SIGNIFICATO NATURALE DELLA BIODIVERSITÀ DEGLI ......Accademia Nazionale Italiana di Entomologia...

ACCADEMIA NAZIONALE

ITALIANA DI ENTOMOLOGIAFirenze 2007

SIGNIFICATO NATURALEDELLA BIODIVERSITÀ DEGLI INSETTI

Tavole Rotonde sui maggiori problemiriguardanti l’Entomologia Agraria in Italia

Sotto gli auspici del MIPAAF

XVI.

ACCADEMIA NAZIONALEITALIANA DI ENTOMOLOGIA

Firenze 2007

SIGNIFICATO NATURALEDELLA BIODIVERSITÀ DEGLI INSETTI

Tavole Rotonde sui maggiori problemiriguardanti l’Entomologia Agraria in Italia

Sotto gli auspici del MIPAAF

XVI.

SEDUTA PUBBLICA DELL’ACCADEMIA

FIRENZE 23 NOVEMBRE 2007

Tavola Rotonda coordinata da Mario SOLINAS, Accademico

© 2007 Accademia Nazionale Italiana di Entomologia50125 Firenze - Via Lanciola 12/a

ISBN 10: 88-901589-9-9ISBN 13: 978-88-90-1589-9-5

INDICE

Pag. 5

» 7

» 9

» 17

» 21

» 31

» 37

BACCETTI B. – Presentazione .............................................................................................................................................

SOLINAS M. – Prefazione .....................................................................................................................................................

DALLAI R. – Modelli citologico-strutturali negli insetti: variazioni sul tema ................................................

MINELLI A. – The insect biological cycle as evolutionary arena: a short account of insect diversity froman evo-devo point of view ............................................................................................................................................

NUZZACI G., PORCELLI F. – Biodiversità e convergenze funzionali adattative nelle parti boccali di insettied acari..................................................................................................................................................................................

SOLINAS M. – Biodiverità e metamorfosi degli insetti..............................................................................................

TURILLAZZI S. – Biodiversità e comportamento negli insetti ......................................................................................

L’entomologia mediterranea, e in particolareitaliana, da lungo tempo ha dedicato la propriaattenzione alla grande diversità tipica delmondo degli Insetti, sia nelle forme che neicostumi.

È tradizione citare Aristotele, Teofrasto,Lucrezio Caro, riscoperto dall’are tino PoggioBracciolini. Ma un serio contributo non si ebbeprima del ’600, quando i primi Lincei, Cesi,Heckio, Stelluti, forti del microscopio galileia-no, descrissero la Calandra, le Api, finché labrigata Lincea si disperse in seguito alla mortedel fondatore, Federico Cesi. Pochi anni dopo,a Firenze, i Medici (prima Ferdinando II e poiCosimo III) fondarono l’Accademia del Ci -mento (1657), che sopravvisse fino al 1668,sopratutto per merito di Francesco Redi e dellasua scuola.

Questi diede alle stampe, fra il 1668 e il1688, le «Esperienze intorno alla generazionedegli Insetti» e le «Osser vazioni intorno agliAnimali Viventi che si trovano negli AnimaliViventi», e poi numerosi altri scritti, suoi e deisuoi allievi, che demolirono la credenza dellagenerazione spontanea, nelle Zanzare (PietroPaolo da Sangallo) nelle Cavallette (GiuseppeDel Papa), e poi nell’Acaro della Scabbia (a

Livorno, Cosimo Bonomo e Diacinto Cestoni).Redi lasciò inoltre inedito uno splendidomanoscritto sulla riproduzione degli alberi esulle Galle presenti su di essi.

In Toscana, nel ’700, Giovanni MariaFicalbi, pubblicò importanti lavori sui Culicidi,che aprirono la strada, fine ’800 inizio ’900, ailavori di Grassi sulla Malaria. Intanto, comeLeland Ossian Howard osservò nel 1930 allaSmithsonian Institution, divenne evidente inEuropa la vulnerabilità delle monocolture. Nel1988 Edward Osborne Wilson, professore allaHarward University, coniò il termine «Biodi -versità», e Miguel Altieri, negli anni ’90 in Ca -li fornia, si dedicò alle colture nei sistemi multi-funzionali, studiando la diversità Bio logica.

L’Accademia Nazionale Italiana di Ento -mologia ha già organizzato convegni nazionalie internazionali sull’argomento e edito variepubblicazioni.

È nata anche una fondazione per la difesadella «Biodiversità».

In questa monografia sono raccolte alcunefra le più eclatanti novità emerse nel settore.

BACCIO BACCETTI

Presidente dell’Accademia Italiana di Entomologia

PRESENTAZIONE

Questa Tavola Rotonda giunge non soltantoa conclusione dell’attività culturale dell’Accademiaper l’anno 2007, particolarmente incentrata sullaricerca del significato più generale (la raisond’être) della Biodiversità; ma anche a corona-mento di un intenso impegno di studio che lastessa Accademia ha dedicato al’argomento perdiversi anni, attraverso giornate di studio, rela-zioni a sedute pubbliche e nell’ambito delleultime tre edizioni (Catania, 2002; Perugia, 2005;Campobasso, 2007) del Congresso NazionaleItaliano di Entomologia; come è stato riferitonella presentazione generale della tematica del-l’anno, riportata nel volume 2007 degli «Atti eRendiconti» dell’Accademia.

Come annunziato in detta occasione, alla pre-sente assise è stato assegnato il compito di evi-denziare la diversità biologica in settorifon damentali dell’Entomologia generale, quali:Morfologia ed ultrastrutturistica funzionale,Biologia evolutiva dello sviluppo, Mute e meta-morfosi, Etologia evolutiva, affidandone percompetenza specifica la presentazione agliAccademici Romano DALLAI, AlessandroMINELLI, Giorgio NUZZACI, Mario SOLINAS eStefano TURILLAZZI, nel comune intento di for-nire, con documentazioni sperimentali, perso-nali e/o acquisite, già pubblicate o inedite, uncontributo concreto all’auspicata identificazionedel significato naturale della Biodiversità.

La Tavola Rotonda ha fatto rilevare – grazieanche agli arricchimenti apportati dai numerosie vivaci interventi (purtroppo non singolarmenteregistrati) alla discussione finale – come il suc-cesso evolutivo morfologico, tassonomico edecologico degli insetti sia il risultato visibile dellaloro formidabile diversità biologica che si riscontrao si intravede a tutti i livelli organizzativi: geni,molecole, sistemi organici, cellule, organismi,

ecosistemi. Evoluzione ed ecologia lavoranosempre insieme, rimanendo tra loro ben distintenei principi ma non altrettanto nei risultati finali,difficilmente attribuibili all’una o all’altra sepa-ratamente, data l’inevitabile interdipendenzatra le due categorie di fenomeni, per cui esseappaiono sempre presenti e operanti una nel-l’altra, in rapporto di servizio reciproco, quasiun corrersi incontro o un rincorrersi, a produrreinsieme la biodiversità che vediamo ed entu-siasti ammiriamo.

La biodiversità, anche nei limiti degli esempiqui esplorati, sembra emergere come la visionedell’unità/unicità nello spazio e nel tempo delfenomeno vita; come armonioso insieme di unamolteplicità sterminata di elementi, allo stessotempo agenti e strumenti della fantasia dellastessa vita, nell’offrire all’evoluzione (selezionenaturale) e all’ecologia (successioni ecologiche),le più svariate opzioni utili (raramente neces-sarie) perché la vita stessa possa continuare,migliorando sempre, in una biosfera che conti-nuamente cambia.

Ma non si può chiudere il discorso senza espri-mere la speranza e l’augurio che le acquisizionidi questa Tavola Rotonda possano rappresen-tare un contributo concreto all’interpretazionesecondo l’Autore, Edward Wilson, della lapi-daria frase da lui pronunciata alla surricordataOpening Lecture del XX Congresso Internazio -nale di Entomologia (Firenze, 1996) «Insectdiversity is one of the most important but leastunderstood phenomena in science today. It hasprofound implications for our understanding ofevolution and ecology».

MARIO SOLINAS

Coordinatore della Tavola Rotonda

PREFAZIONE

Accademia Nazionale Italiana di EntomologiaTavole Rotonde, XVI, 2007: 9-16«Significato naturale della biodiversità degli insetti»

(*) Dipartimento di Biologia Evolutiva, Università degli Studi di Siena, Via A. Moro 2, 53100 Siena, Italy.

On some insect ultrasturctural models: theme and variationsThree structural complexes were described to illustrate the common process through which they were realized. The three

complexes described consist of mechano- and chemoreceptors and chordotonal organs; epidermal glands; spermatozoa. Theimportance of the primary cilium is also emphasized.

KEY WORDS: Ultrastructure, sensilla, epidermal glands, spermatozoa.

MODELLI CITOLOGICO-STRUTTURALI NEGLI INSETTI: VARIAZIONI SUL TEMA

ROMANO DALLAI (*)

Nella accezione più ampia del termine, per diver-sità biologica (WILSON, 1999) si può anche ritenerela diversità di organizzazione, a livello macrosco-pico ed ultrastrutturale, dei complessi cellulari.

Negli insetti, gli esempi per illustrare questotipo di diversità sono numerosi e può essere utileanalizzare alcuni di essi per ricavare indicazioni dicarattere generale sugli effetti, talora anche moltodifferenti, dovuti alla regolazione della espressionegenica. Considereremo qui la ultrastruttura dei sen-silli, quella delle ghiandole epidermiche e quelladegli spermatozoi.

Un sensillo, indipendentemente dalla funzionesvolta, si origina da una cellula epidermica secondoun preciso programma di divisioni mitotiche e didifferenziamento (KEIL & STEINBRECHT, 1984)(fig. 1A). Il meccanismo non è dissimile da quelloche è stato descritto per lo sviluppo delle ghiandoleepidermiche (SRENG & QUENNEDEY, 1976;QUENNEDEY, 1998). In entrambi questi processi siforma un ciglio, definito ciglio dendritico, o per atte-nersi alla terminologia più recente, ciglio primario(DAVIS et al., 2006; MARSHALL & NONAKA, 2006;PAN & SNELL, 2007), caratterizzato da un assonema9+0, quindi privo dei due microtubuli centrali e del-l’apparato centrale (fig. 1A; fig. 4B).

L’apparato esterno di un sensillo del 1° tipo puòassumere una morfologia assai diversa a secondodella funzione svolta ed anche il ciglio dendriticopuò modificarsi di conseguenza. Solo per fare qualcheesempio, un sensillo olfattivo ha un apparato cuti-colare esterno, a singola o a doppia parete, all’in-terno del quale si estende il segmento esterno deldendrite, spesso provvisto di ramificazioni dendri-tiche contenenti isolati microtubuli (fig. 2A-B) Questeramificazioni sono in contatto, attraverso sottili

tubuli, con le minute perforazioni presenti all’apicedella struttura cuticolare (KEIL & STEINBRECHT,1984) (fig. 1B). Nei sensilli gustativi, invece, vi è unporo apicale attraverso il quale lo stimolo raggiungeil dendrite. In questi esempi, il ciglio dendritico haun assonema ciliare con doppietti microtubulariprivi di braccia dineiniche (si ricorda che questebraccia sono formate da una proteina enzimatica, ladineina, responsabile, in un ciglio come in un fla-gello, dello scivolamento dei doppietti adiacenti del-l’assonema, meccanismo che determina la motilitàdella struttura ciliare e flagellare (SUMMERS & GIBBONS,1971; WARNER et al., 1989; PORTER, 1996; KAMIYA,2002) (fig. 2B,D,E).

Le setole sensorie (ed anche i sensilla campani-formi) sono innervate da un singolo neurone del1° tipo, che contatta la base della setola. Il segmentoesterno si estende fino alla base della setola ed è rive-stito dalla secrezione della cellula tecogena (fig. 1C).I dendriti dei neuroni sensori del 1° tipo sono immersiin una endolinfa ricca di K+ e povera di Ca2+, secretadalle cellule di supporto. Si presume che i movimentidel ciglio dendritico, provocati dalle modifica-zioni della struttura cuticolare esterna, provochinouna apertura dei canali di membrana ed una varia-zione della concentrazione di questi ioni, con con-seguente depolarizzazione neuronale.

Gli organi cordotonali sono molto più complessi(YACK, 2004) perché alla organizzazione di questisensilli partecipano strutture accessorie con com-piti importanti per la realizzazione della loro speci-fica funzione. I lavori recenti hanno evidenziato cheil ciglio dendritico presenta una dilatazione apicalee contiene materiale paracristallino (fig. 3A); inoltreil ciglio primario, a differenza di quello sinora descritto,presenta ancora un assonema 9+0, ma i doppietti

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Fig. 1A. Schema delle fasi di sviluppo di un sensillo. ac, cellula accessoria; ax, assone; nl, neurilemma = cellula tecogena; pd, dendrite (ciglio)primario; to, cellula tormogena; tr, cellula tricogena; trs, prolungamento della cellula tricogena (da Keil & Steinbrecht, 1984). B e C.Disegno schematico di un sensillo olfattivo (B) e di un meccanocettore ) (C). ep, epidermide; od, segmento esterno del dendrite che penetranella struttura cuticolare esterna perforata da minuti pori; orl, cavità linfatica del recettore; th, cellula tecogena; tr, cellula tricogena; to,cellula tormogena; Sc, cellula sensoria; tb, «tubular body»; jm, membrana articolare (da Keil & Steinbrecht, 1984).

Fig. 2A. Sensillo olfattivo t1 (freccia) sulle zampeanteriori del proturo Acerentomon majus.B. Sezione longitudinale del sensillo com-posto da 3 cellule sensorie. Il segmentoesterno dendritico (d) di una di queste cel-lule termina in un «tubular body» alla basedel sensillo, gli altri due proseguono finoall’apice dilatato (db) della struttura esternae si ramificano. Si nota la cellula tormo-gena (to) responsabile della produzionedel materiale denso che si dispone al disotto della cuticola e la cellula tricogena(tr). C. Sensillo t1 al microscopio elettro-nico a scansione. D. Sezione trasversa delsensillo t1 per mostrare il primo tratto delsegmento esterno dendritico (d). Notarela struttura dei doppietti microtubulariprivi di braccia dineiniche. tr, cellula tri-cogena (da Dallai & Nosek, 1981). E.Micrografia ottenuta al microscopio elet-tronico a scansione dei sensilli olfattiviantennali del collembolo Isotomiella minorper mostrare le minute perforazioni cuti-colari.

microtubulari sono provvisti di braccia dineiniche,particolarità questa che permette di ipotizzare unaloro diversa funzione (CORBIÈRE-TICHANÉ, 1971;EBERL et al., 2000; WITMAN, 2003) (fig. 3C). È statosuggerito, infatti, che quando il ciglio viene stiratoo compresso, le modificazioni subite dall’apice ciliareattiverebbero lo scivolamento dei doppietti micro-tubulari; la conseguente piegatura del ciglio, unita-mente alla distorsione della base del ciglio (ciliarynecklace), determinerebbero un cambiamento nellapermeabilità ionica della membrana ciliare e la rea-lizzazione dello stimolo elettrico (MORAN et al., 1977)(fig. 3B). In una più recente interpretazione del fun-

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Fig. 3A. Schema della struttura dell’organo di Johnston (organo cor-dotonale) nell’antenna di Drosophila. cc, cellula del cappuccio api-cale; ct, cuticola; cd, ciglio dendritico; Sc, scolopale; Scc, cappuccioapicale dello scolopale; Sco, cellula dello scolopale, (da Witman,2003, modificato). B. Schema del ruolo attivo delle ciglia nellagenesi dello stimolo elettrico. Lo stimolo meccanico (stiramento)del meccanocettore (freccia) determina uno spostamento del ciglio;questo induce lo scivolamento dei microtubuli assonemali e la pie-gatura del ciglio. Tale piegatura produce una variazione nella per-meabilità della membrana cellulare a livello basale del ciglio, conconseguente produzione dello stimolo elettrico (da Moran et al.,1977). C. Micrografia di sezione dell’organo cordotonale nell’an-tenna del coleottero cavernicolo Speophyes lucidulus. Notare leciglia dendritiche con doppietti assonemali provvisti di bracciadineiniche (da Corbière-Tichané, 1971).

zionamento dell’organo di Johnston, («bow andstring» = arco e corda; TODI et al., 2004), è stato ipo-tizzato che la torsione del ciglio determinerebbe lapiegatura dello «scolopale rod», normalmente rigidoper la presenza di actina, microtubuli e tropomio-sina. Tale torsione del ciglio si tradurrebbe in unavariazione della permeabilità della membrana ciliarea livello basale per gli ioni K+ contenuti nel lumedello scolopale (KERNAN, 2007).

Riassumendo, per quanto riguarda i sensilli, questisi originano attraverso un piano comune di sviluppo,nel corso del quale si ha una progressiva differen-ziazione della loro organizzazione esterna ed interna.In questo contesto può essere utile ricordare quantodescritto da KERNAN et al. (1994) e BACKER et al.(2001) relativo al comportamento di una serie dimutanti di Drosophila, nei quali è stato eviden-ziato il gene responsabile delle anomalie strutturalidi questi sensilli. a) Il gene uncoordinated (unc),codifica per una proteina presente nei centrioli deglispermatidi, nei corpi basali e nei neuroni sensoriciliari. Essa produce difetti nelle capacità proprio-cettive oltre che anomalie negli spermi; b) il genebeethoven (btv) altera la struttura degli organi cor-dotonali; il ciglio dendritico, infatti, manca delladilatazione e del materiale paracristallino (EBERL etal., 2000); gli esemplari portatori del gene sono inca-paci di udire suoni a bassa intensità ed hanno difetticiliari dovuti all’assenza di dineina e alla incapacitàdi attivare il trasporto intraflagellare (PAZOUR et al.,1999; WIKS et al., 2000).; c) infine, il gene touch-insensitive larva B (tilB) altera gli organi cordoto-nali determinando sordità e sterilità negli esemplari.L’assonema manca di braccia dineiniche e forseanche di nexina (EBERL et al., 2000).

Se consideriamo adesso le ghiandole epidermichedel 3° tipo (NOIROT & QUENNEDEY, 1974;QUENNEDEY, 1998), anche in questo caso, analoga-mente a quanto abbiamo descritto per i sensilli, laorganizzazione finale della struttura è il risultato diun processo di sviluppo e differenziamento che pre-vede la formazione di un ciglio primario, in questocaso effimero, con struttura 9+0 analoga a quella delciglio dendritico (fig. 4B). Il processo prevede cheuna cellula epidermica si divida due volte e che glielementi della tetrade cellulare formata si dispon-gano concentricamente. Queste 4 cellule sono: la cel-lula avvolgente, più esterna; la cellula che formerà ilcanale; la cellula ciliata e la cellula che diverrà secre-trice al termine del processo di differenziamento. Lacellula ciliata, la più interna, formerà un ciglio pri-mario. Un sottile canale extracellulare si formerà aspese della cellula ciliata e una sorta di rivestimentofilamentoso si disporrà attorno al ciglio. Questa cel-lula in seguito regredirà, come pure si esaurirà la cel-lula avvolgente. Al termine del processo, dunque,

struttura di altre unità cellulari, spesso con produ-zione di secrezioni con differente composizione chi-mica (QUENNEDEY, 1998) (fig. 4C).

Per quanto concerne gli spermatozoi, credo sipossa affermare che nessun altro gruppo animalepresenti una diversità strutturale paragonabile aquella degli insetti. E la diversità riguarda la formae la dimensione del nucleo e dell’acrosoma, masoprattutto la organizzazione dell’assonema flagel-lare. Quest’ultima struttura è costituita da una parteapparentemente costante, corrispondente al 9+2centrale, e da una parte molto più variabile costi-tuita dalla corona dei microtubuli accessori esterni(fig. 5A). I microtubuli accessori rappresentano unasinapomorfia degli insetti, poiché a partire dai diplurisino ai ditteri, essi vengono acquisiti attraverso unamodalità che è unica, condivisa da tutto il gruppoe che si realizza durante le prime fasi della sper-miogenesi (DALLAI & AFZELIUS, 1999) (fig. 5B,C).Ciò che varia è il numero di protofilamenti che for-mano la parete dei microtubuli accessori. Nella mag-gioranza degli insetti, il numero di protofilamentiè di 16 (fig. 5A), ma in pochi altri (dipluri, efeme-rotteri, psocopteri, ditteri) sono presenti solo 13protofilamenti (fig. 7A). È forse il caso di ricordareche avere 13 anziché 16 protofilamenti comportaun diverso diametro dei microtubuli, oltre che unarrangiamento strutturalmente diverso dei proto-filamenti stessi, che nel secondo caso saranno dis-posti secondo eliche a passo lungo, anziché rettilineie paralleli all’asse maggiore del microtubulo, comeaccade nel caso dei microtubuli a 13 protofilamenti(DALLAI & AFZELIUS, 1999).

Che cosa determini questa diversa organizzazionenon è noto in dettaglio, ma può essere utile a questoproposito considerare quanto RAFF et al. (1997;2000) hanno osservato in Drosophila transgenichesterili, nelle quali la tubulina β veniva sostituita dallaisoforma omologa Hvβt del lepidottero Heliotis vire-scens. Se Hvβt è presente in una quantità pari al 10-15% rispetto alla tubulina totale, i tubuli accessoridell’assonema avranno 16 anziché 13 protofilamenti.Questo significa che la proteina del lepidottero,anche in quantità modesta, impone una architetturadel microcrotubulo accessorio di tipo lepidottero,cioè a 16 anziché a 13 protofilamenti, come hannogli assonemi dei ditteri brachiceri (fig. 6). Più direcente è stato accertato che ciò che sembra speci-ficare in particolare il tipo di tubulo accessorio èla sequenza carbossiterminale della tubulina β2; pic-cole variazioni nelle sequenze amminoacidiche pos-sono determinare cambiamenti importanti (DUTCHER,2001; NIELSEN et al., 2001; NIELSEN & RAFF, 2002).Il ruolo cruciale del carbossiterminale nella speci-ficazione della corretta organizzazione dei micro-tubuli e della associazione di questi con proteine

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Fig. 4A. Micrografia del raccordo fra una cellula secretrice e la cellula delcanale efferente (ef) nella ghiandola epidermica del 3° tipo nel primopaio di zampe di un proturo. ci, cisterna di raccolta del secreto;mv, microvilli (da Dallai & Burroni, 1981). B. Disegno schematicodel processo di sviluppo di una ghiandola epidermica del 3° tipo.c, cuticola; cl, ciglio primario effimero; mt, materiale di rivestimento(da Quennedey, 1998). C. Raffigurazione schematica di differentitipi di ghiandole epidermiche del 3° tipo. bl, lamina basale; cu, cuti-cola; e, epidermide; 1-2, cellule del dotto e, talora, come nei dueesempi finali, anche secretici (da Quennedey, 1998).

l’unità funzionale della ghiandola sarà composta dallacellula del canale e dalla cellula secretrice, que-st’ultima provvista di numerosi microvilli che deli-mitano una cavità extracellulare di raccolta del secreto,successivamente avviato verso l’esterno tramite ilcanale prodotto dalla cellula apposita (fig. 4A,B).L’organizzazione di base descritta può, tuttavia, subireuna ulteriore complicazione per l’inserimento nella

associate ai microtubuli era stato ipotizzato daFACKENTHAL et al., fino dal 1995. Questa sequenza:EGEF(E/D)G/A (DUAN & GOROVSKY, 2002) è pre-sente in tutti gli organismi provvisti di ciglia e fla-gelli, mentre manca in quelli che ne sono privi(LUDUENA, 1998). È stato anche stabilito che le pro-prietà della tubulina β2 sono determinate dagli ultimi8 residui del carbossiterminale (POPODI et al., 2005)che contengono anche siti per le modificazioni post-traduzionali. La sequenza contiene altresì informa-zioni per la formazione dei 2 tubuli centrali.

Numeri diversi di protofilamenti nei tubuli acces-sori sono presenti in altri ordini di insetti e la costanzadi tale carattere all’interno dell’ordine può dare indi-cazioni utili per l’inquadramento sistematico-filo-genetico di un taxon. Così, ad esempio, tutti gliefemerotteri ed i ditteri brachiceri hanno 13 proto-filamenti (figg. 5C; 7A), i fasmatodei 17, i bibio-nomorfi 15 (fig. 7D), i tricotteri limnefilidi 19 (DALLAI

& AFZELIUS, 1999).Sempre in Drosophila, è stato stabilito che la iso-

forma della β1-tubulina è in grado di specificare unassonema 9+0, analogamente a quanto accade se ilrapporto β1:β2 è a favore della β1. Se tale rapportosale a 2:1 a favore della β1 si può avere un sopran-numero di doppietti assonemali (RAFF et al., 2000).

Durante questi ultimi anni sono stati descritti varimodelli aberranti di assonema flagellare caratteriz-zati dall’assenza del complesso centrale. È giustifi-cato ipotizzare che questi modelli siano il risultatodi modificazioni nel rapporto delle tubuline β1 e β2

(DALLAI et al., 1992; 1993; 1996a,b) (fig. 7A-F).I tubuli centrali sono le strutture più frequente-

mente modificate o assenti nell’assonema di mutantidi Drosophila. Si ipotizza che la formazione di questestrutture sia un momento critico per la stabilità del-l’assonema ed implica il coordinamento della inte-razione di diverse proteine e di differenti processi.Ciò giustifica anche il fatto che la scomparsa delcomplesso centrale sia il primo step nella sequenzadella progressiva disorganizzazione dell’assonemaosservata in diversi ordini di insetti: proturi, efe-merotteri, omotteri, tricotteri e ditteri (DALLAI,1979; DALLAI et al., 2007).

Infine, di recente è stata descritta, sempre inembrioni di Drosophila, una proteina centriolare, laDSAS-6, che se overespressa, dà origine a molticentri organizzatori dei microtubuli (MTOCs): nelcitoplasma compaiono delle strutture tubulari denseche preludono alla formazione dei centrioli(RODRIGUES-MARTINS et al., 2007). Strutture similisi osservano nel citoplasma delle specie con centriolie assonemi giganti, quali ad esempio quelli di Sciara,e di diversi cecidomidi (PHILLIPS, 1970; DALLAI etal., 1996b) (fig. 8A-G). Una situazione riconduci-bile a queste aberrazioni si rinviene anche in

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Fig. 5A. Sezione trasversale del flagello dello spermatozoo di Apopestesspectrum (lepidottero). Notare l’estensione del glicocalice che cir-conda il flagello ed i microtubuli accessori provvisti di 16 proto-filamenti esterni al 9+2 assonemale (da Dallai & Afzelius, 1999).B e C. Sezioni trasversali del flagello del dipluro Campodea sp. (B)e del dittero Ceratitis capitata (C) per mostrare la formazione deimicrotubuli accessori (frecce) dai doppietti microtubulari dell’as-sonema 9+2. m, mitocondrio (da Dallai & Afzelius, 1999).

Hydropsyche, un tricottero Annulipalpia caratte-rizzato da diffusi centri organizzatori di microtu-buli capaci di generare ancora tubuli singoli o doppiettimicrotubulari (DALLAI et al., 1995) (fig. 9).

A conclusione di quanto esposto, mi pare utileuna considerazione relativa al ciglio primario,struttura che sta assumendo grande interesse inquesti ultimi anni, poiché modificazioni della suastruttura segnalano importanti alterazioni tissutali,sia in invertebrati che vertebrati, uomo compreso(DAVENPORT & YODER, 2005; IBANEZ-TALLON etal., 2005; VOGEL, 2005; PAN et al., 2005; SATIR &CHRISTENSEN, 2007). Il ciglio primario è una sortadi antenna cellulare che fornisce alla cellula infor-mazioni relative alle condizioni circostanti per dareinizio alla sua divisione; esso svolge dunque unruolo importante nel ciclo cellulare e nella funzio-nalità della cellula. Negli insetti, in aggiunta agliesempi citati relativi ai sensilli e alle ghiandole, unciglio primario si trova anche negli spermatociti

primari di molti ordini. Un ciglio primario è statoosservato in ortotteri, tricotteri, lepidotteri e ditteri(FRIEDLÄNDER & WAHRMAN, 1970; LECLERCQ-SMEKENS, 1978; HOLM & RASMUSSEN, 1980; LAI-FOOK, 1982; GODULA, 1985; DAUB & HAUSER,1988; WOLF & KLEIN, 1995; QUAGIO-GRASSIOTTO

& DE LELLO, 1996). In questi insetti, alla meiosi,

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Fig. 6Disegno schematico dell’esperimento di Raff et al. (1997) illustrantel’importanza della β-tubulina nella organizzazione dei microtubuliaccessori.

Fig. 7Sezioni trasversali di assonema di spermatozoi di vari insetti neiquali è assente il complesso centrale tipico. A, Cloëon dipteron (efe-merottero) (da Dallai & Afzelius, 1999); B, C, ditteri cecidomidi,rispettivamente Stomatosema sp. (B) e Xylopriona toxicodendri (C),entrambi provvisti di 10 doppietti microtubulari anziché dei 9 con-venzionali (da Dallai et al., 1996a); D, Bibio sp. (ditteri bibionidi)(da Dallai & Afzelius, 1999); E, dittero cecidomide Heterogenellasp. (da Dallai et al., 1996a); dittero cecidomide Anaretella sp. (daDallai et al., 1996b) con circa 20 doppietti microtubulari.

Fig. 8Sezioni trasversali di flagelli di spermatozoi di varie specie di dit-teri, caratterizzate da assonema flagellare aberrante, con numerosidoppietti microtubulari. A, Sciara coprophila (da Dallai et al., 1973).B, Bremia sp. (Cecidomyiidi) (da Dallai et al., 1997); C, Massalongiabachmaieri (Cecidomyiidi) (da Dallai et al., 1997); D, Monarthropalpusflavus (Cecidomyiidi) (da Lupetti et al, 1998); E, Placochela nigripes(Asphondilyiidi) (da Dallai 1988). F, Asphondilyia ruebsaameni(Asphondilyiidi). È mostrata solo una piccola regione dell’asso-nema gigante, provvisto di oltre 2500 doppietti microtubulari(da Mencarelli et al., 2000); G, centriolo gigante di A. ruebsaameni(da Mencarelli et al., 2000).

nello spermatocito primario sono evidenti 4 strut-ture ciliari, che nel proseguo del processo meioticovengono trasferite, due per parte, nello spermato-cito secondario. Queste strutture sono riassorbiteal termine della meiosi e lo spermatidio, come ènoto, riceverà un solo centriolo (GONZALES et al.,1998; CALLAINI et al., 1999), anziché due comeaccade di norma negli altri organismi; da questocentriolo si formerà, durante la spermiogenesi, l’as-sonema flagellare.

Concludendo, anche da questi pochi esempi apparechiaro che negli insetti vi sono modelli strutturaliapparentemente formati attraverso processi moltosimili fra loro, ma che al termine del loro svilupposvolgono funzioni o assumono organizzazioni diverse.La biologia dello sviluppo di Drosophila ha chiaritoche gli insetti, come ogni altro organismo, utilizzanospesso gli stessi complessi genici, o le stesse sequenze,per la realizzazione di strutture anche molto diverse.Sequenze specifiche di un complesso genico ven-

gono attivate a tempi differenti per la realizzazionedelle funzioni proprie delle singole strutture. Il con-cetto «un gene-una funzione» appare oggi superato,poiché è stato chiarito come molti geni svolganofunzioni multiple a seconda del tempo della loroattivazione e della localizzazione del loro prodotto(NAGY, 1998).

RIASSUNTOSono descritti tre esempi di strutture complesse per illu-

strare come spesso queste vengono realizzate secondo pro-cessi di sviluppo simili. Gli esempi riferiti riguardano imeccanocettori, i chemocettori e gli organi cordotonali; leghiandole epidermiche; gli spermatozoi. Viene anche sot-tolineata l’importanza della struttura del ciglio primario.

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Fig. 9A,B,C. Spermatozoi del tricottero Hydropsyche pellucidula visti almicroscopio ottico (A) ed elettronico a scansione (B) e (C) permostrare la forma aberrante con numerosi prolungamenti cito-plasmatici (P) ed un appendice anteriore (freccia e ap) (da Dallaiet al., 1995). D, Sezione trasversale per mostrare un porzione dellaregione posteriore dello spermatozoo con i prolungamenti cito-plasmatici contenenti strutture microtubulari (teste di freccia); l’a-sterisco indica un microtubulo, mentre la freccia indica unaddensamento citoplasmatico dal quale verosimilmente si formanoi microtubuli (da Dallai et al., 1995).

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(*) Dipartimento di Biologia, Università degli studi di Padova, Via Ugo Bassi 58 B, I 35131 Padova, Italia; e-mail [email protected]

The insect biological cycle as evolutionary arena: a short account of insect diversity from an evo-devo point of viewComplexity and plasticity of their post-embryonic developmental schedule have provided insects with extraordinary oppor-

tunity for increasing their diversity. To some extent, the preimaginal instars are more prone to evolutionary change than the adultstage, because the latter’s morphology is somehow frozen in its exoskeletal invariance until the end of the selectable prerepro-ductive and reproductive age, and even beyond it.

KEY WORDS: Biological cycle, evo-devo, evolvability, homology.

THE INSECT BIOLOGICAL CYCLE AS EVOLUTIONARY ARENA:A SHORT ACCOUNT OF INSECT DIVERSITY FROM AN EVO-DEVO POINT OF VIEW

ALESSANDRO MINELLI (*)

The ‘marriage’ between evolutionary biology anddevelopmental biology, already floated in the ‘80s byperceptive authors such as RAFF & KAUFMAN

(1983), has of recent given rise to a flourishingdiscipline known as evolutionary developmentalbiology – shortly, evo-devo (e.g., HALL, 1992;ARTHUR, 2002; WILKINS, 2002; MINELLI 2003, 2007;CARROLL et al., 2005). One of the most importantcontributions of evo-devo to a better understandingof the living world is its focus on evolvability(HENDRIKSE et al., 2007), i.e. on the unevendistribution of probabilities of change a givenorganism faces in different directions. For example,is it easier to prolong its developmental schedulebeyond its current adult stage, as assumed byHaeckel’s ‘fundamental biogenetic principle’(biogenetisches Grundgesetz; HAECKEL, 1866), or tomodify an earlier, pre-reproductive stage, thusobtaining what DE BEER (1951) called a deviation?

With their amazing diversity of life cycles, insectsoffer a wonderful scope for investigation along theselines. Reciprocally, revisiting insect deve lopmentalbiology from an evo-devo perspective unveils amostly overlooked dimension of insect biodiversity,i.e. a diversity of deve lopmental pathways which, inturn, has offered insects a great diversity ofecological adaptations and increased opportunity ofspeciation.

Central to an approach to insect developmentalbiology from an evo-devo perspective is a criticalrevisitation of the way we describe insect life cyclesin terms of ‘temporal modules’ such as theindividual larval instars (MINELLI et al., 2006). It iscritically important indeed to understand whetherthese temporal segments of life separated by moults

can be regarded as independent units of evolution(SCHOLTZ, 2005), or not (MINELLI et al., 2006). Tobe sure, a distinction between moults simplymarking an increase in size, and moults separatingtwo structurally and functionally well-distinct instarsis a well-established notion, but its practicalapplication is not necessarily easy. Good examplesof a physio logical divide apparently concealedunder a gross continuity of mor phologicalorganization are found among the grasshoppers, bycomparing the developmental schedules ofconspecific individuals with different total numberof nymphal instars. For example, the vast majorityof the females in two populations of Glyptobothrusbrunneus (Thunberg, 1815) from East Anglia haveone nymphal instar more than usual (HASSALL &GRAYSON 1987). Interestingly, the extra instar has adistinct morpho logical identity and fits into aprecise position along the insect’s developmentalschedule. This suggests that the ordinary moultbefore which the extra instar is intercalated marks amore important transition than the other moultsbetween nymphal stages. This example indicateshow much care we must have in aligningdevelopmental schedules, including those ofconspecifics.

Aligning is easier, and more reliable, whenever wecan identify one or more fixed reference pointsalong the sequences we are about to compare. Inthe case of the post-embryonic sequence ofdevelopmental events, in insects and arthropodsgenerally, there are two events that suggestthemselves as reference points: one is the time ofhatching, the other is the moult to adult (fig. 1).Between these extremes, it may be more or less

straightforward to split development into singleunits to be compared one to one. But let’s stop amoment to check whether we really can take forgranted the equivalence of hatching points, and ormoults to adult, between different arthropods.

In most hexapods, all body segments are alreadyformed at hatching, but this is not true of proturans.The anamorphic developmental schedule, withpost-embryonic increase in the number of bodysegments, is otherwise widespread in arthropodsother than hexapods. On the other hand, thecondition at which the little animal hatches is farfrom uniform in terms of the morphological andfunctional conditions of its appendages. Irrespectiveof the number of their body segments, there arearthropods whose newly born individuals areimmediately ready to walk around, while othershatch as praelarvae, or praenymphs, that require anextra moult to get their articulated legs andmouthparts.

Hardly equivalent between groups is also thecondition obtained with the ‘adult’ moult. Evenlimiting our considerations to the pterygotes, wemust realize that adult form and reproductivematurity do not coincide necessarily. At the timethey get their final, adult morphology, some insectsare ready to reproduce, but others are not, unlessthey take and metabolize some meal: a stonefly anda female mosquito, respectively, are good examplesof the two conditions. We should additionallymention, in this context, those insects which aresexually mature before they reach themorphological condition of adults. Interestingly,this gives some of them flexibility in the way theycan reproduce. For example, in the parthe nogeneticchironomid midge Paratanytarsus grimmii(Schneider, 1885) the eggs are released when theinsect is still enclosed within the pupal skin(LANGTON et al., 1988) and several gall midges(Cecidomyiidae) reproduce when still morpho -logically larval or pupal. In this family, paedo -genesis can occur at different stages: the pupa inHenria psalliotae Wyatt, 1959 (WYATT, 1961), the

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Figure 1Developmental events providing marker for the alignment of thedevelopmental schedules of two arthropods.

third larval instar in Mycophila nikoleii Möhn, 1960(NIKOLEI, 1961), the second larval instar inM. speyeri Barnes, 1926 (WYATT, 1964). On theother hand, reaching an adult body structure and aphysiological condition of sexual maturity does notnecessarily stop moulting. If, leaving aside the verypeculiar case of the mayflies, in insects these adult-to-adult moults are essentially limited to thearchaeognathans and zygentomans, this behaviouris otherwise common in other groups, includingcollembolans, decapod crustaceans and severallineages of millipedes.

Having thus questioned the value of both hatchingand the adult moult as ‘fixed’ points of referenceallowing a safe aligning of the post-embryonicdevelopmental schedule of arthropods, and insectsin particular, we can now focus on the significance ofpost-embryonic moults (those occurring betweenhatching and adulthood) in establishing aphysiological periodization of development. I havealready mentioned the fact that all moults do notnecessarily have the same value. Still moreimportant, however, is to remember that focussingon moults we get an appreciation of insect (orarthropod) development which ignores thecontinuity of physiological and even morphogeneticevents which are going on between two moults. Theonly instar of which we ordinarily recognize theinternal dynamics is the pupa of holometabolousinsects, with its more or less extensive, and oftendramatic internal changes which are not coupledwith moults. However, with due acknowledgementof the profound changes that affect, for example, theinternal organization of a fly during its pupal stage,we should also consider that all other instars are notnecessarily eventless. In arthropods other thaninsects, i.e. in centipedes of the genus Litho bius, wehave recently shown (MINELLI et al., 2006) that asmuch as three different neuromeres are seriallydifferentiated during the second larval instar.

From these exercises in aligning the develop -mental schedules of different arthropods, we canderive the general principle that there is no neces -sary homology between stages or instars of differentarthropods (including the two sexes of the samespecies, or two conspecifics with different totalnumber of post-embryonic instars) which occupythe same ordinal position (e.g., the fourth fromhatching) in the developmental sequence. Stagesand instars are fleeting associations of distinctevents individually referable to different processes(only some of which are synchronized with themoulting cycle) although a coupling of these eventscan nevertheless evolve, if subjected to positivenatural selection

This complexity of developmental events providesa huge scope for the evolution of novel deve -

lopmental schedules and their morphologicalproducts. That is, a huge scope for increasing insectdiversity.

Specifically, I will argue here that in the case ofinsects, non-terminal novelties are much more likelyto evolve than terminal novelties (i.e., ‘Haeckelian’ orrecapitulative changes in the existing developmentalschedule). I will briefly discuss this issue withreference to two major developmental noveltiesevolved in the insect lineage, i.e. holometaboly andhypermetaboly.

A general problem with terminal addition is that itcannot apply to possible morphological traitsspecific to the post-reproductive segment of ananimal’s life. By definition, there cannot be diffe -rential reproduction of, i.e. selection upon, indivi -duals that cannot produce offspring anymore. Thus,terminal addition, if any, is limited to animals inwhich the reproductive activity is spread over a lifesegment along which there is some selectableamount of somatic change. But this is virtually ruledout, in insects, by the sum of two circumstances: thegeneralized lack of adult-to-adult moults (i.e., thelimitation of reproduction to one instar only) andthe rigidity of the exoskeleton, causing adultmorphology (external, at least) to remain essentiallyunchanged following the final moult. On the otherhand, evolutionary novelties can be expected overthe pre-reproductive segment of an insect’s lifehistory, and this is right what arguably happened atthe origin of holometaboly. This idea is indeed thecore of the theory first proposed by BERLESE (1913),and quite recently revived by TRUMAN & RIDDIFORD

(1999), according to which the larva of holome -tabolans corresponds to the praelarva of the hetero -metabolans. According to this view, the adults ofholometabolans are more conservative than thecorresponding larvae and the amount of changeoccurring during the pupal stage increases, broadly,in a way that matches the degree of morphologicaldeviation of the larva (cf. HEMING, 2003).

Within the holometabolans, hypermetaboly hasevolved by adding further developmental deviationswhich, again, are far from terminal along the insect’sdevelopmental schedule, but are rather concen -trated at the beginning of post-embryonic life. Thus,of the different larval types through which a meloidbeetle goes during its life cycle, the earliest, thetriungulin, is more innovative – with respect to thelarvae of hetero merous beetles – than the laterstages. Similarly, the first larval instar of severalparasitic hymenopterans (e.g., the cyclopoid larva ofplatygastrids, or the eucoiliform larva of somecynipoids) represents an innovation in respect to theless deviating second and third instar larvae.

The main message of this very short account ofinsect diversity from an evo-devo point of view is,

that a serious effort to understand the evolvability ofinsect life cycles is very likely to be rewarded by aprofoundly improved insight into the roots of theevolutionary success of this marvellously diverseanimal group.

RIASSUNTO

IL CICLO BIOLOGICO DEGLI INSETTI COMESPAZIO EVOLUTIVO: CONSIDERAZIONI

SULLA DIVERSITÀ DEGLI INSETTIDA UN PUNTO DI VISTA EVO-DEVO

La complessità e la plasticità dello sviluppo postembrio -nale hanno fornito agli insetti opportunità uniche per unaumento esplosivo della loro diversità. In linea di mas-sima, gli stadi preimmaginali evolvono più facilmente deicorrispettivi adulti, poiché la morfologia di quest’ultimi è‘congelata’ nella non modificabilità dell’esoscheletro, finoalla fine dell’età preriproduttiva e riproduttiva, sulle qualila selezione può fare presa e addirittura oltre l’esaurirsi dellastessa età riproduttiva.

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(*) DiBCA sez Entomologia e Zoologia, Università degli Studi di Bari; e-mail: [email protected]

Biodiversity and functional adaptive convergence with insect and acarina mouthpartsThis presentation illustrates morpho-functional convergence in arthropod mouthparts through examples from Acari (Pentha -

leidae, Tetranychoidea, Tenuipalpidae and Eriophydae) and Insects (Thysanoptera, Rhynchota, and Diptera Tabanidae)comparatively.

Morpho-functional convergences regard stylets, food pump and food channel placement, that is dorsal in Acari and ventral inInsects. They seem to arise from the need of feeding on liquid food exclusively. Biodiversity among Insects and Acari is likely to bedriven by rather obligate feeding behaviour on special diets; or biodiversity to be the biological base for adaptive convergence.

KEY WORDS: Phytophagy, mouth parts, Acari, Insecta, convergence.

BIODIVERSITÀ E CONVERGENZE FUNZIONALI ADATTATIVENELLE PARTI BOCCALI DI INSETTI ED ACARI

GIORGIO NUZZACI (*) - FRANCESCO PORCELLI (*)

PREMESSA

In occasione di un precedente intervento in Acca -demia (NUZZACI, 1995) venne mostrata l’immaginedi una sezione trasversale dello gnatosoma di unTetranychoidea, Cenopalpus pulcher (Canestrini eFanzago), che ricordava una maschera del teatrogreco. Tale maschera sembrava quasi strizzare l’oc-chio allo studioso ed, ammiccando, invitarlo adindagare ulteriormente su quanto vi fosse ancoradi ignoto.

In una serie di ricerche (NUZZACI & ALBERTI,1996; NUZZACI & DE LILLO, 1989, NUZZACI & DE

LILLO, 1991a,b,c,d; NUZZACI & DE LILLO, 1995;NUZZACI et al., 1991; DE LILLO et al., 1996), si èvoluto seguire quel suggerimento indagando suquale fosse l’organizzazione delle parti boccalicoinvolte nella suzione dei fluidi vegetali.

Tale organizzazione si è rivelata sorprendente-mente complessa perché i singoli pezzi boccalihanno mostrato raffinate specializzazioni destinatead operare:(a) la perforazione dei tessuti vegetali;(b) l’iniezione di saliva;(c) la suzione degli alimenti.

Le soluzioni funzionali escogitate dagli acari fito-fagi per l’alimentazione liquida hanno mostratoinattese ed intriganti somiglianze con quelle degliinsetti destinate allo stesso scopo, nonostante leregioni e le parti coinvolte siano diverse sia perl’ontogenesi che per dimensione e per reciprocirapporti spaziali.

Quest’incontro è un’utile occasione per mo strarealcune convergenze morfo-funzionali fra insetti ed

acari e per discutere le relative tendenze adatta-tive.

In effetti, proprio le tendenze che portano versola specializzazione alimentare, determinano l’isola-mento riproduttivo di piccole porzioni di unapopolazione. Questo isolamento accelera la diffe-renziazione di nuove specie e quindi la biodiversitàdei viventi.

Lo studio della morfologia funzionale diventa,quindi, strumento utile per individuare le tenden-ze evolutive, la loro direzione e per distinguere lespecie.

OSSERVAZIONI E DISCUSSIONE

I primi esempi di convergenza fra insetti ed acaririguardano la morfologia funzionale delle partiboccali ed in particolare degli stiletti.

Tali pezzi svolgono funzioni simili e, pur avendoorigine decisamente diversa, chelicerale negli acarie mandibolo-mascellare negli insetti, mostranouna morfologia straordinariamente comparabile;in una schematizzazione si potrebbero individuaretre modelli.

In un primo caso gli stiletti chelicerali dei Pentha -leidae (tav. 1) e quello mascellare dei Tisanotteri (tav. 4)hanno la stessa forma arcuata e utilizzano lo stessomeccanismo d’azione, basato sulla flessione e rota-zione della loro base. Confrontando le parti boccalidegli stessi taxa si nota un’ulteriore convergenza mor-fologica fra l’organizzazione del labbro superiore,lobi mascellari e labio nei Tisanotteri e il subcapi-tulum nei Pentha leidae. In entrambi i casi si diffe-

renzia una struttura conica – cono boccale dei Tisanotterie subcapitulum dei Penthaleidae – destinata a con-tenere e dirigere gli stiletti e ad assicurarne lo strettocontatto reciproco. La stessa organizzazione funzio-nale permette all’apparato boccale di aderire allasuperficie della pianta consentendo prima di perfo-rare i tessuti vegetali, poi di iniettare la saliva, neces-saria per la digestione extraorale e, infine, la suzionedel cibo. Gli stiletti relativamente tozzi e corti deli-mitano, solo accostati fra di loro, brevi dotti cibariali.

In un secondo caso stiletti snelli penetrano a mag-giore profondità, e quindi diventa utile specializzarequesti organi sia per iniettare la saliva, sia per acqui-sire il cibo da strati profondi della pianta ospite. Inquesto caso gli stiletti devono delimitare condotticapillari salivari e cibariali. Stiletti tanto sottili e fles-sibili non potrebbero realizzare capillari funzionalise non reciprocamente articolati per quasi tutta laloro lunghezza. Sempre a causa della loro morfologiatali stiletti necessitano di una guida meccanica che èpresente nel subcapitulum degli acari e nel rostrodei rincoti.

Sia i Tetranychoidea (tav. 2) che i Rhynchota (tav. 4)convergono, quindi, verso lo stesso modello funzio-nale e si specializzano in modo analogo per prele-vare cibo fluido in profondità.

Infatti nei Tetranychoidea gli stiletti lunghi e snellidapprima scorrono, senza articolazione, su un lungolabbro fino a che si appaiano articolandosi recipro-camente. Sulla superficie mediana degli stiletti, solchie creste longitudinali concorrono a circoscrivere ununico dotto interchelicerale, salivare. Il labrum,inoltre, si giustappone sul solco preorale e conquest’ultimo delimita un ulteriore dotto, cibariale elongitudinale, che percorre il subcapitulum. Taledotto è solo funzionale e le parti che lo delimitanosono libere.

Con simile organizzazione i Rhynchota fanno con-vergere e poi articolano fra di loro gli stiletti che cir-coscrivono due dotti, uno dorsale (cibariale) ed unoventrale (salivare). Questa maggiore complessitàmorfo-funzionale è probabilmente possibile per lemaggiori dimensioni assolute delle parti coinvolte.

Inoltre, i Tetranychoidea hanno i dotti cibariali adecorso ventrale mentre i Rincoti hanno il dottocibariale a decorso dorsale.

Durante la suzione del cibo, che avviene attraversoil dotto cibariale esterno alla pianta, anche una solaaccidentale bollicina d’aria, entrata nel dotto ciba-riale, impedirebbe il funzionamento dell’intero sistemache si basa sulla continuità della colonna liquida dallapianta fino alla pompa faringeale.

Per garantire la continuità della colonna liquida,i Tetranychoidea hanno differenziato un caratteri-stico «sistema di spurgo» dalle bolle d’aria attra-verso la commissura orale inferiore.

Nel terzo caso il cibo liquido reso disponibile da

varchi, relativamente ampi, potrà essere immedia-tamente assunto.

Anche in questo caso esistono soluzioni morfo-funzionali convergenti fra insetti ed acari.

Gli Eriophyoidea (tav. 3), minuscoli acari fitofagi,aprono un varco negli epiteli vegetali con due paiadi stiletti di origine pedipalpale in grado di essereprotrusi e retratti grazie a potenti muscoli. Apertoun varco ed esposto il citoplasma, l’acaro vi tuffadentro i cheliceri che scorrono alternativamente insenso antero-posteriore e vengono ritirati bagnatidi succhi vegetali. Dato lo stato di gel del citoplasmae la sua densità, che è modesta in assoluto ma impor-tante rispetto alle minuscole dimensioni dell’acaro,questo citoplasma viene fluidificato aggiungendoviuna buona quantità di saliva. La miscela di saliva ecitoplasma bagna i pezzi boccali scorrendo per capil-larità fra labrum, stiletti chelicerali e pedipalpalifino alla bocca.

Per evitare che questa miscela sfugga dai varchifra gli stiletti, questi sono tutti confinati da un col-letto di cuticola flessibile che aderisce alla lesionesulla pianta.

La bocca, prossimale rispetto al complesso delleparti boccali descritte, si apre al termine del solcopreorale e aspira saliva e citoplasma grazie all’azio-ne di una potente pompa faringeale. Un simileadattamento funzionale è stato sviluppato anchedai Ditteri (tav. 4): Tabanidi, Culicidi, Flebotomidie Ceratopogonidi (SNODGRASS, 1935; MAT SUDA,1965). In questi taxa gli stiletti scorrono e sono gui-dati da un pezzo impari mediano, la prefaringe, nelquale giace il dotto salivare. Mandibole e mascelle,in forma di lancette più o meno lunghe, si accosta-no semplicemente fra loro senza incastrarsi reci-procamente e vengono bagnate dal sangue dell’o-spite, cibo di questi insetti. Il canale cibariale èpiuttosto un solco ed il cibo scorre verso la bocca,una volta esposto. Nei ditteri, la barriera che confi-na il cibo nel tragitto fra la ferita e la loro bocca, ècostituita dal concorso di labrum e labium, analo-gamente alla guaina degli stiletti degli eriofidi. ITabanidi, inoltre, hanno ulteriormente specializza-to il labbro inferiore in labello, una struttura com-plessa capace di lambire il sangue che sgorga dallaferita esposta, inferta dagli stiletti a forma di daga.

CONCLUSIONI

Una volta ricordati i tratti comuni di queste strut-ture specializzate e riconosciute le possibili conver-genze, non resta che ipotizzare quali siano le ten-denze che hanno portato verso analoghe soluzionifunzionali. A quali comuni esigenze ed a quali vin-coli questi gruppi abbiano risposto con soluzionifunzionali simili.

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La prima necessità che tutti questi taxa esprimo-no consiste nel dover acquisire cibo fluido dall’in-terno di un altro organismo.

Vincolati dalle loro dimensioni assolute hannopoi scelto di assumere il cibo dai primi strati cellu-lari oppure a maggiore profondità nell’individuoospite.

Sembra proprio che in questo, insetti ed acari,abbiano trovato soluzioni morfo-funzionali simili.Eriofidi e Ditteri Tabanidi praticano una lesioneampia, in relazione alle proprie dimensioni, e con-vogliano i liquidi che ne sgorgano verso la bocca,quando il cibo è ormai esposto.

Una soluzione intermedia è quella escogitata daPentaleidi e Tisanotteri: entrambi i taxa hannospecializzato un sistema per ottenere una strettaaderenza fra cono boccale o subcapitulum e super-ficie della pianta. I liquidi alimentari vengono suc-chiati dall’interno della pianta grazie al contatto, atenuta d’aria, che l’artropode realizza con il vege-tale.

Infine anche per nutrirsi in profondità, Tetrani-chidi e Rincoti hanno evoluto adattamenti simili: ilprincipale consiste nella presenza di dotti delimita-ti dagli stiletti. Tali dotti separano i flussi salivari ecibariali durante l’alimentazione, mentre l’apertu-ra boccale resta esterna alla pianta e decisamentelontana dalla sorgente del cibo.

I percorsi del cibo e della saliva sono in posi-zione invertita nei due taxa: negli insetti il cibario èdorsale rispetto al salivario, mentre negli acari il ciboscorre ventralmente rispetto alla saliva. Questa diver-sità funzionale, che abbiamo semplificato in pochicasi esemplari, si esprime con una moltitudine divarianti nelle singole specie realizzando una sor-prendente diversità biologica. Conseguenza dell’as-sunzione di cibo liquido è la presenza di una pompafaringeale. Infine sembra che le specializzazioni sinqui mostrate dagli artropodi siano figlie di una diver-sità di situazioni che questi piccoli animali hannodovuto fronteggiare nel corso dell’evoluzione eche hanno risolto in modo analogo partendo da pre-messe strutturali molto diverse.

Concludendo questa breve rassegna, non restache l’auspicio di aver messo in luce convergenzefra i meccanismi di alimentazione di alcuni insettied acari, nella consapevolezza che molto restaancora da chiarire (tav. 6: 2).

RIASSUNTO

Si riferisce brevemente sulla biodiversità morfo-funzio-nale degli apparati boccali di alcuni Taxa di Insetti edAcari, con illustrazioni tratte da casi di studio personaligià pubblicati o inediti. Gli autori ritengono di individua-re nella tendenza al prelievo delle risorse alimentari dallasuperficie oppure dall’interno di organismi (vegetali o ani-mali) la principale condizione che ha determinato le spe-cializzazioni morfologiche e la diversità tassonomica.

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SNODGRASS R.E., 1935 - Principles of Insect Morphology.McGraw-Hill, 667pp.

ad setole adorali adoral setae

ap pezzo accessorio del digito fisso fixed digit accessory pieces

ar sclerotizzazione anulare annular reiforcement;

bs sclerite basale basal sclerite;

ca apodema cervicale cervical apodeme;

cas sella capitulare capitular saddle;

CH cheliceri chelicera;

cl lembi capitulari capitular lips;

co condilo condyle

DF digito fisso fixed digit;

DM digito mobile movable digit;

Dpb fascio delle lamine boccali dagged-pieces bundle

ds guaina dendritica dendritic sheath

Ga galea galea

gs guaina degli stiletti Stylets sheath

Hphy prefaringe hypopharynx

ic canale interchelicerale intercheliceral channel

ioc commissura orale inferiore inferiorior oral commissure

iod dotto orale inferiore inferior oral duct

is stiletto subcapitulare prossimale inner subcapitular stylet

L labrum labrum;

La lobi del labello labellar lobe

Lb labello labellum

LbPlp palpo labiale labial palp

ll labbra laterali lateral lips

Md mandibola mandible

MdS stiletti mandibolari mandibular stylet

msd dotto salivare mediano median salivary duct

MxPlp palpo mascellare maxillary palp

MxS stiletti mascellari maxillary stilet

od segmento distale del dendrite outer dendritic segment

os stiletto subcapitulare distale outer subcapitular stylet

PA pedipalpo pedipalp;

pg solco preorale preoral groove;

phc camera della pompa faringeale pharyngeal chamber

pp pompa faringeale pharyngeal pump

rg doccia rostrale rostral gutter

s saliva salivar secretion

sc stiletti chelicerali cheliceral stylets

spl lembi della pompa salivare plates of the salivary pump

ss stiletti subcapitulari subcapitular stylets

Stb fascio degli stiletti stylet bundle

stc canale degli stiletti stylet channel.

SUB subcapitulum subcapitulum.

Syr pompa salivare salivare pump

tb corpo tubulare tubular body

FigureAbbreviazioni dei termini utilizzati

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Tavola 1Penthaleus major (Dugès): 1) gnatosoma visto di fronte; 2) digito mobile (destro) e sclerite basale; 3) sclerite basa-le (sinistro); 4) ricostruzione degli stiletti derivati dai digiti mobili (ricostruzione); 5) estremità giustapposte deglistiletti; 6) sezione trasversale dei cheliceri al livello del segmento basale; 7-8) sezione trasversale dei digiti fissi emobili e della sella capitulare.

– 26 –

Tavola 2Acari Tetranychoidea e Tenui palpidae: 1) gnatosoma visto dal ventre; 2) sezione trasversale prossimale dellognatosoma al livello della pompa faringeale; 3) sezione trasversale del subcapitulum a livello della camerafaringeale e disegno semischematico in toto ed in dettaglio dei pezzi boccali; 4) sezione trasversale dei digi-ti mobili, stilettiformi, opposti per mostrare il canale interchelicerale (ricostruzione). 1-3) Cenopalpus pul-cher (Canestrini & Fanzago), 4) Tetranychus urticae Koch.

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Tavola 3Acari Eriofioidei: 1-4) sezioni trasversali dello gnatosoma, ordinatamente disto-prossimali, al livello del complessodegli stiletti; 5) disegno semischematico della parte destra dello gnatosoma.

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Tavola 5Insetti: 1) capo ed apparato boccale pungente-succhiante di cica-la, di fronte, di fianco e da dietro; 2-3) capo di Tabanus sudeticusZeller, 1842 integro dal fianco destro e di dietro, privato del lab-bro inferiore per mostrare le mandibole, le galee mascellari e laprefaringe; 4) disegno schematico di sezione trasversale di appa-rato boccale di Tabanus sp. (da Matsuda, 1965 - ridisegnato).

Tavola 6Acari Tetranichidi: 1, 2) sezioni trasversali dello gnatosoma.

Tavola 4Insetti: 1-2) cono boccale, nel riquadro, di Tisanottero rispetti-vamente di fronte e dal fianco destro; 3-4) capo di Nezara viri-dula (Linnaeus, 1758) dall’alto ed in sezione parasagittale.

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(*) Accademico.Università degli Studi di Perugia; e-mail: [email protected]

Biodiversity and metamorphosis of insectsAn essential contribution to the identification/knowledge of the natural meaning (raison d’être) of Biodiversity may come out

from the study of insect metamorphosis, a biological phenomenon that intrigued renowned entomologists and naturalists forcenturies, and which still challenges biological sciences. Actually, even a survey of the different and more or less complicatedinsect life history strategies, concerning postembryonic development, inevitably raise fundamental problems on evolutionaryprocesses (e.g., morphogenesis, natural selection, phylogenesis) as well as ecological ones (e.g., ecomorphologic adaptations,ecological successions), both phenomena being, distinctively and inseparably, builders and maintainers of what we see and callBiodiversity. An annotated series of examples from ametabolous insects, hemimetabolous, and especially holometabolous ones, ispresented to try to justify such assertions.

KEY WORDS: Ametaboly, ecomorphologic adaptation, hemimetaboly, heterochronic morphogenesis, holometaboly, lifehistory strategies, postembryonic development.

BIODIVERSITÀ E METAMORFOSI DEGLI INSETTI

MARIO SOLINAS (*)

Nella ricerca del significato naturale (la raisond’être) della biodiversità, indicazioni di particolareinteresse possono venire dallo studio delle meta-morfosi degli insetti, comunissimo e pur sempreaffascinante fenomeno biologico, le cui proble-matiche annesse e connesse hanno sfidato la mentedi insigni entomologi e naturalisti per secoli(EREZYILMAZ, 2006), e ancora oggi rappresentanoper vari aspetti autentiche provocazioni culturalidi biologia sperimentale e teorica (MINELLI et al.,2006; TRUMAN & RIDDIFORD, 1999).

Non è stata ancora data una risposta esaurientee universalmente accettata alla domanda comemai gli insetti durante lo sviluppo postembrionale,per tutti indiretto, in quanto scandito da un certonumero (tipico del raggruppamento sistematico) dimute, seguono vie/strategie di sviluppo tanto diver-sificate e più o meno complesse per passare dallaforma neonata a quella immaginale.

Come è noto al mio illustre uditorio, in relazioneall’entità del cambiamento morfo-fisiologico chemanifestano durante lo sviluppo postembrionale,gli insetti vengono sommariamente raggruppati intre grandi categorie: ametaboli, eterometaboli e olo-metaboli.

Gli ametaboli, primitivamente atteri e tra gli insettipiù antichi, presentano fin dalla nascita (sguscia-mento) un aspetto esterno molto simile a quello deigenitori; aspetto che essenzialmente essi conservanonell’accrescimento e nello sviluppo attraverso lemute, ovvero nelle successive età della neanide (sensuGRANDI, 1951; prosopon di BERLESE, 1913; nymph

degli autori di lingua inglese); mute che in questiinsetti possono continuare anche dopo il raggiun-gimento dello stadio adulto (comparsa genitali esterni).

Gli eterometaboli (sensu GRANDI, l.c.; emimeta-boli di BERLESE, l.c.; hemimetabolous degli aa. dilingua inglese) somigliano anch’essi alla nascita aipropri genitori e inoltre, nei gruppi in cui gli adultisono alati, dopo un certo numero di mute, e quindidi successive età della neanide, questa presenta ester-namente i cosiddetti abbozzi alari, e prende il nomedi ninfa (sensu GRANDI l.c. e BERLESE, l.c.; ancoranymph, per gli aa. di lingua inglese), la quale compieulteriori mute, con progressivo accrescimento cor-poreo ed ulteriore sviluppo degli abbozzi alari, e cheinfine compie lo sfarfallamento (ultima muta) conla liberazione delle ali e dei genitali esterni.

In alcuni casi (emimetaboli, sensu GRANDI, l.c.,come gli Effemerotteri) l’ultima ninfa dà origine aun adulto alato e provvisto di genitali esterni (sub-immagine, sensu GRANDI, l.c.) ma che necessita diuna ulteriore muta per acquisire la capacità di volo(POYARKOFF, 1914, riportato da EREZYILMAZ, l.c.).

Gli olometaboli escono dall’uovo in una formacompletamente diversa dall’adulto e chiamatauniversalmente larva, la quale pertanto ha bisognodi compiere una radicale trasformazione (meta-morfosi p.d.) per conseguire la forma adulta. Glistadi giovanili sono dunque rappresentati dalle larve,che si accrescono e si sviluppano nel tempo attra-verso un determinato numero (ordinariamente tipicodei vari gruppi sistematici) di mute e quindi di etàlarvali, l’ultima delle quali (larva matura, sensu

GRANDI, l.c.; eoninfa di BERLESE, l.c.) sviluppa inter-namente i primordi dell’adulto e si trasforma conla muta in uno stadio intermedio detto pupa (ninfaolometabolica di BERLESE, l.c.). In questo stadio, piùo meno somigliante ad uno stampo dermaschele-trico dell’adulto, si completa lo sviluppo del mede-simo.

La metamorfosi completa (olometabolia) negliinsetti si ritiene emersa da eterometaboli ance-strali durante il Permiano, circa 300 milioni di annifa (KUKALOVA-PECK, 1991; LABANDEIRA & PHILLIPS,1996; LABANDEIRA & EBLE, 2000), in seguito allarestrizione ad un unico stadio di sviluppo, quellopupale appunto, dell’espressione di un gene rego-latore chiave, il fattore morfogenetico di trascrizione«broad» (operante sotto il controllo degli ormonineotenina ed ecdisone: EREZYILMAZ et al., 2006), ilquale risulta ordinariamente espresso negli etero-metaboli già nella seconda metà dello sviluppoembrionale (mute embrionali: KONOPOVA & ZRZAVY,2005) e poi ancora ad ogni muta, mentre scom-pare all’ultima muta o sfarfallamento (EREZYILMAZ

et al., 2006). Negli olometaboli, il fattore broad èrichiesto durante l’impupamento, non solo per lamorfogenesi della pupa, ma anche per l’attivazionedella morte programmata dei tessuti larvali obsoleti(UHLIROVA et al., 2003).

L’innovazione evolutiva rappresentata dalla capa-cità per una singola specie di assumere più di unaforma biologica, ossia forme giovanili diverse daquelle immaginali, con idoneità per le prime ad inte-grarsi in nicchie ecologiche differenti da quelle occu-pate dai rispettivi adulti, ha favorito negli olometaboli,notoriamente monofiletici, una radiazione di ampiezzasorprendente e tale che oggi, a livello specifico, essirappresentano il 45-60% di tutti gli organismi viventisul nostro Pianeta (HAMMOND, 1992).

In altri termini si può affermare che lo strepitososuccesso evolutivo morfologico, ecologico e tasso-nomico degli insetti, e particolarmente degli olo-metaboli, è un’espressione concreta della loroformidabile biodiversità.

Ma a questo punto è utile considerare che, neltempo geocronologico, la biodiversità in senso eco-morfologico («ecomorphologic disparity», sensuLABANDEIRA & EBLE, 2000) degli insetti si è mani-festata notevolmente prima di quella tassonomica,come si può rilevare già nell’entomofauna paleo-zoica e nuovamente, dopo la grande estinzione difine Permiano, nelle linee filetiche sopravvissute enell’entomofauna moderna da esse originata delMesozoico e del Cenozoico. Ciò si evince facilmentedai ruoli ecologici essenziali svolti dagli insetti nellereti trofiche, e documentati dai residui fossili di appa-rati boccali unitamente a tessuti vegetali tipicamentedanneggiati, a coproliti e contenuti intestinali. Sulla

base di detti fossili sono stati anche edificati rag-gruppamenti funzionali di insetti per tipi di appa-rati boccali, per modalità di assunzione del cibo, oper comune sfruttamento di uno stesso tipo di risorsaalimentare (dietary guilds), per complessive 74 cate-gorie ecomorfologiche (LABANDEIRA & EBLE, l.c.).Ed è ancora importante sottolineare che queste ultimemostrano nel tempo geologico una tendenza alladiversificazione ecomorfologica che raggiunge ilpico considerevolmente prima della differenziazionetassonomica, ossia della separazione degli stessigruppi filetici impegnati nei citati servizi ecologiciessenziali già da tempo costituiti e funzionanti(LABANDEIRA & EBLE, l.c.). A ciò si aggiunga il fattoche la comparsa di ciascuna delle menzionate 74categorie si è verificata ripetutamente e convergen-temente nell’entomofauna paleozoica, come purenella cenozoica e in quella di transizione dalla primaalla seconda; e per giunta con partecipanti ai singoligruppi ecologici, ascrivibili a famiglie e ordini traloro non strettamente imparentati (LABANDEIRA &EBLE, l.c.).

La distinzione tra biodiversità tassonomica ed eco-morfologica permette anche di evidenziare impor-tanti implicazioni circa il ruolo essenziale degli insettinelle successioni ecologiche e quindi nella struttu-razione degli ecosistemi terrestri e delle acque interne(LABANDEIRA & EBLE, l.c.).

Ma quanto detto fin qui, sia pure appena accen-nato più che spiegato, mi sembra sufficiente comepremessa alla seconda parte del mio discorso.

Tornando dunque alle metamorfosi degli insetti,abbiamo l’opportunità di verificare come anch’essemanifestino ampiamente l’incomparabile biodiver-sità di questi organismi, in particolare sotto l’aspettoecomorfologico della medesima, rappresentata quidalla formidabile potenzialità degli insetti di adat-tarsi a vivere e a svolgere il proprio ruolo ecolo-gico nelle condizioni ambientali più diverse del tempoe dello spazio.

A supporto delle mie affermazioni, ritengo suffi-ciente anche un semplice richiamo di esempi, rela-tivamente pochi, rispetto al grande numero di casiabbastanza noti che si potrebbero citare.

Segue dunque una rassegna di adattamenti evo-lutivi ecomorfologici particolarmente adeguati alpeculiare regime di vita e, allo stesso tempo, al ser-vizio ecologico che il giovane deve affrontare/assol-vere in ciascuna delle diverse fasi dello sviluppopostembrionale.

Per facilitare la discussione, voglio limitare (si faper dire!) l’orizzonte alla casistica particolarmentelineare e didattica che ne fa il trattato per molti dinoi più familiare, l’«Introduzione allo studiodell’Entomologia» di Guido GRANDI (1951); conqualche breve aggiunta tratta dal magistrale discorso

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dello stesso GRANDI sugli insetti a regime specializ-zato ed i loro adattamenti morfologici, tenutoall’Accademia dei Lincei, l’11 maggio 1955.

Come si può vedere anche semplicemente sfo-gliando i due ponderosi volumi del trattato delGrandi, la biodiversità nelle forme giovanili degliinsetti si esprime al grado massimo negli olometa-boli, ma presenta casi abbastanza interessanti, siapure meno numerosi e meno complessi, anche neglieterometaboli e perfino negli ametaboli.

In questi ultimi, in verità, data la relativa sem-plicità dei regimi di vita e l’omogeneità dei contestiecologici (trattasi generalmente di insetti detritifagie/o microfagi), la diversificazione morfologicadurante lo sviluppo risulta assai modesta e limitatao quasi al progressivo incremento numerico (conle mute) dei segmenti addominali, come, ad esempio,nei Proturi; mentre nei Dipluri, e soprattutto neiCol lemboli, si riscontrano ulteriori mute nella formaadulta, anche dopo l’inizio dell’attività riprodut-tiva.

Passando agli eterometaboli, troviamo gliEfemerotteri: insetti arcaici e anfibiotici (prometa-boli sensu GRANDI, l.c.), con adulti aericoli e stadipreimmaginali acquatici, con 4 tipi fondamentali dineanidi (nuotatrici, scavatrici, striscianti, litofile)per 4 differenti biotopi acquatici. Le uova vengonodeposte e schiudono in ammassi gelatinosi sullasuperficie dell’acqua, e le neanidi nascono prive dibranchie tracheali, le quali compaiono successiva-mente, dopo la prima delle numerosissime (27-32in Clöeon dipterum L.) mute, mentre l’ultima mutaha luogo dopo la comparsa delle ali (subimmagine),in relazione allo sviluppo dei muscoli del volo(EREZYILMAZ, l.c.).

Anche gli Odonati sono aericoli da adulti e acqua-tici negli stadi preimmaginali, ma con ovideposizionee sgusciamento sempre in immersione in acqua; ele neanidi sono provviste di branchie tracheali sindalla nascita, e così pure le ninfe fino allo sfarfalla-mento.

Blattodei, Mantodei, Isotteri (a parte il polimor-fismo sociale), Fasmidi, Ortotteri e Dermatteri (tuttipaurometabolici, sensu Grandi, l.c.) presentano nea-nidi e ninfe che vivono nel medesimo ambiente econ analoghi regimi di vita dei rispettivi adulti, e nonpresentano eteromorfie di particolare interessedurante lo sviluppo postembrionale.

Anche i Tisanotteri vivono nello stesso ambienteda adulti e da giovani e, a parte lo sviluppo neo-metabolico (sensu GRANDI, l.c.), non presentanoadattamenti eco-morfologici di particolare rilievo.

Altrettanto si può dire per la generalità dei RincotiEterotteri; mentre per gli Omotteri sono da evi-denziare, come esempi: nei Cicadidi, gli adattamentiecomorfologici delle forme giovanili al regime di vita

ipogeo, con zampe fossorie per neanidi e ninfe; negliAleirodidi, lo sviluppo normale delle appendici cefa-liche ed ambulacrali limitatamente alle neanidi dellaprima età, cui è affidata la dispersione sulla piantaospite, mentre risultano ridotte antenne e zampenelle età successive che sono immobili; così pureavviene nella grande maggioranza dei Coccoidei;mentre una condizione estrema è rappresentata dallosviluppo regressivo (catametabolia, sensu GRANDI,l.c.) delle femmine dei Diaspidi; anche questo stret-tamente legato al regime di vita delle forme giova-nili, che cambia nelle varie fasi dello sviluppopostembrionale, passando dalla mobilità richiestaalle neanidi della prima età per la dispersione e l’in-sediamento sulla pianta ospite, alla immobilità defi-nitiva degli stadi successivi (adulti compresi).

E veniamo agli olometaboli (p.d.), e in particolareagli ipermetaboli (sensu Grandi, l.c.), con qualcheesempio, anche in questo gruppo, di metamorfosiregressiva.

Qui incontriamo per primi i Neurotteri, e tra questi,particolare attenzione meritano i rinomati (per l’a-spetto facilmente confondibile coi Mantodei)Mantispidi: ipermetabolici, con larva di prima e diseconda età campodeiforme (tipica dell’Ordine),cui è affidata la ricerca delle vittime (ovature di RagniLicosidi) ma che, una volta penetrata nel sacco ovi-gero dell’ospite, si ciba di uova e di pulli fino a rigon-fiarsi mostruosamente, diventando sedentaria; quindiessa compie una muta trasformandosi (3a età) in unalarva di tipo diverso, pseudoeruciforme, con appen-dici cefaliche e zampe ridotte, la quale compie unaulteriore muta e infine s’impupa, rimanendo sempreall’interno del sacco sericeo dell’ospite.

Per i Lepidotteri mi sembra particolarmente oppor-tuno, e più che sufficiente per le finalità del mio dis-corso, riportare testualmente quanto riferisce inmerito Guido Grandi ai Lincei nella conferenzasopra menzionata. A commento conclusivo di un’ampiae dettagliata illustrazione dei comportamenti mor-fologici adattativi esibiti durante lo sviluppo da larveendofite appartenenti a famiglie primitive comeEriocraniidi, Nepticulidi e Tischeriidi, e ad altre piùevolute come Fillocnistidi e Gracilariidi, egli afferma:«ad un determinato momento del loro sviluppo postem-brionale, (le larve) col mutare di sede, di attività, o dimodalità di assunzione del cibo si trovano in condi-zioni di ricostruire alcuni organi precedentemente per-duti, e di perderne, per converso, altri che per lo avantierano presenti e funzionanti; ovvero di trasformarsiintegralmente, riprendendo attraverso una semplicemuta, l’abito classico di larve eruciformi; in condi-zioni cioè di realizzare una sorta di reversione, sia pureadattativa della loro evoluzione ontogenetica» (p. 33).

Nei Ditteri Nematoceri possiamo ricordare iCecidomiidi, le cui larve neonate sono metapneu-

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stiche, mentre con la prima muta diventano nor-malmente peripneustiche, e inoltre con la secondamuta (terza ed ultima età) compare di regola la cosid-detta spatola sternale. La condizione metapneusticaagevola sicuramente la respirazione aerea della larvaneonata che, particolarmente nelle forme fito-faghe (le più primitive), vive immersa in una misceladella propria saliva e degli umori che questa osmo-ticamente estrae dalle cellule vegetali circostanti(«tessuto di nutrizione») e dei quali unicamente lalarva si alimenta; e la spatola sternale risulta palese-mente utile, come minuscola vanga, per una larvaapoda che deve scavare nel terreno per andare adimpuparsi o a ripararsi in diapausa.

Tra i Brachiceri meritano particolare menzione iBombiliidi, oofagi di Ortotteri Celiferi, ipermeta-bolici, con due diversi tipi di larva: la prima, cui èaffidata la ricerca dei cannelli ovigeri, è agile, allun-gata, sub cilindrica; ma, penetrata nel cannello, sitrasforma con la muta in un secondo tipo: tozza, fusi-forme, cirtosomatica, destinata alla vita seden-taria. Negli Agromizidi e nei Gastrofilidi, analogamenteai sopra menzionati Cecidomiidi, le larve della primaetà sono metapneustiche, mentre nelle età succes-sive risultano anfipneustiche.

Ai Coleotteri spetta decisamente il primato dellabiodiversità ecomorfologica relativa alle metamor-fosi, come e forse ancor più di quella tassonomica.

Seguendo l’ordine del GRANDI (1951), troviamodegni di attenzione i Girinidi: con adulti acquaiolie larve acquatiche regolarmente provviste di tra-cheobranchie; ma che infine escono dall’acqua perimpuparsi, e pertanto acquistano nell’ultima età conla muta un paio di spiracoli tracheali per ciascunodei primi 3 uriti.

Poi vengono gli Stafilinidi, dai comportamenti piùsvariati (forme mirmecofile comprese) ed iperme-tabolici. Possiamo ricordare, ad esempio, due generitra loro relativamente vicini, Aleochara Grav. eMaseochara Sharp., entrambi parassitoidi di DitteriCiclorrafi, i quali presentano larve neonate di 1° tipo,campodeiformi, cui è affidata la ricerca e la pene-trazione nel pupario della vittima; ma con la primamuta emergono larve di 2° tipo che continuano asvilupparsi comodamente da endofaghe nella pupaospite, e che pertanto presentano appendici cefa-liche e zampe ridotte; poi, con la muta successiva,si verificano due comportamenti diversi: in Aleocharal’impupamento avviene nella stessa sede (il pupariodell’ospite) e la larva rimane esteriormente similea sé stessa; mentre in Maseochara le larve riacqui-stano con la muta la forma del 1° tipo (campodei-firme) per andare ad impuparsi nel terreno.

Seguono i Drilidi, con maschi normali e femmineneoteniche e pseudoipermetamboliche; con larvedi 1° tipo esapode ed agili, provviste di mandibole

forti e appuntite, che attaccano chiocciole vive (ancheper 2-3 anni), compiono una muta nella conchigliadell’ospite, trasformandosi in una larva di 2° tipo,con appendici cefaliche ed ambulacrali notevol-mente ridotte, la quale rimane quiescente anche 4-5 anni, per impupare infine nella medesima conchigliadell’ospite.

Molto noti per le loro metamorfosi sono i Meloidi:parassitoidi protelici e ipermetabolici, con larve di1° tipo, il caratteristico «triungulino», cui è affidatala ricerca dell’ospite (anche per via foretica) e che,giunte a destinazione e a contatto con le vittime, ini-ziano ad alimentarsi, si trasformano con la muta inlarve di 2° tipo, tozze e cirtosomatiche, attraversanoancora varie età, delle quali la penultima rimanequiescente (ipnoteca) anche per anni, mentre l’ul-tima età può in alcuni casi ritornare attiva (es. Zonabrisvariabilis Pall.).

Altrettanto noti sotto questi aspetti sono i Ripiforidi,pure ipermetabolici e parassitoidi protelici. Comeper i Lepidotteri, mi sembra opportuno riportarecome esempio, anche per i Ripiforidi, un caso par-ticolarmente illustrativo ed emblematico, quello rife-rito da Grandi nella celebre conferenza sopramenzionata (GRANDI, 1955). Si tratta del compor-tamento postembrionale di Macrosiagon ferrugineumflabellatum F., un piccolo coleottero che si evolvea spese del grosso Eumenide Rynchium oculatumSpin., a sua volta parassitoide protelico di larve diLepidotteri. Le uova del Macrosiagon vengono depostein gran numero e schiudono sulle piante frequen-tate dalla femmina del Rhynchium per alimentarsie/o per catturare i bruchi da paralizzare e portare alproprio nido pedotrofico. A detta femmina si aggrappala larva neonata di Macrosiagon, di tipo «triungu-lino», per farsi trasportare fino all’interno del nidopedotrofico, dove raggiunge e presto attacca la larvaquiescente del Rhynchium, vi penetra nell’emo-cele e si alimenta degli umori, gonfiandosi, fino allaprima muta con cui si trasforma in larva di 2° tipo:pseudoeruciforme, pseudopolipoda e mostruosa-mente bitorzoluta, con apparato boccale modificatoin dilaniante-succhiatore, antenne ridotte a semplicicupole e ocelli scomparsi; la quale larva fuoriesceper diventare ectofaga fino a consumazione dellavittima. Lo stesso Autore aggiunge che tutte le modi-ficazioni strutturali menzionate risultano utili manon necessarie al regime di vita della larva di 2° tipo;come starebbero a dimostrare l’esistenza di altriRipiforidi (Ripidiini) parassitoidi di Blattodei, conlarva di 1° tipo a «triungulino» ma con quella di2° tipo completamente diversa da quella di Macrosiagon;nonché i Cleridi del genere Trichodes Herbst., i qualiin condizioni di vita analoghe a quelle di Macrosiagonottengono gli stessi risultati in maniera più semplice,ossia con un unico tipo di larva.

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Nei Cerambicidi troviamo un esempio interes-sante nel Vesperus luridus, con due forme larvali:la prima agile e con 3 ocelli per parte, alla quale èaffidata la ricerca e il reperimento della risorsa ali-mentare; la seconda è sedentaria, radicicola, tozzae cieca.

I Bruchidi sono una famiglia relativamente modestae con costumi di vita piuttosto omogenei, tuttavia,alcuni presentano una certa ipermetabolia, con larvedi 1° tipo piuttosto slanciate e provviste di zampetoraciche bene sviluppate, alle quali spetta la loca-lizzazione di un seme e la successiva colonizzare nellegume della pianta ospite; e larve di 2° tipo: tozze,cirtosomatiche, sedentarie, con zampe rudimentaliod atrofiche, come ad esempio, in Acanthoscelidesobtectus Say e in vari Bruchus L.; mentre in altriBruchus e in alcuni Spermophagus Stev. sono pre-senti esclusivamente larve apode fin dalla nascita.

E veniamo agli Strepsitteri, anch’essi particolar-mente rinomati per le metamorfosi:

vivipari, ipermetabolici, parassitoidi endofagi, conlarve di 1° tipo a «triungulino» (analogamente aiColeotteri Meloidi e Ripiforidi), che nascono nel-l’ospite materno, fuoriescono per cercarne uno nuovo,vi penetrano attraverso una membrana interseg-mentale o articolare per evolversi nel lacunoma, dovecon una muta si trasformano in larve di 2° tipo; ilcomportamento delle quali differisce notevolmentenelle due superfamiglie Mengeoidei e Stilopoidei,in cui viene diviso l’Ordine. Nei primi, endofagi diTisanuri, la larva di 2° tipo appare biancastra, ini-zialmente con appendici cefaliche e toraciche appenaabbozzate, ma che in seguito vanno gradualmenteallungandosi e differenziandosi; quindi la larva dellaterza età fuoriesce dall’ospite, compie un’altra muta(impupamento) senza abbandonare l’esuvia prece-dente che formerà il pupario, nel quale si troverà lapupa del maschio o la pseudopupa della femminaneotenica. Negli Stilopoidei, endofagi di insettiappartenenti agli Ordini più diversi (Ortotteri,Mantodei, Rincoti Eterotteri ed Omotteri, Ditteried Imenotteri), già la larva di 2° tipo (seconda e terzaetà) si comporta diversamente secondo il sesso: nellafemmina si verifica uno sviluppo regressivo (cata-metabolia), particolarmente intenso a carico delleappendici cefaliche e ambulacrali; mentre nel maschio,la larva della seconda età, inizialmente simile a quelladella femmina, segue poi un percorso normalmenteprogressivo.

Gli Imenotteri, e particolarmente i Terebrantiparassitoidi, presentano i casi più radicali di iper-metabolia: larve neonate di 1° tipo (endofaghe spe-cializzate: protopode, ciclopiformi, microtipiche,sacciformi, ecc.) e larve delle età successive (dalla 2a

all’ultima, secondo le specie) di tipo normale apodoterebrante, quasi sempre ectofaghe (ad esempio, in

Ichneumonidi, Braconidi, Cinipidi, Mimaridi);accanto ad altri casi non ipermetabolici o subiper-metabolici (es., in Torimidi, Euritomidi, Afelinidi,Pteromalidi, Platigasteridi, Eulofidi).

Tra gli Aculeati, un caso analogo a quelli prece-denti è rappresentato dai Drinidi: parassitoidi iper-metabolici con larva primaria endofaga specializzata(sacciforme) e larva matura apoda normale.

Ma trattando degli Imenotteri, e a conclusionedella surriportata rassegna, sembra particolarmenteopportuno richiamare la celebre interpretazione diBERLESE (1913) delle metamorfosi degli insetti, edin particolare della ipermetabolia degli Imanotteriendofagi.

Berlese, rifacendosi alla «geniale ipotesi di Aristotile»(come egli scrive), afferma che: «la ragione dellametamorfosi completa sta nella schiusura precoce del-l’embrione, il quale viene all’aperto del tutto imma-turo, costretto a ciò dalla scarsezza del tuorlo di nutrizionecontenuto nell’uovo. La larva è, dunque, un embrionelibero, destinato a procurarsi quelle riserve nutritiveche permettano il suo ulteriore sviluppo fino all’a-dulto. Come embrione esso nasce molto diverso dallostato che dovrà raggiungere finalmente e da ciò lanecessità di uno stadio immobile, la ninfa olometa-bolica e quindi le metamorfosi complete». Questeultime, secondo lo stesso Autore, si sono originatea partire da forme ancestrali eterometaboliche delPaleozoico, e si sono poi evolute nel senso che «lanascita prematura (Progenesi) aumenta la sua pre-cocità con progresso continuo, traverso le epoche geo-logiche, dalla sua apparsa (Trias) fino alla condizionein cui si trova attualmente ed è massima coi Lepidotterie colle larve ciclopiformi degli Imenotteri endofagi,in epoche prossime alla cenozoica». I Terebranti endo-fagi sarebbero gli unici veri ipermetabolici, in quantoche solamente in essi la larva deve attraversare unostadio embrionale in più (quello «protopodo», sensuBERLESE, l.c.) rispetto a quella degli altri ipermeta-boli degli aa., nei quali infatti, sempre secondo Berlese,non si dovrebbe parlare di ipermetamorfosi vera madi trasformazioni adattative all’interno del mede-simo stadio di sviluppo (quello larvale), in relazionea variazioni (eterocroniche) del regime di vitadella larva, e che pertanto non dovrebbero essereconsiderate ipermetamorfosi, bensì «polimorfosi».

Ed EREZYILMAZ (l.c.), trattando della maggiore ominore somiglianza tra loro delle forme giovanili ditaxa affini (ma il discorso potrebbe calzare anche asostegno della citata polimorfosi e relative possibiliimplicazioni), riporta una frase di Charles DARWIN

tratta da On the origin of Species (1859): «…whenan animal during any part of its embryonic career isactive, and has to provide for itself. The period ofactivity may come on earlier or later in life; but when-ever it comes on, the adaptation of the larva to its con-

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ditions of life is just as perfect and as beautiful as inthe adult animal. From such special adaptations, thesimilarity of the larvae or active embryos of allied ani-mals is sometimes obscured».

In definitiva, sembrerebbero dunque le circostanzeambientali ed i particolari regimi di vita a determi-nare/indurre le modificazioni morfo-fisiologicheche emergono durante lo sviluppo postembrionale.Ciò concorderebbe anche con quanto afferma GuidoGRANDI (1955) al primo punto delle «conclusionigenerali» della più volte citata conferenza sull’a-dattamento morfologico: «Le modificazioni subitedagli organismi da me studiati (Insetti di svariate fami-glie appartenenti a tre ordini di olometaboli ed in stadiimmaginali e preimmaginali) resultano sempre con-nesse con la funzione che l’organo od i gruppi di organiinteressati devono compiere, e, nell’insieme, col lavoroche l’organismo medesimo deve eseguire nel partico-lare ambiente che lo ospita».

Ma il contenuto di queste citazioni, mi sembraanche concordi, sostanzialmente, con un’afferma-zione di carattere più generale del celebre biologoamericano KAUFFMAN (1993), nell’Epilogue del suointrigante libro «The Origins of Order», la qualerecita: «Evolution is not just ‘chance caught on thewing’. It is not a tinkering of the ad hoc, of bricolage,of contraption. It is emergent order honored and honedby selection».

E con questo, mi sembra di poter chiudere riaf-fermando, sia pure in base a una limitata rassegnaragionata di esempi, che lo studio delle trasforma-zioni eterocroniche legate a mute e metamorfosidegli insetti, con tutte le possibili implicazioni sul-l’evoluzione e sull’ecologia dei medesimi, può dareun contributo importante all’identificazione delsignificato naturale (la raison d’être) della biodiver-sità.

RIASSUNTO

Un contributo essenziale all’identificazione del significatonaturale (la raison d’être) della Biodiversità, può venire dallostudio delle metamorfosi degli insetti; fenomeno biologicoche ha affascinato insigni entomologi e naturalisti per secoli,e ancora oggi rappresenta una sfida culturale per la scienzabiologica. Le più o meno complesse e differenti vie/strategieseguite dagli insetti nello sviluppo postembrionale, chia-mano in causa allo stesso tempo meccanismi evolutivi (mor-fogenesi/selezione naturale e filogenesi) ed ecologici(adattamento ecomorfologico e successioni ecologiche) fon-damentali, i quali distintamente ma inseparabilmente costrui-scono e conservano ciò che vediamo e chiamiamo biodiversità.Una rassegna ragionata di esempi, tratti da insetti ameta-bolici, eterometabolici e, soprattutto, olometabolici, vienepresentata nell’intento di giustificare queste asserzioni.

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(*) Dipartimento di Biologia Evoluzionistica «Leo Pardi», Università degli Studi di Firenze.Centro Interdipartimentale di Spettrometria di Massa (C.I.S.M.), Università degli Studi di Firenze

Biodivesity and behaviour in insectsIt is well known that the behaviour has an active role in speciation. Nuptial parades, behavioural patterns moulded by locally

differentiated selective pressures, the choice of particular ecological niches are only some examples of intraspecific differentiationprocesses which can lead in a very short time to the reproductive isolation of some populations. Alternative behaviouralstrategies present in the same species as well can generate micro-evolutionary processes. The concept of extended phenotype(sensu Dawkins 1982) is particularly suitable to illustrate the effects that the behaviour of the individuals of a certain species canhave on the biotic environment in which they live; in this general sense the behaviour, as the most important factor of theextended phenotype of an organism, influences biodiversity. Various examples taken from observations and experiments, mainlyon social insects, can illustrate the ways in which communication, parasite manipulation of hosts and nest construction candetermine an increase in biodiversity.

KEY WORDS: Biodiversity, behaviour, Extended phenotype, social insects, communication, nest construction.

BIODIVERSITÀ E COMPORTAMENTO NEGLI INSETTI

STEFANO TURILLAZZI (*)

Quando Mario Solinas mi ha invitato a questaTavola Rotonda per introdurre l’argomento «bio-diversità e comportamento» sono stato in dubbiose accettare o no. In primo luogo perché questo nonrientra nelle mie linee di ricerca e, secondariamente,perchè ritenevo che la biodiversità fosse ormai unsoggetto ampiamente trattato in congressi, works-hops ecc. Adesso devo dire che sono contento diaver accettato perché questa è stata l’occasioneper rivedere una problematica estremamente inte-ressante ed attuale. La presente relazione, tuttavia,non vuole essere nient’altro che una lista di esempiche possono illustrare bene, a mio parere, le con-nessioni tra quel particolare carattere fenotipicodegli organismi che viene detto comportamento ela diversità della vita. Premetto che non porterò nes-suna conclusione al termine di questa mia superfi-ciale panoramica (circoscritta in ogni caso ad esempipresi in particolare dalla biologia degli insetti socialie a ricerche del mio gruppo di studio), e che mi limi-terò a fare alcune considerazioni personali sulla diver-sità della vita che potranno essere spunto per ladiscussione finale.

Il Polimorfismo comportamentaleinter ed intra-specifico

Il comportamento di un animale può essere vistocome un carattere frutto della costante interazionetra l’espressione di complessi genici, che determi-

nano le strutture senso-motorie, e l’ambiente (intesoin senso lato) con cui l’animale stesso è a contatto.In realtà, anche per i pochi moduli comportamen-tali per cui era stato ipotizzato il controllo da partedi uno o due geni [es. il comportamento igienista inApis (ROTHENBUHLER, 1964)] è stato dimostratoche la base genetica è più complessa (LAPIDGE et al.,2002) ed, in generale, comportamenti assai semplicisono la risultante delle interazioni tra le possibilitàespressive di catene di geni diversi e la variabilitàambientale. Il comportamento, in quanto fenotiposottoposto alla selezione naturale, va perciò consi-derato un fenomeno «emergente» (CAMPAN e SCAPINI,2004) la cui duttilità e variabilità superano di granlunga quella di altri caratteri.

È ben nota l’importanza dei caratteri comporta-mentali come generatori di biodiversità. Il com-portamento può infatti giocare un ruolo attivo nellaspeciazione assicurando (ad es. con l’isolamentodelle specie) sia «innovazione» che «conservazione».I meccanismi meglio studiati, a questo proposito,riguardano i segnali emessi nel corso delle paratenuziali modellati dalla selezione sessuale.

In vari casi sono stati descritti esempi di compor-tamenti modellati da una particolare pressione eco-logica selettiva. Esemplificante è il caso della moscaparassita Ormia ochracea che determina con la suapresenza una differenziazione nei periodi di cantodel suo ospite, Gryllus integer. La mosca, infatti,individua il grillo maschio (sul quale deporrà le uovache si svilupperanno in larve parassite) orientandosi

sul suo canto: questo fatto fa sì che i grilli cantinosolo 2 ore al giorno in popolazioni con alto tassodi parassitismo, mentre in popolazioni dove la moscanon è presente il tempo di canto si estende fino a 7ore al giorno (CADE et al., 1996).

La scelta di una nicchia ecologica particolare è unaltro meccanismo che porta gli individui di una certaspecie ad incontrarsi ed accoppiarsi con individuiche hanno effettuato la stessa scelta. Questa sceltapuò essere guidata da varie pressioni ecologichequali la presenza di cibo o altre risorse impor-tanti. Nel caso delle vespe del genere Polistes, adesempio, la fondazione del nido può essere effet-tuata da una femmina solitaria o da gruppi di fem-mine. Alcune specie italiane, come P. gallicus oP. biglumis, presentano quasi esclusivamente unafondazione solitaria mentre in P. dominulus è comunela fondazione associativa. Questo fenomeno sembrasia determinato dal luogo scelto per la fondazionedel nido e dalla tendenza a ritornare in primaveranel luogo del nido materno da parte dalle regineche hanno concluso l’ibernazione e si apprestanoalla fondazione. Il fatto che P. dominulus nidifichiquasi esclusivamente in siti protetti, mentre le altrespecie preferiscano luoghi aperti, fa sì che i suoi nidiresistano alle intemperie autunnali e fungano in pri-mavera da punti di attrazione per le fondatrici filo-patriche, favorendone così l’aggregazione (Turillazzi,osservazioni personali; DAPPORTO et al., 2004a)(figura 1).

Il comportamento contribuisce attivamente almantenimento del polimorfismo e assicura l’etero-geneità dei flussi genici all’interno delle popolazionifino a produrre isolamento parziale tra sub-popo-lazioni e separazione totale di specie (microevolu-zione). Strategie comportamentali alternative chesi originano nella stessa specie possono contribuire

alla speciazione. Il comportamento riproduttivo neimaschi di Polistes dominulus rappresenta un esempiodi tali comportamenti alternativi. In specie diversedi vespe Polistes comuni nel nostro paese i maschisi aggregano nelle ore più calde di agosto attorno apunti salienti del paesaggio (landmarks) tradizio-nali (pali, alberi o altre silhouettes prominenti in unpaesaggio piatto) (BEANI et al., 1992). In questi land-marks i maschi di P. dominulus difendono dagliintrusi ‘micro-territori’ simbolici, privi di risorse (icosiddetti «leks») dove per giorni marcano posatoiesclusivi, strusciando addome e zampe (BEANI eTURILLAZZI, 1990a). In altre specie di Polistes, invece,i maschi formano sciami unisessuali e si spostanotutti assieme passando dalla cima di un landmarkad un altro (BEANI e TURILLAZZI, 1990b). In unnostro esperimento su P. dominulus (BEANI eTURILLAZZI, 1990a) abbiamo messo in evidenza chegli accoppiamenti, ottenuti col sistema di immobi-lizzare le femmine con plastilina (figura 2), avven-gono nei micro-territori e sono sempre a vantaggiodel maschio proprietario (a somiglianza di quantoaccade nei lek systems di altri animali). Trasferendoperò il nostro esperimento nell’ambiente confinatodi una gabbia ci siamo accorti che esistono due tipidi maschi. Ci sono maschi «residenti», che con-trollano 1-2 foglie artificiali, e maschi «vaganti» chesi posano sui supporti metallici, sulla rete e dietrole foglie (figura 3). I maschi di taglia maggiore hannopiù probabilità di assicurarsi un micro-territorioall’interno di un lek, mentre i più piccoli si muo-vono tra i vari leks (figura 4). I vaganti non differi-scono dai territoriali per frequenza di volo e duratadell’attività, ma marcano raramente e sono menocoinvolti in interazioni aggressive. La strategia èquindi palesemente densità dipendente. Il successoriproduttivo dei due tipi di maschi non è però molto

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Figura 1 Nidi di Polistes dominulus di annate suc-cessive in un sito protetto. Nel riquadrouna fondatrice di Polistes gallicus su unnido costruito su una pianta arbustiva.La fondazione in P. dominulus è spessoassociativa (più di una fondatrice) mentrein P. gallicus è di regola solitaria (una solafondatrice).

differente e anche i maschi vaganti riescono ad assi-curarsi qualche accoppiamento con femmine chevolano all’acqua o al miele, o mentre i maschi ter-ritoriali sono momentaneamente assenti.

Il «Cross sexual transfer» è un fenomeno nel qualetratti originariamente espressi in un sesso vengonosecondariamente espressi nell’altro. È una frequentefonte di novità evolutive, in special modo nell’am-bito dei comportamenti correlati alle cure parentali,del corteggiamento e delle strategie alternative diaccoppiamento. Nei maschi degli insetti sociali, peresempio, questo fenomeno sembra molto comune acausa degli stretti rapporti che essi hanno con la proleimmatura all’interno dei nidi. In alcune vespe socialii maschi nutrono le larve (WEST-EBERHARD 2003).In varie specie del genere di formiche Cardyocondilasi trovano assieme in una colonia maschi alati nor-mali e maschi ergatomorfi, così detti perché asso-migliano molto alle operaie. Gli alati normali sonospesso oggetto di attacchi feroci da parte dei maschiergatomorfi che tendono in questo modo a limitare

il numero di rivali. In un recente lavoro CREMER etal. (2002) hanno scoperto che in questa situazione imaschi alati si camuffano chimicamente da femmineper non essere attaccati da quelli ergatomorfi.

L’origine del fenotipo operaio nelle società degliImenotteri è vista da WEST-EBERHARD (2003) comeun caso di «alternative phenotype». L’autrice amer-icana definisce un’operaia come «a behavioural andphysiological two-legged goat in being a complexnovelty with a severe handicap – complete sterility– yet under kin selection and family group selectionit has become a major adaptive innovation in ants,bees and wasps».

Lo stesso apprendimento (qui definito come uncomportamento alterato, causato da cambiamentinel sistema nervoso dovuti all’esperienza) può esserefinemente regolato dalla selezione e può imitare laselezione stessa per creare, e diffondere, nuovi trattiadattativi. In questo senso sempre la stessa autrice(WEST-EBERHARD, 2003) porta l’esempio della sele-zione artificiale di api specializzate a foraggiare su

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Figura 3Maschi di Polistes dominulus stabiliscono territori di accoppiamento («leks») inun ambiente controllato (gabbia di rete). I maschi pattugliano ed usano come posatoidelle “foglie” artificiali in attesa delle visite delle femmine.

Figura 2Accoppiamento di Polistes dominulus in un ter-ritorio controllato da un maschio marcato. Lafemmina era stata preventivamente bloccata condella plastilina.

Figura 4Maschi di Polistes dominulus di diverse dimensioni.Quelli di taglia più grande sono di preferenza ter-ritoriali.

determinate colture (PAGE et al., 1998). Dato che leapi presentano una variabilità genetica alla base dellaloro acutezza sensoriale e nelle loro risposte a dif-ferenti concentrazioni zuccherine, la selezionepotrebbe portare all’aumento di particolari specia-lizzazioni di foraggiamento in una popolazione sequesto tratto comportamentale si dimostrasse moltopiù vantaggioso di altre specializzazioni (WEST-EBERHARD, 2003).

Il fenotipo esteso

Vorrei adesso introdurre il concetto di fenotipoesteso. Secondo DAWKINS (1982) per «ExtendedPhenotype» si intendono «All effects of a gene uponthe world. As always, ‘effect’ of a gene is under-stood as meaning in comparison with its alleles.The conventional phenotype is a special case inwhich the effects are regarded as being confinedto the individual body in which the gene sits.» Ilconcetto di fenotipo esteso è stato recentementeripreso in ecologia soprattutto per merito di alcuniimportanti lavori che hanno sancito la fondazionedi quella che viene definita «Community and ecosy-stem genetics». In particolare si riconosce che varia-zioni genetiche ereditabili in una singola specie,specialmente se dominante in un ecosistema, hannoconseguenze sulle comunità e sull’ecosistema stesso.Queste conseguenze possono essere consideratecome dei fenotipi estesi, cioè effetti dei geni a livellipiù alti della popolazione. Per esempio gli studi diWHITHAM et al. (2003) su tre specie di pioppo delleforeste americane dimostrano le dirette connes-sioni tra un tratto genetico delle piante (cioè a direla produzione relativa di tannini da parte delletre specie) e quello di un «ingegnere ecologico», ilcastoro, la cui preferenza per alberi con una dataquantità di tannini nella corteccia influenza lasopravvivenza dei differenti genotipi arborei.

È chiaro che il comportamento è il carattere chepiù contribuisce alla costituzione del fenotipo estesodi un organismo in quanto, per sua definizione, èil carattere che si esplica al di là della restrizione fisicadell’organismo che lo presenta. Il binomio «feno-tipo esteso-comportamento» si risolve soprattuttoattraverso fenomeni comunicativi, con un determi-nato individuo che influenza il comportamento o lafisiologia di un altro.

Come osserva HOENIGSBERG (1997), «biodiver-sity becomes even more diverse and variable becauseit has an extended projection for every variant phe-notype». Anche in questo senso generale il com-portamento, in quanto aspetto preponderante delfenotipo esteso di un organismo, influenza la bio-diversità.

Ci sono vari esempi «estremi» di fenotipo estesocostituiti da particolari comportamenti che possonoessere considerati generatori di biodiversità. Prenderòin esame alcuni esempi tratti anche da ricerche delmio gruppo sugli insetti sociali.

La manipolazione del comportamento

La manipolazione del comportamento di un ospiteda parte di parassiti è uno degli esempi più eclatantidi fenotipo esteso. Nel suo libro, DAWKINS (1982)evidenzia vari casi di manipolazione incluso quello,molto conosciuto, del trematode Dicrocoelium den-driticum che, inserendosi nel tritocerebro di operaiedi formiche, le induce ad arrampicarsi sulla cima difili di erba dove vengono facilmente ingoiate da mam-miferi erbivori, ospiti successivi del parassita. Unodei più recenti esempi attribuibili a questo fenomenoè quello del nematomorfo Paragordius tricuspidatusche allo stadio larvale è parassita del grillo Nemobiussylvestris. Un gruppo di ricercatori guidato daF. Thomas ha messo in evidenza che il parassita,quando è all’interno del grillo, è capace di influen-zarne il comportamento determinando una espres-sione differenziale di proteine specificatamente legatealla neuroegenesi, ai ritmi circadiani e alle attivitàneurotrasmettitrici (BIRON et al., 2006). In sostanzail grillo, che di solito rifugge l’acqua, ricerca attiva-mente uno stagno (o nei test sperimentali, una piscina)per gettarvisi, affogando, mentre il parassita ne abban-dona il corpo per condurre vita libera acquatica nellafase di adulto.

Un altro esempio di manipolazione del compor-tamento di un insetto da parte di un parassita èquello da noi descritto recentemente in Polistesdominulus, parassitato dallo strepsiptero Xenosvesparum (HUGHES et al., 2004). Gli Strepsipterisono endoparassiti di varie specie di insetti: le larve(triungulini) entrano attivamente negli stadi larvalidegli ospiti e maturano seguendo l’ospite nelle suevarie fasi di sviluppo. In Xenos la femmina paras-sita rimane nel gastro della vespa sporgendo con ilsuo cefalotorace dagli uriti dell’ospite adulto; ilmaschio del parassita, invece, abbandona il suopupario e lascia l’ospite (figura 5). È munito di ali epresenta un volo incerto, ma la sua vita libera nondura più di qualche ora. Durante questo tempo ilmaschio deve cercare un ospite parassitato da unafemmina vergine e deve fecondare la compagna che,naturalmente, rimane nel corpo della vespa. È quindichiaro che per i due sessi del parassita le occasionidi incontro non sono molte. Le future fondatricidelle vespe di alcune specie del genere Polistes, d’altraparte, presentano in autunno la curiosa abitudinedi aggregarsi in raggruppamenti pre-ibernanti che

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potranno poi trasformarsi in ibernanti. È interes-sante notare che le vespe parassitate da Xenos, sianoesse operaie o future fondatrici, presentano lo stessocomportamento iniziandolo però molto prima delperiodo normale di aggregazione. D’estate, al piccodell’attività coloniale, gruppi di individui parassi-tati (talvolta composti da centinaia di animali) si for-mano in posti freschi ed ombrosi (figura 6), comefronde di alberi, o cespugli o tettoie riparate dal sole:

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Figura 5Maschio del parassita Xenos vesparum al momento del suo farfal-lamento dall’addome di un Polistes parassitato. Il parassita vivesolo alcune ore e deve accoppiarsi con una femmina che rimaneall’interno dell’addome di un altro ospite. (foto di Laura Beani).

in questo modo l’incontro tra i due sessi del paras-sita viene favorito dal grande numero di ospiti chesi ritrovano a stretto contatto l’uno con l’altro (HUGHES

et al., 2004).Un altro esempio, tratto dagli insetti sociali, di

manipolazione del comportamento è quello messoin atto dai parassiti sociali. Questi parassiti si sonooriginati da specie a vita libera ma hanno perso lacapacità di fondare autonomamente una colonia eutilizzano la struttura sociale di un’altra specie perallevare i propri riproduttori. Nel caso dei Polistessono riportate tre specie di parassiti sociali la cuibiologia è stata in particolar modo studiata dal nostrogruppo (CERVO e DANI, 1996). Le femmine fecon-date di P. sulcifer non costruiscono un nido e nonproducono una casta operaia; esse attaccano unagiovane colonia di P.dominulus subito prima o subitodopo lo sfarfallamento delle operaie e, dopo avernesconfitto la femmina dominante, ne prendono il con-trollo. Per far questo la parassita deve necessaria-mente evitare che le operaie (o le eventuali fondatricisubordinate rimaste sul nido) la scaccino dalla coloniao si allontanino da questa, e le deve anzi indurre adallevare le sue larve considerandole come propriesorelle. In poche parole il parassita deve integrarsinella colonia ed essere riconosciuto come l’individuodominante (figura 7). Quello che la femmina di sul-cifer mette in atto è un vero e proprio camuffamentochimico ottenuto con l’acquisizione dei composti(principalmente idrocarburi a lunga catena) chedeterminano l’impronta odorosa della colonia ospitee che si ritrovano tanto sul corpo delle vespe chesulla superficie del nido. Il parassita lascia sul nido,

Figura 6Agglomerati estivi di individui di Polistes dominulus parassitati dallo strepsitteroXenos vesparum. All’interno di questi gruppi avviene l’accoppiamento dei paras-siti (foto di Jacqueline Beggs).

Figura 7Una femmina del parassita sociale Polistes sulcifer (inalto) su un nido di Polistes dominulus appena usur-pato. La parassita acquisisce l’«odore» della coloniaospite in un processo di camuffamento chimico.

in minima parte, anche composti propri arrivandoa generare un nuovo odore di colonia che vieneappreso dalle operaie che, a questo punto, ricono-scono l’intrusa come una compagna di nido(TURILLAZZI et al., 2000; DAPPORTO et al., 2004b).È possibile che anche le larve del parassita riescanoa manipolare il comportamento delle operaie del-l’ospite perché sembrano più accudite e nutrite dellelarve del dominulus: ma su questo stiamo ancoraindagando (CERVO et al., 2004)!

L’architettura animale

Un altro esempio di fenotipo esteso di tipo com-portamentale consiste nella produzione di strutturecon speciale funzione esterne all’organismo. DAWKINS

(1982) ricorda nel suo libro le dighe costruite daicastori che possono indurre cambiamenti rilevantiin un ecosistema (vedi anche il lavoro di WHITHAM

et al., 2003, a cui accennavo precedentemente); esi-stono tuttavia vari esempi che dimostrano come ilnido, in generale, possa rappresentare un induttoredi novità evolutive.

Sempre attingendo alla vasta casistica che si può

ritrovare tra gli insetti sociali, dove il nido rappre-senta una componente importante delle colonie; sipuò per esempio notare come la presenza di un invo-lucro, influendo sulle condizioni micro-climatichedella prole che viene allevata al suo interno, possadeterminare lo sviluppo differenziale e dimensio-nale degli individui, creando le basi per un accop-piamento preferenziale. I nostri studi sulla vespastenogastrina Parischnogaster alternata della Malesiapresero anche in considerazione la differente formadel nido riscontrata in una popolazione sotto osser-vazione. La diversa architettura è data principal-mente dalla diversa struttura del substrato di attacco:filiforme o piatta (vedi figura 8). Nonostante l’ap-partenenza alla stessa specie degli individui trovatisui nidi delle due forme si accertò tuttavia che quellidei nidi impiantati su substrato filiforme erano didimensioni più piccole proprio perché si sviluppa-vano in celle dal volume minore (COSTER-LONGMAN

e TURILLAZZI, 1995).Il fenotipo comportamentale esteso costituito dalla

struttura del nido può ulteriormente rappresentareuna fonte di novità se esso serve per influire sul com-portamento di altri individui della stessa o di altrespecie. In certi casi, ad esempio, il nido può essere

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Figura 8Nidi della vespa stenogastrina Pari schnogaster alternata studiata in Malesia. I nidi hanno una forma diversaa seconda del substrato di attacco della struttura. Il nido a sinistra è costruito su un sostegno filiforme; le suecellette, che si aprono in un corridoio laterale, hanno un volume medio inferiore rispetto a quello delle cel-lette del nido a destra, costruito su una superficie piatta.

utilizzato come un vero e proprio strumento acu-stico. In Metischnogaster drewseni, altra vespa ste-nogastrina che costruisce un nido estremamentemimetico e costituito da una lunga fila di celle attac-cate l’una all’altra su un substrato filiforme, le vespepossono usare tutta la struttura come un amplifi-catore acustico dei loro movimenti per scacciare ofar cadere formiche predatrici (TURILLAZZI, 1990).Nelle specie del genere Eustenogaster, invece, l’in-volucro del nido viene usato come cassa di risonanzaper comunicare a conspecifici ed eterospecifici cheesso è occupato (FRANCESCATO et al., 2002): questasua utilizzazione nella comunicazione intraspecificalo rende una possibile fonte di variabilità e di diver-sificazione.

Vorrei terminare questa mia relazione non condelle conclusioni ma, piuttosto, con delle conside-razioni che forse rispecchiano il mio modo di inten-dere il concetto di biodiversità. È chiaro che le infiniteinterazioni che i geni possono avere, attraverso i lorofenotipi estesi, con altri geni, anche al di fuoridegli organismi che li ospitano, generano una varietàdi combinazioni che va oltre i limiti di ogni com-prensione umana. Se la definizione di biodiversitàè quella di «varietà della vita a tutti i livelli di orga-nizzazione biologica», il cercare di circoscriverlamisurarla o prevederla è un problema forse inso-lubile, sia per la sua vastità che per la dinamicitàimposta dalla selezione naturale in un contestoambientale in continua modificazione.

RINGRAZIAMENTI

Ringrazio la Dr.ssa Laura Beani e la Dr.ssa RitaCervo (Dip. di Biologia Evoluzionistica, Universitàdegli Studi di Firenze) per i suggerimenti e la letturacritica del testo.

RIASSUNTO

È ben noto che il comportamento gioca un ruolo attivonella speciazione. I segnali emessi durante le parate nuziali,i comportamenti modellati da pressioni selettive di tipolocale, la scelta di particolari nicchie ecologiche sono soloalcuni esempi di processi di differenziazione intraspecificache possono portare in breve tempo all’isolamento ripro-duttivo di alcune popolazioni rispetto ad altre. Strategiecomportamentali alternative che si generano all’interno diuna stessa specie possono parimenti contribuire all’isola-mento delle popolazioni e alla microevoluzione.

Il concetto di fenotipo esteso (sensu Dawkins 1982) evi-denzia particolarmente bene gli effetti che il comportamentodegli individui di una specie può avere sull’ambiente bio-tico che gli circonda; in questo senso generale il comporta-mento, in quanto fattore preponderante del fenotipo estesodi un dato organismo influenza la biodiversità. Esempi trattida osservazioni ed esperimenti, condotti in massima parte

su insetti sociali, illustrano i modi in cui la comunicazione,la manipolazione dell’ospite da parte di parassiti e la costru-zione di nidi possono determinare un aumento della bio-diversità.

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Finito di stampare nel dicembre 2008Tipografia Coppini - Firenze

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