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LAS AGALLAS DE LOS ENCINO: UN ECOSISTEMA EN MINIATURA QUE HACE

POSIBLE ESTUDIOS MULTIDISCIPLINARES

Juli Pujade-Villar. Universitat de Barcelona, Facultat de Biologia, Departament de Biologia Animal. Avda. Diagonal

645, 08028-Barcelona, Spain. E-mail: jpujade@ub.edu

RESUMEN. Desde que en el siglo XVII el italiano Marcelo Malpighi (Crevalcore, 1628 - Roma, 1694) descubriera la relación

causa-efecto entre un insecto y su agalla, numerosos naturalistas y científicos han centrado sus esfuerzos en estas estructuras

vegetales, hasta hacer de la Cecidología (Ciencia que se ocupa del estudio de las agallas de las plantas) una ciencia de ámbito

multidisciplinar que se asienta en estudios ecológicos, morfológicos y estructurales, etiológicos, taxonómicos, faunísticos,

histológicos, fisiológicos, genéticos, etc. En este estudio se hará un repaso de que son las agallas y de los distintos estudios que

pueden realizarse a partir de las agallas producidas por los Cynipidae (Hymenoptera).

Palabras Clave: agallas, encinos, ecosistema, estudios.

The oak galls: a miniature ecosystem which makes possible multidisciplinary studies

ABSTRACT. Since the Italian Marcelo Malpighi (Crevalcore, 1628 - Roma, 1694) discovered the cause and effect relationship

between an insect and its gall in the XVII century, many naturalists and scientists have focused their efforts in these plant

structures to make for the Cecidology (science that deals with the study of plants galls) a multidisciplinary science based on

different branches: ecologic, morphological, structural, etiologic, taxonomic, faunistic, histologic, physiologic, genetic, etc. In this

work a review of what the galls are and the diverse studies which can be carried out from the Cynipidae (Hymenoptera) galls is

made.

Key words: galls, oaks, ecosystem, studies.

Introducción

Numerosos paseantes, naturalistas, estudiantes, agrícolas, etc. han observado, en algún

momento de su vida, agallas o deformaciones vegetales inducidas por otros organismos. No

obstante son incapaces no solo de identificarlas sino que, debido a las formas caprichosas que

presentan o a su abundancia en un huésped determinado, son a menudo confundidas con

estructuras propias de los vegetales o consideradas como enfermedades. Otras muchas agallas

pasan desapercibidas por su escasa temporalidad o por el pequeño tamaño que presentan. Unas

pocas, son bastante conocidas para el público en general, ya que pueden afectar a cultivos y

aparecen con frecuencia en parques y jardines.

Las agallas vegetales han llamado la atención de observadores y estudiosos del medio

natural desde tiempos antiguos. De hecho, ya desde la época grecorromana existen escritos que

documentan su utilización para diversos fines: desde usos médicos, a usos industriales (curtientes

de pieles y en la fabricación de tintas), pasando por usos lúdicos o decorativos e incluso como

alimento.

Numerosas y variadas formaciones vegetales pueden incluirse dentro del concepto de

agallas o cecidias. Alrededor de 15.000 especies de organismos (virus, bacterias, algas, hongos,

protozoos, rotíferos, nematodos, ácaros e insectos) pueden inducir su formación. Las agallas

producidas por artrópodos (ácaros e insectos) se denominan zoocecidias y la mayoría de ellas son

producidas por especies de insectos. Las zoocecidias, a diferencia de otros modelos de agallas,

presentan una forma y un tamaño relativamente constante por lo que con solo la visualización de

dicha estructura podemos conocer cuál es la especie causante de la malformación vegetal.

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Entre los artrópodos existen alrededor de 14.000 especies gallícolas (más de 13.000

producidas por insectos), en su mayoría asociadas a plantas angiospermas, capaces de inducir su

formación y que se pueden dividir en dos grandes grupos; uno en el que la formación de la agalla

está relacionada con su actividad alimenticia (artrópodos picadores: Tisanópteros, Hemípteros y

ácaros) y otro, para los cuales la agalla es una consecuencia directa de la puesta y el desarrollo de

las larvas (Coleópteros, Lepidópteros, Dípteros e Himenópteros).

Un rasgo característico de los insectos gallícolas es su especificidad frente al género o

especie de planta hospedante y la parte atacada de la planta, de modo que una determinada

especie gallícola está asociada únicamente con una especie o grupo relacionado de especies

botánicas e induce sus agallas de manera constante y exclusiva sobre un único órgano de la

planta. Cualquier órgano y parte de la planta es susceptible de la acción del artrópodo incluyendo

raíces, tallos, yemas, hojas (predominantemente), flores y frutos.

Múltiples y diversos estudios pueden realizarse con estas estructuras deformantes, las

cuales además constituyen un ecosistema en sí mismos en los que diversos artrópodos y

vertebrados pueden interaccionar en ellas. Por otro lado, algunas de ellas han sido usadas o se

usan aún como ornamentos, confección de tintes, juegos, o constituyen objetos culinarios, por

mencionar algunos usos.

Las agallas son en definitiva estructuras coevolutivas entre organismos animales y

vegetales que además presentan estrategias disuasorias para impedir el ataque de los parasitoides,

al mismo tiempo que éstos presentan contraestrategias para posibilitar la puesta en su interior.

Qué son las agallas

Las agallas p f mp m m ‘ v ’ p p

presencia, bajo la acción nutricia o de puesta, de virus, bacterias, algas, hongos, protozoos,

rotíferos, nematodos, ácaros e insectos (Pujade-Villar, 1986). No obstante, una definición más

estricta es considerar a las agallas como estructuras anormales de partes de tejidos u órganos de

plantas que se desarrollan por la acción específica a la presencia o actividad de un organismo

inductor (Meyer, 1987; Shorthouse y Rohfritsch, 1992).

En las agallas coexisten dos fenómenos que las diferencian de otras anormalidades que

pueden detectarse en los vegetales: la hipertrofia (crecimiento anormal de células) y la hiperplasia

(multiplicación anormal de células); a menudo, en las agallas más complejas puede acontecer un

tercer fenómeno, la neogénesis (aparición de tejidos no específicos en el vegetal sano como el

tejido nutricio); la nutrición es proporcionada exclusivamente por la capa de tejido más interna

que rodea la larva, que representa generalmente una parte muy pequeña del volumen total de la

agalla. Por lo mencionado, la acción de los insectos minadores de hojas, de los barrenadores de

madera o de los enrolladores de hojas, por ejemplo, no pueden ser considerados como agallas a

pesar de ser o parecer estructuras deformantes vegetales.

Las agallas pueden corresponder a invaginaciones más o menos complejas de zonas del

haz o del envés foliar, simples torsiones o enrollamientos foliares, bolsones englobadores ya sean

abiertos o cerrados, hinchazones más o menos aparentes y estructuras altamente complejas

provistas de distintas capas de tejidos organizados.

En los áfidos (N. Pérez, per. com.) se utiliza el término pseudoagalla para aquellas

deformaciones que constituyen simples pliegues de la hoja y que no se rompen para dejar salir a

los alados, simplemente se despliegan (como en Eriosoma ulmi o Forda marginata) en

contraposición al termino de agalla para aquellas deformaciones que estás cerradas (o casi

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perfectamente cerradas) y que rompen su pared para dejar salir a las formas emigrantes (Geoica

utricularia, Eriosoma lanuginosum, Pemphigus populi, por ejemplo); no obstante, en algunos

casos, esta distinción no es clara ya que hay especies como Pemphigus bursarius, P. immunis, P.

spyrothecae, entre otras, que están a medio camino.

Dónde buscarlas

Cualquier especie vegetal es susceptible de tener agallas, no obstante, la mayor parte de

ellas se encuentran en angiospermas y más concretamente en las dicotiledóneas. Cualquier parte

vegetal es también susceptible de tener agallas (hojas, flores, yemas, tallo, raíces y frutos) pero

las hojas tienen preferencia en el computo global (Mani, 1964) si exceptuamos a los lepidópteros

que prefieren los tallos y las yemas.

Es importante por tanto observar atentamente todas las partes del huésped puesto que,

salvo que las agallas sean perennes y de gran tamaño, nos podrían pasar desapercibidas. Por otro

lado, hay agallas caducas por lo que el período de observación se reduce enormemente. También

hemos de considerar que cada especie ataca, en la mayor parte de los casos, un órgano concreto y

un tipo de huésped específico. Por todo ello el conocimiento del huésped se hace imprescindible.

Quién las produce

Los grupos implicados en la formación de las agallas son múltiples y variados tanto de

origen animal (zoocecidias) como de otros orígenes (fitocecidias) contabilizándose más de

15.000 especies.

Las fitocecidias son producidas por virus, bacterias y hongos, aunque algunos autores

incluyen también en este grupo a algunas especies parásitas de fanerógamas (Ozenda y

Capdebon, 1979). Estas agallas suelen ser tumores vegetales sin un tamaño constante y sin un

aspecto bien determinado.

Las zoocecidias son producidas por animales rotíferos, nematodos y artrópodos (ácaros e

insectos). Se conocen unas 13.000 especies gallícolas de insectos y unas 500 especies de ácaros.

Dichas agallas presentan un tamaño y un aspecto relativamente constante y definido.

Según se menciona en Nieves-Aldrey (1998), a nivel mundial Felt (1940) puso de

manifiesto las diferencias biogeográficas en la composición de la fauna gallícola. Así, en la

región Holártica predominan las agallas en Fagales, Salicales, Asterales y Fabales producidas por

cecidómidos, tentredínidos y cinípidos; en América central, Sudamérica, África y Asia las agallas

se encuentran fundamentalmente en leguminosas y son producidas principalmente por los

cecidómidos; las agallas de cóccidos son especialmente abundantes en mirtáceas de Australia y

Nueva Zelanda, mientras que en la India y en otras zonas de Asia predominan las agallas de

tisanópteros y psíllidos.

Cómo se forman las agallas

El proceso de formación de las agallas es muy poco conocido y aún está siendo

investigado (Folliot, 1977; Pujade-Villar, 1986; Nieves-Aldrey, 1998).

En las agallas más simples los procesos mecánicos (picadura de alimentación o puesta) y

procesos químicos simples (inoculación de sustancias como la saliva o productos de secreción de

las glándulas del aparato de puesta o del huevo) parecen tener una importancia decisiva.

No obstante, para agallas complejas estos procesos mencionados, por si solos, no explican

todos los procesos que acontecen en el desarrollo de las agallas (hipertrófia, hiperplasia,

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modificaciones bioquímicas, inhibiciones del crecimiento, diferenciaciones, rediferenciaciones,

neogénesis, morfogénesis, etc.). Por ello, se ha sugerido que debe de existir un complejo control

genético implicado en la formación de dichas estructuras deformantes. En los últimos años se han

barajado distintas posibilidades como son la participación de partículas víricas o fúngicas en los

procesos de formación cecidógena pero todavía no hay nada concreto. Una de las hipótesis que

está tomando más importancia es la relación entre los hongos endosimbiontes de los vegetales y

los insectos que ocasionan estas agallas complejas (Wilson, 1995; Wilson y Carroll, 1997;

Allison y Schultz, 2005; Raman et al., 2012, por mencionar algunos).

Las agallas surgen como un proceso de coevolución de gran éxito entre la planta y el

inductor por lo que tienen que tener un valor adaptativo tanto para el huésped como para el

fitófago (Price et al., 1986; 1987). Para la planta puede existir un doble beneficio; en primer lugar

la formación de la agalla localiza al inductor en el espacio y en el tiempo neutralizando así los

efectos tóxicos del causante de la agalla sobre la planta; en segundo lugar la presencia de taninos

en muchas agallas favorece que las plantas que poseen un gran número de agallas no sean

atacadas por los grandes herbívoros (Margalef, 1974). Para el inductor la agalla acrecienta las

disponibilidades de alimento y ésta le proporciona además protección frente al medio abiótico y

frente a los enemigos naturales (Nieves-Aldrey, 1998).

Morfología de las agallas

En la interacción del organismo gallícola y la planta multitud de formas extremadamente

variadas pueden originarse. Éstas, atendiendo a su complejidad, pueden clasificarse en los

siguientes grupos (Dauphin y Aniotsbehere, 1993):

- Grupo I: formación de un nuevo órgano que no existe nunca en la planta sana, agallas de

neoformación. A éste grupo pertenecen las agallas más complejas. Sus formas son muy variadas

presentándose aspectos de drupa, lentejas, bolsas, vainas, cápsulas, pliegues, enrollamientos,

etc. Muchos artrópodos son capaces de formarlas.

- Grupo 2: hipertrófia de un órgano preexistente en la que se observa una forma y tamaño

regular y constante. Corresponden a las agallas de los frutos, de los tallos, de los racimos, de las

flores, a las pústulas foliares, a las agallas en alcachofa, etc. Al igual que en el caso anterior son

características de muchos artrópodos.

- Grupo III: hipertrófia, sin morfogénesis bien definida, con forma y tamaños irregulares. Son

frecuentes en las agallas producidas por los hongos y bacterias, y por los pulgones y ácaros.

- Grupo IV: inhibiciones de crecimiento sin hipertrófias. Son características de numerosos

pulgones en las primeras fases del desarrollo de las agallas en bolsa o de enrollamiento donde

en las primeras fases de formación comportan una inhibición del crecimiento de una de las caras

del limbo.

- Grupo V: Otras transformaciones de órganos poco modificados producidas por la acción de

virus y hongos.

En lo que se refiere a los artrópodos cada grupo zoológico presenta ciertas

particularidades:

- Las agallas de los ácaros eriófidos son muy variadas predominando las poco complejas en

forma de pústulas en las hojas. Muchas consisten en simples invaginaciones en el envés foliar

m p p ; é m ‘ ’. O consisten en

pliegues del limbo foliar y otras son tumores voluminosos que pueden alcanzar el tamaño de un

p . U m ó p m m “ b b j ” q b

6

especies diferentes de ácaros eriófidos y partículas víricas; se producen cuando las flores de los

amentos se transforman en multitud de pequeñas hojas. La mayoría de ácaros gallícolas

pertenecen a la familia Eriophyiidae.

- Las agallas de los hemípteros son variables dentro de cada familia; la mayor parte de especies

í b v f m q p b j m ó “p ”.

En un sentido amplio podemos distinguir tres tipos de agallas: enrollamientos o pliegues

(pseudoagallas), agallas cerradas y malformaciones o tumores. La familia Eriosomatidae

produce agallas de forma definida, constate y específica, pudiendo ser de dos tipos atendiendo a

su organización: abiertas y cerradas. En las abiertas los individuos que se desarrollan en el

interior pueden salir de ellas en cualquier instante, si bien sólo lo hacen en el momento

adecuado, las formas aladas encargadas de la migración a sus hospedadores de verano. En las

agallas cerradas la cámara interna donde viven, no es accesible desde el exterior y de ella

saldrán los pulgones alados cuando se abra una vez llegada la madurez. Los Psyllidae y

Triozidae producen agallas consistentes en enrollamientos foliares. En el caso de los

Adelfagidae éstas tienen aspecto de piña.

Figura 1. Modelos de agallas según Dauphin y Aniotsbehere (1993): (a) Grupo 1, producida por el cinípido

Trigonaspis mendesi; (b) Grupo II producida por el cinípido Plagiotrochus gallaeramulorum (= P. kiefferianus); (c)

Grupo 3 producida por la bacteria Rhizobium radiobacter (= Agrobacterium tumefaciens); (d) Grupo 4 producida por

el pulgón Pemphigus spitoteracae.

- Las agallas de los himenópteros son muy complejas. Dos grupos taxonómicos destacan como

organismos inductores de agallas: los tentredínidos y los cinípidos. Los tentredínidos gallícolas

producen agallas a menudo de color rojizo en la madurez. Atacan en su gran mayoría a especies

de Salicaceae, concretamente el género Salix. La mayor parte de especies producen agallas en

las hojas, aunque un pequeño número se encuentran en los tallos. Las larvas que las ocasionan

son de aspecto eruciforme. Pupan en el interior de la agalla o en el suelo dependiendo de la

especie. Las agallas foliares acostumbran a ser globulares o elípticas, uniloculares, dispuestas en

el envés o a ambos lados de la hoja; también algunas especies forman pseudoagallas que

consisten en curvamientos del margen foliar. Todas las especies gallícolas pertenecen a la

subfamilia Nematinae. Los cinípidos producen agallas muy variables en aspecto y coloración.

La mayor parte de especies se encuentran en el género Quercus. Según el huésped donde estén

localizadas distinguiremos 5 tribus. Los Aylacini atacan plantas herbáceas pertenecientes a las

familias (papaveráceas, asteráceas, labiadas y rosáceas); las agallas, por lo general poco

diferenciadas, no son separables de los tejidos de la planta hospedadora. Podemos distinguir dos

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modelos morfológicos; en un primer grupo de especies las agallas consisten en simples celdillas

larvales incluidas en los tallos o en los frutos sin que su presencia produzca apenas

deformaciones o hipertrófias de los mismos, mientras que en un segundo grupo las agallas

consisten en hipertrófias manifiestas. La tribu Diplelepidini incluye especies que producen

agallas en los tallos, hojas y frutos del género Rosa; normalmente las agallas son inseparables

de los tejidos atacados de la planta hospedadora, aunque hay excepciones. Los Pediaspidini, con

solo una especie en el Paleártico, atacan hojas y frutos (generación sexual) y raíces (generación

agámica) del género Acer. Los Paraulacini asociados a Nothofagus y los Estachocerini

asociados a Acacia y Prosopis, ambos del Neotrópico. Finalmente, los Cynipini, en el área

Íbero-Balear se encuentran exclusivamente en el género Quercus. La diversidad de agallas es

extraordinaria aunque predominan las agallas esféricas, ovales, cilíndricas, lenticulares,

fusiformes o más o menos pedunculadas; raramente consisten en simples celdillas larvales

incluidas en los tallos o en los frutos sin que su presencia produzca apenas deformaciones o

hipertrófias de los mismos. Habitualmente las agallas son fácilmente separables de los tejidos

de la planta hospedante, aunque hay excepciones. Se forman a expensas de cualquier órgano

vegetal, pudiendo ser tanto aéreas como subterráneas. La superficie de las mismas también es

muy variable habiendo agallas provistas de pilosidad o agallas recubiertas de sustancias

pegajosas, por ejemplo.

- Los tisanópteros, coleópteros y lepidópteros agrupan un escaso número de especies gallícolas.

Las agallas producidas por los tisanópteros, con muy pocos representantes en nuestra área de

estudio, son colectivas y poco diferenciadas; se producen como consecuencia de un efecto

acumulador de una población al alimentarse, siendo el resultado final una agalla de aspecto

bolsiforme. Las agallas de los lepidópteros y coleópteros consisten, en la mayor parte de los

casos, en simples engrosamientos más o menos fusiformes del tallo.

- Los dípteros incluyen una familia, los cecidómidos, que aglutina el grupo más diverso, de

especies gallícolas, conocido dentro de los insectos. Las agallas de los cecidómidos se localizan

en multitud de especies vegetales tanto monocotiledóneas, como gimnospermas y en múltiples

familias de angiospermas. No todos los cecidómidos son gallícolas, también los hay micófagos

y zoófagos. Las agallas son morfológicamente muy variadas y estructuralmente complejas;

algunos de los aspectos más corrientes consisten en invaginaciones o evaginaciones foliares,

estructuras parecidas a alcachofas, estructuras ovoides, en roseta, pústulas, botones florales,

botones terminales, etc. Las hembras depositan los huevos en la superficie de los tejidos de la

planta huésped y la larva busca activamente el lugar donde va a desarrollar la agalla. El ciclo no

se completa en el interior de la agallas, sino que se realiza en el suelo, ya que después de la

pupación (o poco antes de ésta) la agalla se abre liberando las larvas o las pupas. Los tefrítidos,

son dípteros con aspecto de mosca, caracterizados por producir agallas exclusivamente en

compuestas que se localizan en las cabezuelas florales y en los tallos.

Las agallas de los encinos y la fauna asociada

La recolección de agallas y su conservación en insectarios pone de manifiesto que no solo

la especie inductora está presente en las mismas. Todo un conjunto de fauna, extraordinariamente

diversa interacciona en mayor o menor grado con ella. De hecho, las agallas de los artrópodos

soportan una rica comunidad asociada de organismos que encuentran en ellas acomodo, cobijo y

disponibil m . E p q m “p ”

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ecológicos (Askew, 1980, 1984), especialmente las de los cinípidos y cecidómidos debido a su

mayor complejidad.

Aunque son diversos los organismos que pueden beneficiarse de las agallas (Fig. 2),

podremos diferenciar tres grandes grupos de organismos asociados a las mismas: los inductores,

la fauna primaria (directamente relacionada con la agalla o con sus habitantes por una relación

obligatoriamente trófica) y la fauna secundaria (constituida por organismos que usan las agallas

sin ninguna relación trófica o sin una rigidez trófica).

Figura 1. Grupos de organismos asociados a las agallas. Comentarios en el texto.

Inductores

Los inductores son los organismos gallícolas. Pueden ser ocasionadas por picadura

alimenticia, como es el caso de los insectos picadores (tisanópteros, hemípteros) y ácaros, o como

consecuencia de la acción de puesta y desarrollo larvario (lepidópteros, coleópteros, dípteros e

himenópteros). Son muchos y diversos los grupos relacionados con este fenómeno (Fig. 3)

aunque la mayoría de ellas las producen los Eryophyidae (Acari) y los Cecidomyidae (Diptera).

GALLÍCOLAS CLASE ORDEN FAMILIA

por picadura alimenticia

Arachnida Acarida Eriophyiidae, Tarsonemidae

Insecta

Thysanoptera Phlaeothripidae, Thripidae

Hemiptera

Cercopidae, Cicadellidae, Psyllidae,

Aphididae, Triozidae Eriosomatidae,

Adelfagidae, Phylloxeridae, Coccidae,

Kermidae, Asterolecaniidae, Diaspididae,

Eriococcidae, Tingidae

en relación a la puesta

Insecta

Lepidoptera Tortricidae, Gelechiidae

Coleoptera Apionidae, Nanophyidae, Curculionidae,

Rhynchitidae, Cerambycidae, Buprestidae

Diptera Cecidomyiidae, Tephritidae

Chloropidae,Agromyzidae, Anthomyiidae

Hymenoptera

Tenthredinidae, Agaonidae, Torymidae,

Perilampidae Pteromalidae, Eurytomidae,

Eulophidae, Encyrtidae, Cynipidae

Figura 3. Grupos gallicolas de artrópodos según el origen de la agalla (diversas fuentes).

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Fauna primaria

La fauna primaria está cons p “ q ” p .

L “ q ”, mb é m “ m ”, q m q v v

expensas de los tejidos de la agalla que ha formado el inductor. Son incapaces de producir agallas

por sí mismos, aunque a veces pueden abortar el crecimiento de ésta, modificar su forma típica o

inducir la formación de nuevas estructuras tisulares internas. Dentro de este grupo, diversas

especies de cinípidos (Synergini), de dípteros (Cecidomyiidae), de lepidópteros y coleópteros

pueden considerarse como inquilinas de agallas. La presencia del inquilino puede provocar de

forma directa (al competir por la fuente de alimento) o indirecta (al colapsar la cámara larval

debido al gran número de larvas presentes) la muerte del propietario de la agalla. En otras

ocasiones la presencia de inquilinos no perjudica en modo alguno al inductor por lo que existe

una perfecta cohabitación; en este caso, el inquilino es capaz de instalarse en el tejido periférico

(Fig. 6d) y crear un tejido alimenticio propio (en el caso de los cinípidos, por ejemplo) o es capaz

de alimentarse de la misma fuente que el inductor sin competir con él debido al exceso de

alimento (el caso de tisanópteros en agallas abiertas de pulgones).

Figura 4. Relaciones tróficas entre las distintas especies obtenidas de agallas de la forma agámica de Andricus

hispanicus según Ros-Farré y Pujade-Villar (1998). Relación poco frecuente (---), relación posible (¿); el símbolo

-

--() indica que las larvas se encuentran en el centro de la agalla. En total están implicadas 27 especies (12 inquilinos,

15 parasitoides) y 12 géneros de 6 familias de microhimenópteros (Cynipidae, Eupelmidae, Ormyridae, Torymidae,

Eulophidae, Eurytomidae).

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Los parasitoides son aquellos organismos que en su fase larvaria se alimentan

directamente de los habitantes de la agalla ocasionando su muerte, siendo el adulto de vida libre.

Los parasitoides, serán primarios, cuando ataquen directamente el inductor o un inquilino de las

mismas, y secundarios, terciarios, etc., según ataquen otro parasitoide o el parasitoide de otro

parasitoide, etc. Complejas redes tróficas se han establecido en múltiples agallas que relacionan

inductores, inquilinos, parasitoides e hiperparasitoides. Todos los parasitoides corresponden a

representantes de diversas familias de himenópteros calcidoideos, icneumonoideos y

proctotrupoideos. Cada especie gallícola tiene asociada principalmente un determinado grupo de

parasitoides, así en las agallas de cedidómidos predominan los proctotrupoideos, en las de

cinípidos los calcidoideos (Fig. 4), etc.

En las agallas de los encinos pueden obtenerse, relacionados directa o indirectamente con

los inductores, especies pertenecientes a 5 familias de calcidoideos y dos tribus de cinipoideos

que podremos reconocer atendiendo a la siguiente clave simplificada:

1- P m p q (F . 5 ). ……….........… Cynipidae-2

-- Primer par de alas con venación reducida (Fig. 5b-c), celda radial inexist. . …………….

…………………………………………………………………….………........Chalcidoidea-3

2- Celda radial siempre abierta en el margen. Segmentos del metasoma diferenciados (Fig. 5d).

Inductor . ……………………………………………………………............... Tribu Cynipini

-- Celda radial abierta o cerrada en el margen. Metasoma con los terguitos II+III fusionados

formando un gran segmento abdominal que cubre la mayor parte del metasoma (Fig. 5e) y si

existe una sutura entre ellos entonces la cara presenta dos carenas verticales de longitud

v b (F . 5f). I q . ……………………………………………........ Tribu Synergini

3- Tarsos con 4 artejos. Vena postmarginal a veces ausente (Fig. 5c). ........................ Eulophidae

-- T 5 j . V p m mp p (F . 5b). ..……...............................4

4- Antena con 7 segmentos en el flagelo (Fig 5g). ........................................................................ 5

-- Antena con un funículo de 3 a 6 segmentos. ..............................................................................6

5- Coxas posteriores gruesas (dos veces más largas que anchas) mucho más grandes que les coxas

medias (Fig. 5h). En caso contrario, Megastigmus, el estigma del primer par de ales está

fuertemente engrosado y envuelto de una mancha oscura (Fig. 5i). Vena estigmal mucho más

corta que la vena postmarginal. Ovopositor largo y monocoloreado. Siempre alados.

…................................................................................................................................ Torymidae

-- Coxas posteriores pequeñas, un poco más grandes que las coxas medias. Vena estigmal tan

larga como la vena postmarginal. Estigma más pequeño y sin manchas oscuras alrededor. A

veces hembras braquípteras (Fig. 5j)........................................................................ Eupelmidae

6- Coxas posteriores muy largas (cuatro veces la longitud de les coxas medias). Metasoma

fuertemente esculturado (Figs 5k-l). Vena estigmal muy corta (Fig. 5m). ............... Ormyridae

-- Coxas posteriores no tan largas (dos veces la longitud de las coxas medias). Metasoma poco

esculturado. Vena estigmal larga (Figs 5n, q, r). ........................................................................7

7- Pronoto ancho (Figs 5n, q), cuadrado. Coloración totalmente negra o parcialmente amarilla

(pero nunca metálica). Metasoma de las hembras (Fig. 5o) y antenas de los machos (Fig. 5p)

característicos. ....................................................................................................... Eurytomidae

-- Pronoto corto y transversal (Fig. 5r). Coloración verde metálica o bronce. Metasoma de las

h mb m h . ……………………………............. Pteromalidae

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Fauna secundaria

La fauna secundaria está constituida por el resto de organismos asociados (los cecidófagos

y los sucesores).

Los cecidófagos son los organismos que utilizan las agallas para alimentarse de sus

tejidos. Algunas larvas utilizan los tejidos de las agallas como fuente de alimento, es el caso de

insectos xilófagos como algunos cantáridos (coleoptera) o algunas larvas de tineidos

(Lepidoptera); en este caso pueden obtenerse de forma muy esporádica parasitoides de dichos

insectos. También, los hongos saprofíticos hemos de considerarlos como cedidófagos; participan

en la degradación de la estructura deformante. Algunos pájaros utilizan esta fuente de alimento

sobretodo en periodos de escasos recursos (Fig. 6b-c).

Los sucesores corresponden a toda aquella fauna que habita las agallas una vez los

inductores y la fauna primaria la ha abandonado. Los canales, cámaras, escatas, setosidad, etc.

proporcionan una gran variedad de cobijos y acomodo para multitud de artrópodos. No solo las

formas juveniles se aprovechan de dichos refugios sino que también éstos son utilizados por

algunos artrópodos hibernantes. Dentro de los sucesores encontramos representantes de muchos

órdenes de artrópodos (Torossian, 1971) como arañas, pseudoescorpiones, ácaros por lo que hace

a los queliceromorfos; tisanópteros, psocópteros, áfidos, cóccidos mirmecofilos, lepidópteros,

coleópteros, himenópteros etc. (en referencia a los insectos). De todos ellos destacan, por su

Figura 5. Caracteres morfológicos

utilizados para reconocer los

distintos grupos de himenópteros

asociados a las agallas.

CR = celda radial

F1-F7 = flagelómeros

C3 = tercera coxa

Pr = pronoto

Vs = vena estigmal

(Ver clave de identificación)

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importancia, las hormigas nidificantes en agallas abandonadas (Fig. 6a) pudiéndose calificar a

ésta interacción como habitual. Generalmente corresponden a agallas grandes y leñosas. Algunas

especies ocupan la agalla de forma aislada o con pocas (1-10) obreras; representan las fases

iniciales de la colonia (fundaciones). En otras ocasiones la hembra está rodeada de decenas de

obreras por lo que constituye una colonia en miniatura. La presencia de fundaciones en agallas

facilita la dispersión de la especie.

Si la agalla cae al suelo y es leñosa a menudo pueden encontrarse otro tipo de organismos,

los epigeos, los cuales constituyen la fauna terciaria muy poco estudiada.

Figura 6. (a) Agallas ocupadas por una colonia de hormigas, (b) por arañas (se señala la telaraña que obtura el

conducto de salida del inductor), (c) agallas vaciadas por pájaros insectívoros y (d) cámaras larvales excéntricas

producidas por inquilinos.

Las agallas y los tejidos vegetales

Ya hemos mencionado que en la cecidogénesis coexisten fenómenos de hipertrofia e

hiperplasia y, que en el caso de las agallas de los cinípidos, también neogénesis. Veremos, a

modo de ejemplo, lo que sucede en el tallo de Q. suber cuando éste es atacado por la forma

asexuada de Plagiotrochus amenti (Cynipidae) según ha sido expuesto por Garbín et al. (2005).

A grandes rasgos, la organización de la rama de Q. suber, es la típica de un tallo de

dicotiledónea con crecimiento secundario (Fig. 7a) con algunas peculiaridades. Se observa un

tejido parenquimático medular interno, de pequeña extensión, delimitado exteriormente por los

vasos xilemáticos primarios. La mayor parte de la superficie del tallo está ocupada por las células

parenquimáticas, interrumpidas por una serie de radios concéntricos de crecimiento o anillos de

cambium. Entre los vasos se disponen células parenquimáticas con grandes drusas que se agrupan

formando radios medulares más o menos visibles. También hay agregados de células

esclerenquimáticas y los vasos xilemáticos secundarios, con un grosor variable entre 60 y 130

µm, formando haces divergentes. El cilindro cortical está delimitado por una epidermis

pluriestratificada y suberificada. La capa de felógeno es estrecha y está situada debajo de la

epidermis. La felodermis es de un grosor considerable y presenta agregados de colénquima y de

esclerénquima, que en ocasiones constituye un anillo entero, y interiormente a este anillo aparece

el floema primario.

A diferencia del tejido sano, la rama atacada por el cinípido (Fig. 7b-c), presenta zonas en

las que podemos observar modificaciones citológicas e histológicas que ponen en evidencia la

presencia de cámaras larvales más o menos cercanas al corte realizado. La región precameral, es

decir la zona próxima a la cámara larval, se pone de manifiesto en un corte transversal de la rama

mediante la tinción de picrofucsina y hematoxilina-tionina no solo por una coloración más

marcada (Fig. 7c: szp), sino también por una reorganización tisular parcial y alteración celular

13

que en su conjunto muestran un aspecto auricular. Algunos vasos xilemáticos secundarios en esta

zona localizados en la región dañada más cercana al parénquima interno circundante, presentan

un calibre interno menor debido a la presencia de tílides herniadas; por otro lado, otros vasos

presentan un contenido citoplasmático extraño, por lo que hemos de considerarlos también como

vasos xilemáticos anormales. Éste contenido, fue evaluado mediante las tinciones de Sudán, de

azul de anilina y de negro clorazol, concluyendo que se trataba de sustancias lipídicas. Este

patrón morfológico no aparece en el tejido normal, cuyos vasos leñosos se observan limpios

(normales), con tílides normales y sin contenido citoplasmático aparente. Por otro lado, se

observan haces de células taníferas que atraviesan el tejido parenquimático de la región afectada,

dispuestas en radios que divergen hacia el exterior. Estos haces corresponden a células

modificadas de los radios medulares. Otra alteración de la zona precameral es la mayor

proporción de células lipídicas encontradas rodeando vasos xilemáticos anormales. Además la

zona auricular se encuentra rodeada de esclerénquima con un número elevado de células pétreas

que encapsulan con lignina todo el tejido dañado; de hecho, esta diferencia tisular provoca en

muchos casos la separación de los tejidos externos e internos a la cámara larval al realizar los

cortes con el micrótomo de rotación. La zona cortical, presenta una organización similar a la que

se ha descrito en el tejido normal.

Figura 7. (a) Corte transversal del tallo de Q. suber, (b) corte transversal del tallo de Q. suber a nivel de la cambra

larval (c) corte transversal del tallo de Q. suber en el área precameral o zona inicial de una cámara larval. cep:

células epidérmicas pignóticas, cl: cámara larval, cli: células lipídicas, cm: cambium, co: colénquima, cp: células

parenquimáticas, ct: haces de células taníferas, ep: epidermis pluriestratificada, es: esclerénquima, es: esclerénquima,

fd: felodermis, fe: felógeno, fp: floema primario, me: médula, rm: radios medulares, szp: sección de la zona

precameral, tn: tejido nutricio, vxa: vasos xilemáticos anormales, vxn: vasos xilemáticos normales, vxp: vasos

xilemáticos primarios, vxs: vasos xilemáticos secundarios. [Imágenes de Garbín et al., 2005).

14

Cuando el corte se realiza a nivel de la cámara larval (Fig. 7b: cl), se observa una notable

desorganización celular de la epidermis, felodermis y parénquima cortical. El tejido nutricio, de

neoformación, está formado por un número pequeño de capas celulares; se encuentra cerrado por

un tejido esclerenquimático pluriestratificado muy desarrollado el cual forma la cápsula de la

cámara larval. En la zona interna a la cámara larval, al igual que en la región precameral,

observamos vasos xilemáticos anormales y rodeando a los mismos podemos visualizar células

con elevado contenido en lípidos; estos modelos celulares se encuentran inmersos en un tejido

parenquimático de un grosor considerable en el que se visualizan un número muy elevado de

células con núcleos picnóticos. Las células de los radios medulares cuando penetran en la zona

afectada se transforman en células taníferas.

Por otro lado, en cortes longitudinales y usando luz polarizada, se aprecia la presencia de

multitud de células parenquimáticas repletas de gránulos de almidón. Éstos se encuentran en

mayor concentración en el parénquima medular respecto a las células del parénquima cortical; la

concentración va disminuyendo a medida que nos acercamos en la cámara larval.

Defensas de las agallas

Las agallas de los cinípidos, a pesar de que proporcionan protección frente a los enemigos

naturales, particularmente frente a parasitoides, suelen presentar altos niveles de parasitismo. A

pesar de ello, algunas agallas muestran estrategias defensivas, a veces muy sofisticadas, para

impedir el ataque de otros himenópteros. Entre ellas podemos considerar la dureza o el tamaño.

En otros casos, las agallas presentan sustancias pegajosas en su superficie (como Andricus

dentimitratus, Fig. 8a), o cámaras internas vacías (como en Cynips disticha, Fig. 8b), o tejidos

esponjosos muy gruesos (como Andricus californicus que puede llegar a los 15 cm o Amphibolips

hidalgoensis que puede superar los 6 cm de diámetro, Fig. 8c) que impiden, imposibilitan o

dificultan el parasitismo de ciertas especies.

Figura 8. Diferentes modelos de agallas con estructuras defensivas: (a) Andricus dentimitratus, (b) Cynips disticha,

(c) Amphibolips hidalgoensis, (d) Andricus melikae, (e) Andricus dumosae y (f) Andricus fecundatrix.

15

También la organización de la agalla puede ser un elemento disuasorio del parasitismo; es

el caso de agallas pequeñas con una gran pubescencia alrededor de la misma (como Andricus

melikae, Fig. 8d), o agallas con grandes espacios vacios previos a la cámara larval (como

Andricus dumosae, Fig. 8e), o agallas protegidas con láminas planas independientes en los que el

ovopositor ha de atravesar una a una (como Andricus fecundatrix, Fig. 8f)), etc. A pesar de estas

adaptaciones, los niveles de parasitismo pueden explicarse en parte a que las agallas no

proporcionan una protección adecuada durante sus primeros estadios de desarrollo justo cuando

son más blandas y pequeñas. Es por esto que se observa una sincronización muy estricta entre el

parasitodismo y el ciclo de la agalla, a pesar de que a menudo el crecimiento de la agalla

acostumbra a ser muy rápido en los primeros estadios.

Las altas concentraciones de tanino que presentan muchas de las agallas de cinípidos, es

otra adaptación a señalar pues los taninos son inhibidores del crecimiento fúngico y microbiano.

Por ello, las agallas están protegidas frente a hongos y organismos fitófagos a pesar de que el

interior húmedo, oscuro y nutritivo de la cavidad larval de la agalla les es propicio para su

crecimiento.

Ciclos biológicos de los cinípidos de encinos

Uno de los aspectos más interesantes de las especies de la tribu de los Cynipini es la

singular biología, ya que la mayoría de las especies tienen un ciclo de vida en el que alterna una

generación sexual (en la que aparecen machos y hembras) y otra asexual (con sólo la aparición de

hembras). Cada generación produce agallas distintas y a menudo también en los órganos de

encinos diferentes. Además, en la mayoría de los casos conocidos, las hembras de la forma sexual

y de la forma agámica son morfológicamente diferentes por lo que, a menudo han sido tratadas

como especies distintas o bien han sido incluidas en distintos géneros, hasta cerrar el ciclo.

Además, atendiendo al tipo de huéspedes de cada generación, podemos diferenciar dos

modelos distintos de ciclos (Fig. 9): los heterogónicos (cuando las dos generaciones producen

agallas en los árboles huéspedes de la mismas de la sección de Quercus) y los heteroécicos

(cuando los árboles hospedantes pertenecen a diferentes secciones de Quercus para cada

generación del cinípido).

A lo sumo son conocidos el 20% de los ciclos de Cynipini, y en su gran mayoría de la

región Paleártica occidental (Pujade-Villar et al., 2001). En el Neártico y Neotropical tan solo 5

ciclos han sido descubiertos a pesar de que han sido descritas centenares de especies.

Un escaso número de cinípidos presentan agámia indefinida.

El problema de cerrar los ciclos biológicos de los cinípidos reside en que nada hace

sospechar en que órgano vegetal o en que huésped puede encontrarse la otra generación. Por otro

lado, los órganos experimentales han de mantenerse aislados (protegidos) durante largos periodos

de tiempo para evitar la puesta accidental de otras especies. Finalmente, aunque la mayoría de

ciclos conocidos son anuales, hay especies en las que la forma asexuada puede retrasar la salida

de los adultos diversos años. Todo ello complica y alarga el estudio de los ciclos biológicos de

los Cynipini.

Taxonomía y sistemática de los cinípidos de encinos

Si la taxonomía, es la ciencia de ordenar la diversidad biológica en taxones linneanos,

ordenados de forma jerárquica, formando un sistema de clasificación y la sistemática es el estudio

16

de la clasificación de las especies con arreglo a su historia evolutiva (filogenia), en el caso de los

Cynipini ambas han sufrido profundos cambios en los últimos años.

Figura 9. Diferentes modelos de ciclos alternantes de Cynipini en el Paleártico dependiendo del huésped en el que se

desarrollan las agallas de cada una de las dos generaciones.

Se conocen más de 1.000 especies descritas y cada año se describen más en zonas poco

estudiadas como son el Paleártico oriental, la región Oriental y el Neotrópico (incluyendo la zona

Holártica Mexicana). Por otro lado, zonas como el Holártico con más de 400 especies descritas,

son hasta el momento inaccesibles desde un punto de vista taxonómico debido a que no existen

claves de determinación y debido también a que las especies que se describieron hace años

presentan descripciones deficientes a menudo sin ilustraciones tanto de los caracteres

morfológicos como de las agallas. Además, para complicar más el asunto, a diferencia de lo que

sucede en el Paleártico occidental, un modelo de agalla no es significativo de un género

determinado ya que a menudo especies de géneros distintos son capaces de producir agallas muy

similares (ver por ejemplo Pujade-Villar et al., 2012a). El trabajo de taxónomo, por lo tanto, está

muy lejos de estar terminado y con ello el verdadero conocimiento de la biodiversidad real del

grupo. No obstante, el taxónomo está desprestigiado y cada vez quedan menos especialistas a

pesar de que este campo es aún un campo con mucho recorrido en este grupo de insectos. Por

otro lado, es lento y precisa de grandes conocimientos y experiencia que se adquieren con años de

estudio por lo que es poco atractivo para las nuevas generaciones donde la competencia hace que

los resultados tengan que ser inmediatos. Sin embargo, es imprescindible tenerlo en cuenta muy

seriamente ya que de él derivan múltiples estudios ecológicos, filogenéticos, biológicos, etc.

(Pujade-Villar, 2012a).

Desde Weld (1952) los grupos que se incluyen en los Cynipidae han variado. Así por

ejemplo géneros como Myrtopsen y Euceroptres fueron transferidos por Ronquist (1999) de los

S ( q C p ) F m ‘f í q ’, m

pertenecientes a subfamilias distintas Thrasorinae y Euceroptrinae (Ros-Farré y Pujade-Villar, J.,

2007; Buffington y Liljeblad, 2008, respectivamente; y Poncyia (también Synergini) que es

m ‘incertae sedis’, p b m ó m p introducida en

Tánger (Africa). El género Paraulax es transferido de los Cynipini a los Pediaspidini por

17

Liljeblad et al. (2008) y posteriormente a una nueva tribu Paraulacini en Nieves-Aldrey et al.

(2009) y Rhoophilus es considerado con reservas (Van Noort et al., 2007) como un Synergini

letal en agallas de Cecidosidae (Lepidoptera) de distribución sudafricana.

En definitiva de las 4 tribus consideradas clásicamente desde Ronquist (1999), en la

actualidad hemos de reconocer 5 tribus: Aylacini (parafilética, de distribución Holártica, que

produce agallas en plantas herbáceas y en el género Rubus), Diplolepidini (Holártica, que

produce agallas en el género Rosa), Cynipini (que produce agallas en fagáceas en el Holártico

oriental, región Oriental y Neotropical), Eschatocerini (que produce agallas en Nothofagus en

Sudamérica), Pediaspidini (que produce agallas en el género Acer en el Paleártico occidental e

Himalocynips de distribución oriental y biología desconocida), Paraulacini (Neotropical, que se

detecta en agallas de Nothofagus con biología incierta) y Synergini (inquilinos de agallas de

Cynipini, Aylacini del género Diastrophus y de agallas del lepidóptero Scyrotis).

La sistemática, y lo que de ella deriva (origen de las especies, de grupos biológicos,

historia evolutiva, zoogeografía y otros muchos aspectos) ha sufrido profundos cambios en las

dos últimas décadas en la familia Cynipidae. Hasta hace pocos años (Ronquist y Liljeblad, 2001)

se consideraba que el origen de los Cynipidae era europeo (alrededor del Mar Negro) y que el

género Estachocerus (que induce agallas en Acacia y Prosopis) así como también el género

Rhoophilus surgieron por eventos de dispersión a América del Sur y Sudáfrica, respectivamente.

No obstante estudios recientes (Nieves-Aldrey et al., 2009) respaldan que el grupo se originó en

Gondwana y que los grupos más basales corresponden a los Estachoceini, Paraulacini y (ahora de

distribución Neotropical) y Diplolepidini (Holártico).

Por otro lado, el origen de los inquilinos también es incierto. Según Ronquist (1994) se

originaron a partir de Aylacini pero estudios recientes parecen indicar que podrían derivar de

parasitoides que se adaptaron a la vida fitófaga (Nieves-Aldrey et al., 2009) y que el origen de los

Cynipidae pudiera haber empezado con el parasitoidismo el cual derivó a la fitofagia y con ello a

la dispersión y diversificación en Quercus y otras fagáceas.

Todos los campos están abiertos y seguramente otras profundas modificaciones se

producirán en los próximos años.

Importancia económica

Los insectos gallícolas atacan una gran variedad de plantas de interés agrícola y forestal y,

en algunos casos, pueden causar serios problemas de producción de plagas (Fernandes, 1987;

Nieves Aldrey, 1998) la cual cosa ocasiona grabes pérdidas económicas. Es el caso por ejemplo

de los cecidómidos: Orseolia orysae (afecta fuertemente a la producción de arroz en el sudeste

asiático), Mayetiola destructor en el medio-oeste americano o Haplodiplosis marginata en

Europa (que inducen agallas en los tallos del trigo y otros cereales abortándolos o provocando la

detención de su crecimiento); también, los heterópteros de la familia Adelgidae que dañan

diversas coníferas, especialmente Abietaceae y lepidópteros de la familia Toricidae como

Petrova resinella que ataca también coníferas especialmente Pinus sylvestris.

Las especies de cinípidos, por lo general no interaccionan negativamente con sus

huéspedes, pero un escaso número pueden ser especies potencialmente dañinas. Estas las

podemos dividir en dos grandes grupos las que parasitan los frutos y las que atacan las ramas que

lo son cuando se producen explosiones poblacionales.

18

Figura 10. (a) Encinos afectados.por agalllas de Andricus quercuslaurina, (b) agallas jóvenes de la forma agámica,

(c) agallas viejas de la forma agámica, (d) forma agámica de A quercuslaurina.

En el caso de ataques a frutos la incidencia reside en la baja producción de los mismos

afectando a la regeneración de los bosques de encino. Los géneros Plagiotrochus, Callirhytis y

Andricus pueden causar daños en las ramas de distintas especies de Quercus y en algunos casos

la muerte del encino. En México la especie Andricus quercuslaurina está destruyendo los encinos

Q. laurina y Q. affinis del estado de Hidalgo (Fig. 10) lo cual está cambiando el ecosistema de la

zona pues especies como Pinus patula está sustituyendo al encino y otras especies de encino no

hospedantes como Q. crassifolia también están siendo favorecidas al igual que una especie de

cedro (Pujade-Villar et al., 2012b).

En Europa y Estados Unidos (Pujade-Villar et al., 2013) se ha instalado Dryocosmus

kuriphilus, una especie procedente de China, que es especialmente perjudicial para el cultivo del

castaño (Catanea spp., Fagaceae) ya que, en ataques masivos, disminuyen drásticamente el vigor

del árbol lo que condiciona negativamente la producción de fruto alcanzando valores de pérdida

de producción comprendidos entre el 70 y 80% (Brussino et al., 2002). Por otra parte, este insecto

asociado a otros patógenos, puede causar la muerte del castaño, la cual también puede ser debida

a la pérdida de vigor (Payne et al., 1975).

Las agallas y el hombre

El hombre tampoco se ha mantenido al margen del uso de estas estructuras, ya que a lo

largo de la historia las agallas también han sido una fuente de recursos para el hombre. Así, en

África Oriental y Amazonas utilizan algunas agallas como ornamentos corporales (como es la

fabricación de collares) o para extraer una tinta para hacer tatuajes (Csóka, 1997). El alto

contenido de ácido tánico de las agallas de roble también las hace una buena fuente de material

de broncear y teñir. Muchos grupos tribales han empleado las agallas de roble para una variedad

de usos decorativos y curados, incluyendo la cerámica, trabajos en cuero y la cestería. Los

encinos en general y algunas agallas en particular están incorporados en la tradición popular de

19

algunos pueblos mexicanos, tanto en aspectos ornamentales como terapéuticos o culinarios (Luna

et al., 2003); así, se consumen las larvas de algunas especies de cinípidos cecidógenos (Boada

pers. com.) y en Monte Escobedo se consumen agallas jóvenes de Amphibolips a las cuales

llaman taquitos (Pujade-Villar et al., 2001). También en Creta (Nieves-Aldrey, 2001) se comen

eventualmente agallas jugosas de cinípidos producidas en Salvia pomífera. El uso de las agallas

con fines curativos o médicos contra el cólera, diarrea, gonorrea, dolores musculares, etc.., está

ampliamente documentado (Fagan, 1918; Busckman, 1918; Fernandes y Martins, 1985;

Carbalho, 2010, entre otros). En Europa, sobre todo durante el siglo XVII, hubo un gran

comercio de agallas leñosas de cinípidos para extraer los taninos, compuesto químico que era

empleado para curtir pieles, para fabricar tinta de alta calidad y para obtener tintes para la ropa o

el cabello (Csóka, 1997); usos parecidos eran obtenidos a partir de una agallas de pulgones en

China (Stébanez-Pérez et al., 2011). También en China, algunas agallas de roble son utilizadas en

m m m m m ‘m h ’, p í ,

úlceras y hemorroides, entre otras cosas (Dharmananda, 2003). Los indios norteamericanos

usaban emplastos de una agalla subterránea sobre las llagas, heridas y quemaduras (Foster y

Hobbs, 2002). Recientemente ha habido un interés en el uso de las agallas de roble como una

fuente de pesticida natural; un extracto de agallas de roble tuvo actividad larvicida contra el

Anopheles stephensi, una especie de mosquito que es el responsable de la propagación de la

malaria en las zonas urbanas de la India (Ali-Ashraf y Vijayan, 2009). Y, para finalizar, los niños

también han empleado agallas de encinos en varios juegos de bolas hasta mediados del siglo

pasado (Pujade-Villar, 2004).

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