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LAS AGALLAS DE LOS ENCINO: UN ECOSISTEMA EN MINIATURA QUE HACE
POSIBLE ESTUDIOS MULTIDISCIPLINARES
Juli Pujade-Villar. Universitat de Barcelona, Facultat de Biologia, Departament de Biologia Animal. Avda. Diagonal
645, 08028-Barcelona, Spain. E-mail: [email protected]
RESUMEN. Desde que en el siglo XVII el italiano Marcelo Malpighi (Crevalcore, 1628 - Roma, 1694) descubriera la relación
causa-efecto entre un insecto y su agalla, numerosos naturalistas y científicos han centrado sus esfuerzos en estas estructuras
vegetales, hasta hacer de la Cecidología (Ciencia que se ocupa del estudio de las agallas de las plantas) una ciencia de ámbito
multidisciplinar que se asienta en estudios ecológicos, morfológicos y estructurales, etiológicos, taxonómicos, faunísticos,
histológicos, fisiológicos, genéticos, etc. En este estudio se hará un repaso de que son las agallas y de los distintos estudios que
pueden realizarse a partir de las agallas producidas por los Cynipidae (Hymenoptera).
Palabras Clave: agallas, encinos, ecosistema, estudios.
The oak galls: a miniature ecosystem which makes possible multidisciplinary studies
ABSTRACT. Since the Italian Marcelo Malpighi (Crevalcore, 1628 - Roma, 1694) discovered the cause and effect relationship
between an insect and its gall in the XVII century, many naturalists and scientists have focused their efforts in these plant
structures to make for the Cecidology (science that deals with the study of plants galls) a multidisciplinary science based on
different branches: ecologic, morphological, structural, etiologic, taxonomic, faunistic, histologic, physiologic, genetic, etc. In this
work a review of what the galls are and the diverse studies which can be carried out from the Cynipidae (Hymenoptera) galls is
made.
Key words: galls, oaks, ecosystem, studies.
Introducción
Numerosos paseantes, naturalistas, estudiantes, agrícolas, etc. han observado, en algún
momento de su vida, agallas o deformaciones vegetales inducidas por otros organismos. No
obstante son incapaces no solo de identificarlas sino que, debido a las formas caprichosas que
presentan o a su abundancia en un huésped determinado, son a menudo confundidas con
estructuras propias de los vegetales o consideradas como enfermedades. Otras muchas agallas
pasan desapercibidas por su escasa temporalidad o por el pequeño tamaño que presentan. Unas
pocas, son bastante conocidas para el público en general, ya que pueden afectar a cultivos y
aparecen con frecuencia en parques y jardines.
Las agallas vegetales han llamado la atención de observadores y estudiosos del medio
natural desde tiempos antiguos. De hecho, ya desde la época grecorromana existen escritos que
documentan su utilización para diversos fines: desde usos médicos, a usos industriales (curtientes
de pieles y en la fabricación de tintas), pasando por usos lúdicos o decorativos e incluso como
alimento.
Numerosas y variadas formaciones vegetales pueden incluirse dentro del concepto de
agallas o cecidias. Alrededor de 15.000 especies de organismos (virus, bacterias, algas, hongos,
protozoos, rotíferos, nematodos, ácaros e insectos) pueden inducir su formación. Las agallas
producidas por artrópodos (ácaros e insectos) se denominan zoocecidias y la mayoría de ellas son
producidas por especies de insectos. Las zoocecidias, a diferencia de otros modelos de agallas,
presentan una forma y un tamaño relativamente constante por lo que con solo la visualización de
dicha estructura podemos conocer cuál es la especie causante de la malformación vegetal.
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Entre los artrópodos existen alrededor de 14.000 especies gallícolas (más de 13.000
producidas por insectos), en su mayoría asociadas a plantas angiospermas, capaces de inducir su
formación y que se pueden dividir en dos grandes grupos; uno en el que la formación de la agalla
está relacionada con su actividad alimenticia (artrópodos picadores: Tisanópteros, Hemípteros y
ácaros) y otro, para los cuales la agalla es una consecuencia directa de la puesta y el desarrollo de
las larvas (Coleópteros, Lepidópteros, Dípteros e Himenópteros).
Un rasgo característico de los insectos gallícolas es su especificidad frente al género o
especie de planta hospedante y la parte atacada de la planta, de modo que una determinada
especie gallícola está asociada únicamente con una especie o grupo relacionado de especies
botánicas e induce sus agallas de manera constante y exclusiva sobre un único órgano de la
planta. Cualquier órgano y parte de la planta es susceptible de la acción del artrópodo incluyendo
raíces, tallos, yemas, hojas (predominantemente), flores y frutos.
Múltiples y diversos estudios pueden realizarse con estas estructuras deformantes, las
cuales además constituyen un ecosistema en sí mismos en los que diversos artrópodos y
vertebrados pueden interaccionar en ellas. Por otro lado, algunas de ellas han sido usadas o se
usan aún como ornamentos, confección de tintes, juegos, o constituyen objetos culinarios, por
mencionar algunos usos.
Las agallas son en definitiva estructuras coevolutivas entre organismos animales y
vegetales que además presentan estrategias disuasorias para impedir el ataque de los parasitoides,
al mismo tiempo que éstos presentan contraestrategias para posibilitar la puesta en su interior.
Qué son las agallas
Las agallas p f mp m m ‘ v ’ p p
presencia, bajo la acción nutricia o de puesta, de virus, bacterias, algas, hongos, protozoos,
rotíferos, nematodos, ácaros e insectos (Pujade-Villar, 1986). No obstante, una definición más
estricta es considerar a las agallas como estructuras anormales de partes de tejidos u órganos de
plantas que se desarrollan por la acción específica a la presencia o actividad de un organismo
inductor (Meyer, 1987; Shorthouse y Rohfritsch, 1992).
En las agallas coexisten dos fenómenos que las diferencian de otras anormalidades que
pueden detectarse en los vegetales: la hipertrofia (crecimiento anormal de células) y la hiperplasia
(multiplicación anormal de células); a menudo, en las agallas más complejas puede acontecer un
tercer fenómeno, la neogénesis (aparición de tejidos no específicos en el vegetal sano como el
tejido nutricio); la nutrición es proporcionada exclusivamente por la capa de tejido más interna
que rodea la larva, que representa generalmente una parte muy pequeña del volumen total de la
agalla. Por lo mencionado, la acción de los insectos minadores de hojas, de los barrenadores de
madera o de los enrolladores de hojas, por ejemplo, no pueden ser considerados como agallas a
pesar de ser o parecer estructuras deformantes vegetales.
Las agallas pueden corresponder a invaginaciones más o menos complejas de zonas del
haz o del envés foliar, simples torsiones o enrollamientos foliares, bolsones englobadores ya sean
abiertos o cerrados, hinchazones más o menos aparentes y estructuras altamente complejas
provistas de distintas capas de tejidos organizados.
En los áfidos (N. Pérez, per. com.) se utiliza el término pseudoagalla para aquellas
deformaciones que constituyen simples pliegues de la hoja y que no se rompen para dejar salir a
los alados, simplemente se despliegan (como en Eriosoma ulmi o Forda marginata) en
contraposición al termino de agalla para aquellas deformaciones que estás cerradas (o casi
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perfectamente cerradas) y que rompen su pared para dejar salir a las formas emigrantes (Geoica
utricularia, Eriosoma lanuginosum, Pemphigus populi, por ejemplo); no obstante, en algunos
casos, esta distinción no es clara ya que hay especies como Pemphigus bursarius, P. immunis, P.
spyrothecae, entre otras, que están a medio camino.
Dónde buscarlas
Cualquier especie vegetal es susceptible de tener agallas, no obstante, la mayor parte de
ellas se encuentran en angiospermas y más concretamente en las dicotiledóneas. Cualquier parte
vegetal es también susceptible de tener agallas (hojas, flores, yemas, tallo, raíces y frutos) pero
las hojas tienen preferencia en el computo global (Mani, 1964) si exceptuamos a los lepidópteros
que prefieren los tallos y las yemas.
Es importante por tanto observar atentamente todas las partes del huésped puesto que,
salvo que las agallas sean perennes y de gran tamaño, nos podrían pasar desapercibidas. Por otro
lado, hay agallas caducas por lo que el período de observación se reduce enormemente. También
hemos de considerar que cada especie ataca, en la mayor parte de los casos, un órgano concreto y
un tipo de huésped específico. Por todo ello el conocimiento del huésped se hace imprescindible.
Quién las produce
Los grupos implicados en la formación de las agallas son múltiples y variados tanto de
origen animal (zoocecidias) como de otros orígenes (fitocecidias) contabilizándose más de
15.000 especies.
Las fitocecidias son producidas por virus, bacterias y hongos, aunque algunos autores
incluyen también en este grupo a algunas especies parásitas de fanerógamas (Ozenda y
Capdebon, 1979). Estas agallas suelen ser tumores vegetales sin un tamaño constante y sin un
aspecto bien determinado.
Las zoocecidias son producidas por animales rotíferos, nematodos y artrópodos (ácaros e
insectos). Se conocen unas 13.000 especies gallícolas de insectos y unas 500 especies de ácaros.
Dichas agallas presentan un tamaño y un aspecto relativamente constante y definido.
Según se menciona en Nieves-Aldrey (1998), a nivel mundial Felt (1940) puso de
manifiesto las diferencias biogeográficas en la composición de la fauna gallícola. Así, en la
región Holártica predominan las agallas en Fagales, Salicales, Asterales y Fabales producidas por
cecidómidos, tentredínidos y cinípidos; en América central, Sudamérica, África y Asia las agallas
se encuentran fundamentalmente en leguminosas y son producidas principalmente por los
cecidómidos; las agallas de cóccidos son especialmente abundantes en mirtáceas de Australia y
Nueva Zelanda, mientras que en la India y en otras zonas de Asia predominan las agallas de
tisanópteros y psíllidos.
Cómo se forman las agallas
El proceso de formación de las agallas es muy poco conocido y aún está siendo
investigado (Folliot, 1977; Pujade-Villar, 1986; Nieves-Aldrey, 1998).
En las agallas más simples los procesos mecánicos (picadura de alimentación o puesta) y
procesos químicos simples (inoculación de sustancias como la saliva o productos de secreción de
las glándulas del aparato de puesta o del huevo) parecen tener una importancia decisiva.
No obstante, para agallas complejas estos procesos mencionados, por si solos, no explican
todos los procesos que acontecen en el desarrollo de las agallas (hipertrófia, hiperplasia,
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modificaciones bioquímicas, inhibiciones del crecimiento, diferenciaciones, rediferenciaciones,
neogénesis, morfogénesis, etc.). Por ello, se ha sugerido que debe de existir un complejo control
genético implicado en la formación de dichas estructuras deformantes. En los últimos años se han
barajado distintas posibilidades como son la participación de partículas víricas o fúngicas en los
procesos de formación cecidógena pero todavía no hay nada concreto. Una de las hipótesis que
está tomando más importancia es la relación entre los hongos endosimbiontes de los vegetales y
los insectos que ocasionan estas agallas complejas (Wilson, 1995; Wilson y Carroll, 1997;
Allison y Schultz, 2005; Raman et al., 2012, por mencionar algunos).
Las agallas surgen como un proceso de coevolución de gran éxito entre la planta y el
inductor por lo que tienen que tener un valor adaptativo tanto para el huésped como para el
fitófago (Price et al., 1986; 1987). Para la planta puede existir un doble beneficio; en primer lugar
la formación de la agalla localiza al inductor en el espacio y en el tiempo neutralizando así los
efectos tóxicos del causante de la agalla sobre la planta; en segundo lugar la presencia de taninos
en muchas agallas favorece que las plantas que poseen un gran número de agallas no sean
atacadas por los grandes herbívoros (Margalef, 1974). Para el inductor la agalla acrecienta las
disponibilidades de alimento y ésta le proporciona además protección frente al medio abiótico y
frente a los enemigos naturales (Nieves-Aldrey, 1998).
Morfología de las agallas
En la interacción del organismo gallícola y la planta multitud de formas extremadamente
variadas pueden originarse. Éstas, atendiendo a su complejidad, pueden clasificarse en los
siguientes grupos (Dauphin y Aniotsbehere, 1993):
- Grupo I: formación de un nuevo órgano que no existe nunca en la planta sana, agallas de
neoformación. A éste grupo pertenecen las agallas más complejas. Sus formas son muy variadas
presentándose aspectos de drupa, lentejas, bolsas, vainas, cápsulas, pliegues, enrollamientos,
etc. Muchos artrópodos son capaces de formarlas.
- Grupo 2: hipertrófia de un órgano preexistente en la que se observa una forma y tamaño
regular y constante. Corresponden a las agallas de los frutos, de los tallos, de los racimos, de las
flores, a las pústulas foliares, a las agallas en alcachofa, etc. Al igual que en el caso anterior son
características de muchos artrópodos.
- Grupo III: hipertrófia, sin morfogénesis bien definida, con forma y tamaños irregulares. Son
frecuentes en las agallas producidas por los hongos y bacterias, y por los pulgones y ácaros.
- Grupo IV: inhibiciones de crecimiento sin hipertrófias. Son características de numerosos
pulgones en las primeras fases del desarrollo de las agallas en bolsa o de enrollamiento donde
en las primeras fases de formación comportan una inhibición del crecimiento de una de las caras
del limbo.
- Grupo V: Otras transformaciones de órganos poco modificados producidas por la acción de
virus y hongos.
En lo que se refiere a los artrópodos cada grupo zoológico presenta ciertas
particularidades:
- Las agallas de los ácaros eriófidos son muy variadas predominando las poco complejas en
forma de pústulas en las hojas. Muchas consisten en simples invaginaciones en el envés foliar
m p p ; é m ‘ ’. O consisten en
pliegues del limbo foliar y otras son tumores voluminosos que pueden alcanzar el tamaño de un
p . U m ó p m m “ b b j ” q b
6
especies diferentes de ácaros eriófidos y partículas víricas; se producen cuando las flores de los
amentos se transforman en multitud de pequeñas hojas. La mayoría de ácaros gallícolas
pertenecen a la familia Eriophyiidae.
- Las agallas de los hemípteros son variables dentro de cada familia; la mayor parte de especies
í b v f m q p b j m ó “p ”.
En un sentido amplio podemos distinguir tres tipos de agallas: enrollamientos o pliegues
(pseudoagallas), agallas cerradas y malformaciones o tumores. La familia Eriosomatidae
produce agallas de forma definida, constate y específica, pudiendo ser de dos tipos atendiendo a
su organización: abiertas y cerradas. En las abiertas los individuos que se desarrollan en el
interior pueden salir de ellas en cualquier instante, si bien sólo lo hacen en el momento
adecuado, las formas aladas encargadas de la migración a sus hospedadores de verano. En las
agallas cerradas la cámara interna donde viven, no es accesible desde el exterior y de ella
saldrán los pulgones alados cuando se abra una vez llegada la madurez. Los Psyllidae y
Triozidae producen agallas consistentes en enrollamientos foliares. En el caso de los
Adelfagidae éstas tienen aspecto de piña.
Figura 1. Modelos de agallas según Dauphin y Aniotsbehere (1993): (a) Grupo 1, producida por el cinípido
Trigonaspis mendesi; (b) Grupo II producida por el cinípido Plagiotrochus gallaeramulorum (= P. kiefferianus); (c)
Grupo 3 producida por la bacteria Rhizobium radiobacter (= Agrobacterium tumefaciens); (d) Grupo 4 producida por
el pulgón Pemphigus spitoteracae.
- Las agallas de los himenópteros son muy complejas. Dos grupos taxonómicos destacan como
organismos inductores de agallas: los tentredínidos y los cinípidos. Los tentredínidos gallícolas
producen agallas a menudo de color rojizo en la madurez. Atacan en su gran mayoría a especies
de Salicaceae, concretamente el género Salix. La mayor parte de especies producen agallas en
las hojas, aunque un pequeño número se encuentran en los tallos. Las larvas que las ocasionan
son de aspecto eruciforme. Pupan en el interior de la agalla o en el suelo dependiendo de la
especie. Las agallas foliares acostumbran a ser globulares o elípticas, uniloculares, dispuestas en
el envés o a ambos lados de la hoja; también algunas especies forman pseudoagallas que
consisten en curvamientos del margen foliar. Todas las especies gallícolas pertenecen a la
subfamilia Nematinae. Los cinípidos producen agallas muy variables en aspecto y coloración.
La mayor parte de especies se encuentran en el género Quercus. Según el huésped donde estén
localizadas distinguiremos 5 tribus. Los Aylacini atacan plantas herbáceas pertenecientes a las
familias (papaveráceas, asteráceas, labiadas y rosáceas); las agallas, por lo general poco
diferenciadas, no son separables de los tejidos de la planta hospedadora. Podemos distinguir dos
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modelos morfológicos; en un primer grupo de especies las agallas consisten en simples celdillas
larvales incluidas en los tallos o en los frutos sin que su presencia produzca apenas
deformaciones o hipertrófias de los mismos, mientras que en un segundo grupo las agallas
consisten en hipertrófias manifiestas. La tribu Diplelepidini incluye especies que producen
agallas en los tallos, hojas y frutos del género Rosa; normalmente las agallas son inseparables
de los tejidos atacados de la planta hospedadora, aunque hay excepciones. Los Pediaspidini, con
solo una especie en el Paleártico, atacan hojas y frutos (generación sexual) y raíces (generación
agámica) del género Acer. Los Paraulacini asociados a Nothofagus y los Estachocerini
asociados a Acacia y Prosopis, ambos del Neotrópico. Finalmente, los Cynipini, en el área
Íbero-Balear se encuentran exclusivamente en el género Quercus. La diversidad de agallas es
extraordinaria aunque predominan las agallas esféricas, ovales, cilíndricas, lenticulares,
fusiformes o más o menos pedunculadas; raramente consisten en simples celdillas larvales
incluidas en los tallos o en los frutos sin que su presencia produzca apenas deformaciones o
hipertrófias de los mismos. Habitualmente las agallas son fácilmente separables de los tejidos
de la planta hospedante, aunque hay excepciones. Se forman a expensas de cualquier órgano
vegetal, pudiendo ser tanto aéreas como subterráneas. La superficie de las mismas también es
muy variable habiendo agallas provistas de pilosidad o agallas recubiertas de sustancias
pegajosas, por ejemplo.
- Los tisanópteros, coleópteros y lepidópteros agrupan un escaso número de especies gallícolas.
Las agallas producidas por los tisanópteros, con muy pocos representantes en nuestra área de
estudio, son colectivas y poco diferenciadas; se producen como consecuencia de un efecto
acumulador de una población al alimentarse, siendo el resultado final una agalla de aspecto
bolsiforme. Las agallas de los lepidópteros y coleópteros consisten, en la mayor parte de los
casos, en simples engrosamientos más o menos fusiformes del tallo.
- Los dípteros incluyen una familia, los cecidómidos, que aglutina el grupo más diverso, de
especies gallícolas, conocido dentro de los insectos. Las agallas de los cecidómidos se localizan
en multitud de especies vegetales tanto monocotiledóneas, como gimnospermas y en múltiples
familias de angiospermas. No todos los cecidómidos son gallícolas, también los hay micófagos
y zoófagos. Las agallas son morfológicamente muy variadas y estructuralmente complejas;
algunos de los aspectos más corrientes consisten en invaginaciones o evaginaciones foliares,
estructuras parecidas a alcachofas, estructuras ovoides, en roseta, pústulas, botones florales,
botones terminales, etc. Las hembras depositan los huevos en la superficie de los tejidos de la
planta huésped y la larva busca activamente el lugar donde va a desarrollar la agalla. El ciclo no
se completa en el interior de la agallas, sino que se realiza en el suelo, ya que después de la
pupación (o poco antes de ésta) la agalla se abre liberando las larvas o las pupas. Los tefrítidos,
son dípteros con aspecto de mosca, caracterizados por producir agallas exclusivamente en
compuestas que se localizan en las cabezuelas florales y en los tallos.
Las agallas de los encinos y la fauna asociada
La recolección de agallas y su conservación en insectarios pone de manifiesto que no solo
la especie inductora está presente en las mismas. Todo un conjunto de fauna, extraordinariamente
diversa interacciona en mayor o menor grado con ella. De hecho, las agallas de los artrópodos
soportan una rica comunidad asociada de organismos que encuentran en ellas acomodo, cobijo y
disponibil m . E p q m “p ”
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ecológicos (Askew, 1980, 1984), especialmente las de los cinípidos y cecidómidos debido a su
mayor complejidad.
Aunque son diversos los organismos que pueden beneficiarse de las agallas (Fig. 2),
podremos diferenciar tres grandes grupos de organismos asociados a las mismas: los inductores,
la fauna primaria (directamente relacionada con la agalla o con sus habitantes por una relación
obligatoriamente trófica) y la fauna secundaria (constituida por organismos que usan las agallas
sin ninguna relación trófica o sin una rigidez trófica).
Figura 1. Grupos de organismos asociados a las agallas. Comentarios en el texto.
Inductores
Los inductores son los organismos gallícolas. Pueden ser ocasionadas por picadura
alimenticia, como es el caso de los insectos picadores (tisanópteros, hemípteros) y ácaros, o como
consecuencia de la acción de puesta y desarrollo larvario (lepidópteros, coleópteros, dípteros e
himenópteros). Son muchos y diversos los grupos relacionados con este fenómeno (Fig. 3)
aunque la mayoría de ellas las producen los Eryophyidae (Acari) y los Cecidomyidae (Diptera).
GALLÍCOLAS CLASE ORDEN FAMILIA
por picadura alimenticia
Arachnida Acarida Eriophyiidae, Tarsonemidae
Insecta
Thysanoptera Phlaeothripidae, Thripidae
Hemiptera
Cercopidae, Cicadellidae, Psyllidae,
Aphididae, Triozidae Eriosomatidae,
Adelfagidae, Phylloxeridae, Coccidae,
Kermidae, Asterolecaniidae, Diaspididae,
Eriococcidae, Tingidae
en relación a la puesta
Insecta
Lepidoptera Tortricidae, Gelechiidae
Coleoptera Apionidae, Nanophyidae, Curculionidae,
Rhynchitidae, Cerambycidae, Buprestidae
Diptera Cecidomyiidae, Tephritidae
Chloropidae,Agromyzidae, Anthomyiidae
Hymenoptera
Tenthredinidae, Agaonidae, Torymidae,
Perilampidae Pteromalidae, Eurytomidae,
Eulophidae, Encyrtidae, Cynipidae
Figura 3. Grupos gallicolas de artrópodos según el origen de la agalla (diversas fuentes).
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Fauna primaria
La fauna primaria está cons p “ q ” p .
L “ q ”, mb é m “ m ”, q m q v v
expensas de los tejidos de la agalla que ha formado el inductor. Son incapaces de producir agallas
por sí mismos, aunque a veces pueden abortar el crecimiento de ésta, modificar su forma típica o
inducir la formación de nuevas estructuras tisulares internas. Dentro de este grupo, diversas
especies de cinípidos (Synergini), de dípteros (Cecidomyiidae), de lepidópteros y coleópteros
pueden considerarse como inquilinas de agallas. La presencia del inquilino puede provocar de
forma directa (al competir por la fuente de alimento) o indirecta (al colapsar la cámara larval
debido al gran número de larvas presentes) la muerte del propietario de la agalla. En otras
ocasiones la presencia de inquilinos no perjudica en modo alguno al inductor por lo que existe
una perfecta cohabitación; en este caso, el inquilino es capaz de instalarse en el tejido periférico
(Fig. 6d) y crear un tejido alimenticio propio (en el caso de los cinípidos, por ejemplo) o es capaz
de alimentarse de la misma fuente que el inductor sin competir con él debido al exceso de
alimento (el caso de tisanópteros en agallas abiertas de pulgones).
Figura 4. Relaciones tróficas entre las distintas especies obtenidas de agallas de la forma agámica de Andricus
hispanicus según Ros-Farré y Pujade-Villar (1998). Relación poco frecuente (---), relación posible (¿); el símbolo
-
--() indica que las larvas se encuentran en el centro de la agalla. En total están implicadas 27 especies (12 inquilinos,
15 parasitoides) y 12 géneros de 6 familias de microhimenópteros (Cynipidae, Eupelmidae, Ormyridae, Torymidae,
Eulophidae, Eurytomidae).
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Los parasitoides son aquellos organismos que en su fase larvaria se alimentan
directamente de los habitantes de la agalla ocasionando su muerte, siendo el adulto de vida libre.
Los parasitoides, serán primarios, cuando ataquen directamente el inductor o un inquilino de las
mismas, y secundarios, terciarios, etc., según ataquen otro parasitoide o el parasitoide de otro
parasitoide, etc. Complejas redes tróficas se han establecido en múltiples agallas que relacionan
inductores, inquilinos, parasitoides e hiperparasitoides. Todos los parasitoides corresponden a
representantes de diversas familias de himenópteros calcidoideos, icneumonoideos y
proctotrupoideos. Cada especie gallícola tiene asociada principalmente un determinado grupo de
parasitoides, así en las agallas de cedidómidos predominan los proctotrupoideos, en las de
cinípidos los calcidoideos (Fig. 4), etc.
En las agallas de los encinos pueden obtenerse, relacionados directa o indirectamente con
los inductores, especies pertenecientes a 5 familias de calcidoideos y dos tribus de cinipoideos
que podremos reconocer atendiendo a la siguiente clave simplificada:
1- P m p q (F . 5 ). ……….........… Cynipidae-2
-- Primer par de alas con venación reducida (Fig. 5b-c), celda radial inexist. . …………….
…………………………………………………………………….………........Chalcidoidea-3
2- Celda radial siempre abierta en el margen. Segmentos del metasoma diferenciados (Fig. 5d).
Inductor . ……………………………………………………………............... Tribu Cynipini
-- Celda radial abierta o cerrada en el margen. Metasoma con los terguitos II+III fusionados
formando un gran segmento abdominal que cubre la mayor parte del metasoma (Fig. 5e) y si
existe una sutura entre ellos entonces la cara presenta dos carenas verticales de longitud
v b (F . 5f). I q . ……………………………………………........ Tribu Synergini
3- Tarsos con 4 artejos. Vena postmarginal a veces ausente (Fig. 5c). ........................ Eulophidae
-- T 5 j . V p m mp p (F . 5b). ..……...............................4
4- Antena con 7 segmentos en el flagelo (Fig 5g). ........................................................................ 5
-- Antena con un funículo de 3 a 6 segmentos. ..............................................................................6
5- Coxas posteriores gruesas (dos veces más largas que anchas) mucho más grandes que les coxas
medias (Fig. 5h). En caso contrario, Megastigmus, el estigma del primer par de ales está
fuertemente engrosado y envuelto de una mancha oscura (Fig. 5i). Vena estigmal mucho más
corta que la vena postmarginal. Ovopositor largo y monocoloreado. Siempre alados.
…................................................................................................................................ Torymidae
-- Coxas posteriores pequeñas, un poco más grandes que las coxas medias. Vena estigmal tan
larga como la vena postmarginal. Estigma más pequeño y sin manchas oscuras alrededor. A
veces hembras braquípteras (Fig. 5j)........................................................................ Eupelmidae
6- Coxas posteriores muy largas (cuatro veces la longitud de les coxas medias). Metasoma
fuertemente esculturado (Figs 5k-l). Vena estigmal muy corta (Fig. 5m). ............... Ormyridae
-- Coxas posteriores no tan largas (dos veces la longitud de las coxas medias). Metasoma poco
esculturado. Vena estigmal larga (Figs 5n, q, r). ........................................................................7
7- Pronoto ancho (Figs 5n, q), cuadrado. Coloración totalmente negra o parcialmente amarilla
(pero nunca metálica). Metasoma de las hembras (Fig. 5o) y antenas de los machos (Fig. 5p)
característicos. ....................................................................................................... Eurytomidae
-- Pronoto corto y transversal (Fig. 5r). Coloración verde metálica o bronce. Metasoma de las
h mb m h . ……………………………............. Pteromalidae
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Fauna secundaria
La fauna secundaria está constituida por el resto de organismos asociados (los cecidófagos
y los sucesores).
Los cecidófagos son los organismos que utilizan las agallas para alimentarse de sus
tejidos. Algunas larvas utilizan los tejidos de las agallas como fuente de alimento, es el caso de
insectos xilófagos como algunos cantáridos (coleoptera) o algunas larvas de tineidos
(Lepidoptera); en este caso pueden obtenerse de forma muy esporádica parasitoides de dichos
insectos. También, los hongos saprofíticos hemos de considerarlos como cedidófagos; participan
en la degradación de la estructura deformante. Algunos pájaros utilizan esta fuente de alimento
sobretodo en periodos de escasos recursos (Fig. 6b-c).
Los sucesores corresponden a toda aquella fauna que habita las agallas una vez los
inductores y la fauna primaria la ha abandonado. Los canales, cámaras, escatas, setosidad, etc.
proporcionan una gran variedad de cobijos y acomodo para multitud de artrópodos. No solo las
formas juveniles se aprovechan de dichos refugios sino que también éstos son utilizados por
algunos artrópodos hibernantes. Dentro de los sucesores encontramos representantes de muchos
órdenes de artrópodos (Torossian, 1971) como arañas, pseudoescorpiones, ácaros por lo que hace
a los queliceromorfos; tisanópteros, psocópteros, áfidos, cóccidos mirmecofilos, lepidópteros,
coleópteros, himenópteros etc. (en referencia a los insectos). De todos ellos destacan, por su
Figura 5. Caracteres morfológicos
utilizados para reconocer los
distintos grupos de himenópteros
asociados a las agallas.
CR = celda radial
F1-F7 = flagelómeros
C3 = tercera coxa
Pr = pronoto
Vs = vena estigmal
(Ver clave de identificación)
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importancia, las hormigas nidificantes en agallas abandonadas (Fig. 6a) pudiéndose calificar a
ésta interacción como habitual. Generalmente corresponden a agallas grandes y leñosas. Algunas
especies ocupan la agalla de forma aislada o con pocas (1-10) obreras; representan las fases
iniciales de la colonia (fundaciones). En otras ocasiones la hembra está rodeada de decenas de
obreras por lo que constituye una colonia en miniatura. La presencia de fundaciones en agallas
facilita la dispersión de la especie.
Si la agalla cae al suelo y es leñosa a menudo pueden encontrarse otro tipo de organismos,
los epigeos, los cuales constituyen la fauna terciaria muy poco estudiada.
Figura 6. (a) Agallas ocupadas por una colonia de hormigas, (b) por arañas (se señala la telaraña que obtura el
conducto de salida del inductor), (c) agallas vaciadas por pájaros insectívoros y (d) cámaras larvales excéntricas
producidas por inquilinos.
Las agallas y los tejidos vegetales
Ya hemos mencionado que en la cecidogénesis coexisten fenómenos de hipertrofia e
hiperplasia y, que en el caso de las agallas de los cinípidos, también neogénesis. Veremos, a
modo de ejemplo, lo que sucede en el tallo de Q. suber cuando éste es atacado por la forma
asexuada de Plagiotrochus amenti (Cynipidae) según ha sido expuesto por Garbín et al. (2005).
A grandes rasgos, la organización de la rama de Q. suber, es la típica de un tallo de
dicotiledónea con crecimiento secundario (Fig. 7a) con algunas peculiaridades. Se observa un
tejido parenquimático medular interno, de pequeña extensión, delimitado exteriormente por los
vasos xilemáticos primarios. La mayor parte de la superficie del tallo está ocupada por las células
parenquimáticas, interrumpidas por una serie de radios concéntricos de crecimiento o anillos de
cambium. Entre los vasos se disponen células parenquimáticas con grandes drusas que se agrupan
formando radios medulares más o menos visibles. También hay agregados de células
esclerenquimáticas y los vasos xilemáticos secundarios, con un grosor variable entre 60 y 130
µm, formando haces divergentes. El cilindro cortical está delimitado por una epidermis
pluriestratificada y suberificada. La capa de felógeno es estrecha y está situada debajo de la
epidermis. La felodermis es de un grosor considerable y presenta agregados de colénquima y de
esclerénquima, que en ocasiones constituye un anillo entero, y interiormente a este anillo aparece
el floema primario.
A diferencia del tejido sano, la rama atacada por el cinípido (Fig. 7b-c), presenta zonas en
las que podemos observar modificaciones citológicas e histológicas que ponen en evidencia la
presencia de cámaras larvales más o menos cercanas al corte realizado. La región precameral, es
decir la zona próxima a la cámara larval, se pone de manifiesto en un corte transversal de la rama
mediante la tinción de picrofucsina y hematoxilina-tionina no solo por una coloración más
marcada (Fig. 7c: szp), sino también por una reorganización tisular parcial y alteración celular
13
que en su conjunto muestran un aspecto auricular. Algunos vasos xilemáticos secundarios en esta
zona localizados en la región dañada más cercana al parénquima interno circundante, presentan
un calibre interno menor debido a la presencia de tílides herniadas; por otro lado, otros vasos
presentan un contenido citoplasmático extraño, por lo que hemos de considerarlos también como
vasos xilemáticos anormales. Éste contenido, fue evaluado mediante las tinciones de Sudán, de
azul de anilina y de negro clorazol, concluyendo que se trataba de sustancias lipídicas. Este
patrón morfológico no aparece en el tejido normal, cuyos vasos leñosos se observan limpios
(normales), con tílides normales y sin contenido citoplasmático aparente. Por otro lado, se
observan haces de células taníferas que atraviesan el tejido parenquimático de la región afectada,
dispuestas en radios que divergen hacia el exterior. Estos haces corresponden a células
modificadas de los radios medulares. Otra alteración de la zona precameral es la mayor
proporción de células lipídicas encontradas rodeando vasos xilemáticos anormales. Además la
zona auricular se encuentra rodeada de esclerénquima con un número elevado de células pétreas
que encapsulan con lignina todo el tejido dañado; de hecho, esta diferencia tisular provoca en
muchos casos la separación de los tejidos externos e internos a la cámara larval al realizar los
cortes con el micrótomo de rotación. La zona cortical, presenta una organización similar a la que
se ha descrito en el tejido normal.
Figura 7. (a) Corte transversal del tallo de Q. suber, (b) corte transversal del tallo de Q. suber a nivel de la cambra
larval (c) corte transversal del tallo de Q. suber en el área precameral o zona inicial de una cámara larval. cep:
células epidérmicas pignóticas, cl: cámara larval, cli: células lipídicas, cm: cambium, co: colénquima, cp: células
parenquimáticas, ct: haces de células taníferas, ep: epidermis pluriestratificada, es: esclerénquima, es: esclerénquima,
fd: felodermis, fe: felógeno, fp: floema primario, me: médula, rm: radios medulares, szp: sección de la zona
precameral, tn: tejido nutricio, vxa: vasos xilemáticos anormales, vxn: vasos xilemáticos normales, vxp: vasos
xilemáticos primarios, vxs: vasos xilemáticos secundarios. [Imágenes de Garbín et al., 2005).
14
Cuando el corte se realiza a nivel de la cámara larval (Fig. 7b: cl), se observa una notable
desorganización celular de la epidermis, felodermis y parénquima cortical. El tejido nutricio, de
neoformación, está formado por un número pequeño de capas celulares; se encuentra cerrado por
un tejido esclerenquimático pluriestratificado muy desarrollado el cual forma la cápsula de la
cámara larval. En la zona interna a la cámara larval, al igual que en la región precameral,
observamos vasos xilemáticos anormales y rodeando a los mismos podemos visualizar células
con elevado contenido en lípidos; estos modelos celulares se encuentran inmersos en un tejido
parenquimático de un grosor considerable en el que se visualizan un número muy elevado de
células con núcleos picnóticos. Las células de los radios medulares cuando penetran en la zona
afectada se transforman en células taníferas.
Por otro lado, en cortes longitudinales y usando luz polarizada, se aprecia la presencia de
multitud de células parenquimáticas repletas de gránulos de almidón. Éstos se encuentran en
mayor concentración en el parénquima medular respecto a las células del parénquima cortical; la
concentración va disminuyendo a medida que nos acercamos en la cámara larval.
Defensas de las agallas
Las agallas de los cinípidos, a pesar de que proporcionan protección frente a los enemigos
naturales, particularmente frente a parasitoides, suelen presentar altos niveles de parasitismo. A
pesar de ello, algunas agallas muestran estrategias defensivas, a veces muy sofisticadas, para
impedir el ataque de otros himenópteros. Entre ellas podemos considerar la dureza o el tamaño.
En otros casos, las agallas presentan sustancias pegajosas en su superficie (como Andricus
dentimitratus, Fig. 8a), o cámaras internas vacías (como en Cynips disticha, Fig. 8b), o tejidos
esponjosos muy gruesos (como Andricus californicus que puede llegar a los 15 cm o Amphibolips
hidalgoensis que puede superar los 6 cm de diámetro, Fig. 8c) que impiden, imposibilitan o
dificultan el parasitismo de ciertas especies.
Figura 8. Diferentes modelos de agallas con estructuras defensivas: (a) Andricus dentimitratus, (b) Cynips disticha,
(c) Amphibolips hidalgoensis, (d) Andricus melikae, (e) Andricus dumosae y (f) Andricus fecundatrix.
15
También la organización de la agalla puede ser un elemento disuasorio del parasitismo; es
el caso de agallas pequeñas con una gran pubescencia alrededor de la misma (como Andricus
melikae, Fig. 8d), o agallas con grandes espacios vacios previos a la cámara larval (como
Andricus dumosae, Fig. 8e), o agallas protegidas con láminas planas independientes en los que el
ovopositor ha de atravesar una a una (como Andricus fecundatrix, Fig. 8f)), etc. A pesar de estas
adaptaciones, los niveles de parasitismo pueden explicarse en parte a que las agallas no
proporcionan una protección adecuada durante sus primeros estadios de desarrollo justo cuando
son más blandas y pequeñas. Es por esto que se observa una sincronización muy estricta entre el
parasitodismo y el ciclo de la agalla, a pesar de que a menudo el crecimiento de la agalla
acostumbra a ser muy rápido en los primeros estadios.
Las altas concentraciones de tanino que presentan muchas de las agallas de cinípidos, es
otra adaptación a señalar pues los taninos son inhibidores del crecimiento fúngico y microbiano.
Por ello, las agallas están protegidas frente a hongos y organismos fitófagos a pesar de que el
interior húmedo, oscuro y nutritivo de la cavidad larval de la agalla les es propicio para su
crecimiento.
Ciclos biológicos de los cinípidos de encinos
Uno de los aspectos más interesantes de las especies de la tribu de los Cynipini es la
singular biología, ya que la mayoría de las especies tienen un ciclo de vida en el que alterna una
generación sexual (en la que aparecen machos y hembras) y otra asexual (con sólo la aparición de
hembras). Cada generación produce agallas distintas y a menudo también en los órganos de
encinos diferentes. Además, en la mayoría de los casos conocidos, las hembras de la forma sexual
y de la forma agámica son morfológicamente diferentes por lo que, a menudo han sido tratadas
como especies distintas o bien han sido incluidas en distintos géneros, hasta cerrar el ciclo.
Además, atendiendo al tipo de huéspedes de cada generación, podemos diferenciar dos
modelos distintos de ciclos (Fig. 9): los heterogónicos (cuando las dos generaciones producen
agallas en los árboles huéspedes de la mismas de la sección de Quercus) y los heteroécicos
(cuando los árboles hospedantes pertenecen a diferentes secciones de Quercus para cada
generación del cinípido).
A lo sumo son conocidos el 20% de los ciclos de Cynipini, y en su gran mayoría de la
región Paleártica occidental (Pujade-Villar et al., 2001). En el Neártico y Neotropical tan solo 5
ciclos han sido descubiertos a pesar de que han sido descritas centenares de especies.
Un escaso número de cinípidos presentan agámia indefinida.
El problema de cerrar los ciclos biológicos de los cinípidos reside en que nada hace
sospechar en que órgano vegetal o en que huésped puede encontrarse la otra generación. Por otro
lado, los órganos experimentales han de mantenerse aislados (protegidos) durante largos periodos
de tiempo para evitar la puesta accidental de otras especies. Finalmente, aunque la mayoría de
ciclos conocidos son anuales, hay especies en las que la forma asexuada puede retrasar la salida
de los adultos diversos años. Todo ello complica y alarga el estudio de los ciclos biológicos de
los Cynipini.
Taxonomía y sistemática de los cinípidos de encinos
Si la taxonomía, es la ciencia de ordenar la diversidad biológica en taxones linneanos,
ordenados de forma jerárquica, formando un sistema de clasificación y la sistemática es el estudio
16
de la clasificación de las especies con arreglo a su historia evolutiva (filogenia), en el caso de los
Cynipini ambas han sufrido profundos cambios en los últimos años.
Figura 9. Diferentes modelos de ciclos alternantes de Cynipini en el Paleártico dependiendo del huésped en el que se
desarrollan las agallas de cada una de las dos generaciones.
Se conocen más de 1.000 especies descritas y cada año se describen más en zonas poco
estudiadas como son el Paleártico oriental, la región Oriental y el Neotrópico (incluyendo la zona
Holártica Mexicana). Por otro lado, zonas como el Holártico con más de 400 especies descritas,
son hasta el momento inaccesibles desde un punto de vista taxonómico debido a que no existen
claves de determinación y debido también a que las especies que se describieron hace años
presentan descripciones deficientes a menudo sin ilustraciones tanto de los caracteres
morfológicos como de las agallas. Además, para complicar más el asunto, a diferencia de lo que
sucede en el Paleártico occidental, un modelo de agalla no es significativo de un género
determinado ya que a menudo especies de géneros distintos son capaces de producir agallas muy
similares (ver por ejemplo Pujade-Villar et al., 2012a). El trabajo de taxónomo, por lo tanto, está
muy lejos de estar terminado y con ello el verdadero conocimiento de la biodiversidad real del
grupo. No obstante, el taxónomo está desprestigiado y cada vez quedan menos especialistas a
pesar de que este campo es aún un campo con mucho recorrido en este grupo de insectos. Por
otro lado, es lento y precisa de grandes conocimientos y experiencia que se adquieren con años de
estudio por lo que es poco atractivo para las nuevas generaciones donde la competencia hace que
los resultados tengan que ser inmediatos. Sin embargo, es imprescindible tenerlo en cuenta muy
seriamente ya que de él derivan múltiples estudios ecológicos, filogenéticos, biológicos, etc.
(Pujade-Villar, 2012a).
Desde Weld (1952) los grupos que se incluyen en los Cynipidae han variado. Así por
ejemplo géneros como Myrtopsen y Euceroptres fueron transferidos por Ronquist (1999) de los
S ( q C p ) F m ‘f í q ’, m
pertenecientes a subfamilias distintas Thrasorinae y Euceroptrinae (Ros-Farré y Pujade-Villar, J.,
2007; Buffington y Liljeblad, 2008, respectivamente; y Poncyia (también Synergini) que es
m ‘incertae sedis’, p b m ó m p introducida en
Tánger (Africa). El género Paraulax es transferido de los Cynipini a los Pediaspidini por
17
Liljeblad et al. (2008) y posteriormente a una nueva tribu Paraulacini en Nieves-Aldrey et al.
(2009) y Rhoophilus es considerado con reservas (Van Noort et al., 2007) como un Synergini
letal en agallas de Cecidosidae (Lepidoptera) de distribución sudafricana.
En definitiva de las 4 tribus consideradas clásicamente desde Ronquist (1999), en la
actualidad hemos de reconocer 5 tribus: Aylacini (parafilética, de distribución Holártica, que
produce agallas en plantas herbáceas y en el género Rubus), Diplolepidini (Holártica, que
produce agallas en el género Rosa), Cynipini (que produce agallas en fagáceas en el Holártico
oriental, región Oriental y Neotropical), Eschatocerini (que produce agallas en Nothofagus en
Sudamérica), Pediaspidini (que produce agallas en el género Acer en el Paleártico occidental e
Himalocynips de distribución oriental y biología desconocida), Paraulacini (Neotropical, que se
detecta en agallas de Nothofagus con biología incierta) y Synergini (inquilinos de agallas de
Cynipini, Aylacini del género Diastrophus y de agallas del lepidóptero Scyrotis).
La sistemática, y lo que de ella deriva (origen de las especies, de grupos biológicos,
historia evolutiva, zoogeografía y otros muchos aspectos) ha sufrido profundos cambios en las
dos últimas décadas en la familia Cynipidae. Hasta hace pocos años (Ronquist y Liljeblad, 2001)
se consideraba que el origen de los Cynipidae era europeo (alrededor del Mar Negro) y que el
género Estachocerus (que induce agallas en Acacia y Prosopis) así como también el género
Rhoophilus surgieron por eventos de dispersión a América del Sur y Sudáfrica, respectivamente.
No obstante estudios recientes (Nieves-Aldrey et al., 2009) respaldan que el grupo se originó en
Gondwana y que los grupos más basales corresponden a los Estachoceini, Paraulacini y (ahora de
distribución Neotropical) y Diplolepidini (Holártico).
Por otro lado, el origen de los inquilinos también es incierto. Según Ronquist (1994) se
originaron a partir de Aylacini pero estudios recientes parecen indicar que podrían derivar de
parasitoides que se adaptaron a la vida fitófaga (Nieves-Aldrey et al., 2009) y que el origen de los
Cynipidae pudiera haber empezado con el parasitoidismo el cual derivó a la fitofagia y con ello a
la dispersión y diversificación en Quercus y otras fagáceas.
Todos los campos están abiertos y seguramente otras profundas modificaciones se
producirán en los próximos años.
Importancia económica
Los insectos gallícolas atacan una gran variedad de plantas de interés agrícola y forestal y,
en algunos casos, pueden causar serios problemas de producción de plagas (Fernandes, 1987;
Nieves Aldrey, 1998) la cual cosa ocasiona grabes pérdidas económicas. Es el caso por ejemplo
de los cecidómidos: Orseolia orysae (afecta fuertemente a la producción de arroz en el sudeste
asiático), Mayetiola destructor en el medio-oeste americano o Haplodiplosis marginata en
Europa (que inducen agallas en los tallos del trigo y otros cereales abortándolos o provocando la
detención de su crecimiento); también, los heterópteros de la familia Adelgidae que dañan
diversas coníferas, especialmente Abietaceae y lepidópteros de la familia Toricidae como
Petrova resinella que ataca también coníferas especialmente Pinus sylvestris.
Las especies de cinípidos, por lo general no interaccionan negativamente con sus
huéspedes, pero un escaso número pueden ser especies potencialmente dañinas. Estas las
podemos dividir en dos grandes grupos las que parasitan los frutos y las que atacan las ramas que
lo son cuando se producen explosiones poblacionales.
18
Figura 10. (a) Encinos afectados.por agalllas de Andricus quercuslaurina, (b) agallas jóvenes de la forma agámica,
(c) agallas viejas de la forma agámica, (d) forma agámica de A quercuslaurina.
En el caso de ataques a frutos la incidencia reside en la baja producción de los mismos
afectando a la regeneración de los bosques de encino. Los géneros Plagiotrochus, Callirhytis y
Andricus pueden causar daños en las ramas de distintas especies de Quercus y en algunos casos
la muerte del encino. En México la especie Andricus quercuslaurina está destruyendo los encinos
Q. laurina y Q. affinis del estado de Hidalgo (Fig. 10) lo cual está cambiando el ecosistema de la
zona pues especies como Pinus patula está sustituyendo al encino y otras especies de encino no
hospedantes como Q. crassifolia también están siendo favorecidas al igual que una especie de
cedro (Pujade-Villar et al., 2012b).
En Europa y Estados Unidos (Pujade-Villar et al., 2013) se ha instalado Dryocosmus
kuriphilus, una especie procedente de China, que es especialmente perjudicial para el cultivo del
castaño (Catanea spp., Fagaceae) ya que, en ataques masivos, disminuyen drásticamente el vigor
del árbol lo que condiciona negativamente la producción de fruto alcanzando valores de pérdida
de producción comprendidos entre el 70 y 80% (Brussino et al., 2002). Por otra parte, este insecto
asociado a otros patógenos, puede causar la muerte del castaño, la cual también puede ser debida
a la pérdida de vigor (Payne et al., 1975).
Las agallas y el hombre
El hombre tampoco se ha mantenido al margen del uso de estas estructuras, ya que a lo
largo de la historia las agallas también han sido una fuente de recursos para el hombre. Así, en
África Oriental y Amazonas utilizan algunas agallas como ornamentos corporales (como es la
fabricación de collares) o para extraer una tinta para hacer tatuajes (Csóka, 1997). El alto
contenido de ácido tánico de las agallas de roble también las hace una buena fuente de material
de broncear y teñir. Muchos grupos tribales han empleado las agallas de roble para una variedad
de usos decorativos y curados, incluyendo la cerámica, trabajos en cuero y la cestería. Los
encinos en general y algunas agallas en particular están incorporados en la tradición popular de
19
algunos pueblos mexicanos, tanto en aspectos ornamentales como terapéuticos o culinarios (Luna
et al., 2003); así, se consumen las larvas de algunas especies de cinípidos cecidógenos (Boada
pers. com.) y en Monte Escobedo se consumen agallas jóvenes de Amphibolips a las cuales
llaman taquitos (Pujade-Villar et al., 2001). También en Creta (Nieves-Aldrey, 2001) se comen
eventualmente agallas jugosas de cinípidos producidas en Salvia pomífera. El uso de las agallas
con fines curativos o médicos contra el cólera, diarrea, gonorrea, dolores musculares, etc.., está
ampliamente documentado (Fagan, 1918; Busckman, 1918; Fernandes y Martins, 1985;
Carbalho, 2010, entre otros). En Europa, sobre todo durante el siglo XVII, hubo un gran
comercio de agallas leñosas de cinípidos para extraer los taninos, compuesto químico que era
empleado para curtir pieles, para fabricar tinta de alta calidad y para obtener tintes para la ropa o
el cabello (Csóka, 1997); usos parecidos eran obtenidos a partir de una agallas de pulgones en
China (Stébanez-Pérez et al., 2011). También en China, algunas agallas de roble son utilizadas en
m m m m m ‘m h ’, p í ,
úlceras y hemorroides, entre otras cosas (Dharmananda, 2003). Los indios norteamericanos
usaban emplastos de una agalla subterránea sobre las llagas, heridas y quemaduras (Foster y
Hobbs, 2002). Recientemente ha habido un interés en el uso de las agallas de roble como una
fuente de pesticida natural; un extracto de agallas de roble tuvo actividad larvicida contra el
Anopheles stephensi, una especie de mosquito que es el responsable de la propagación de la
malaria en las zonas urbanas de la India (Ali-Ashraf y Vijayan, 2009). Y, para finalizar, los niños
también han empleado agallas de encinos en varios juegos de bolas hasta mediados del siglo
pasado (Pujade-Villar, 2004).
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