La filogenesi del telencefalo -...

Gli urodeli, uno dei tre ordini di anfibi attualmente viventi, com-prendono approssimativamente 300 specie, tra le quali si annove-rano i tritoni e le salamandre che vivono in Italia. Si tratta dianimali aberranti e regrediti per molti caratteri rispetto alle formeche li hanno preceduti nel corso della storia evolutiva, e che fre-quentemente presentano fenomeni di neotenia. Anche il loro siste-

ma nervoso centrale è piuttosto semplice. Nella fotografia (di Cri-stina Giacoma e Giorgio Malacarne) è ritratta una coppia di tritonecrestato (Triturus carnifex) durante una fase del corteggiamento: ilmaschio presenta vistosi caratteri sessuali secondari, quali la cre-sta cutanea dorsale, la striscia argentata sulla coda e l'intumescen-za cloacale, che si sviluppano nel corso della stagione riproduttiva.

N

el corso della storia evolutiva deivertebrati l'encefalo si è diver-sificato più di qualsiasi altro or-

gano, portando alla formazione e allosviluppo di una grande varietà di strut-ture nervose e di comportamenti. Per af-frontare un campo di studio così vasto èstata istituita la neurologia comparata,disciplina che si propone, attraverso lostudio di particolari specie, di descriveree comprendere la struttura, le funzioni,lo sviluppo e l'evoluzione di questi siste-mi nervosi.

Theodore Bullock ha recentementedefinito le finalità di una ricerca compa-rativa con il trinomio «roots, rules andrelevance». La neurologia comparata ri-cerca infatti le radici (roots) filogeneti-che , per gettar luce su quelli che sono irapporti di parentela che legano fra lorogli organi e gli organismi all'interno dellastoria evolutiva, propone regole (rules),ovvero principi e generalizzazioni aiquali ricondurre i singoli casi e, infine,non prescinde dalle applicazioni di rilie-vo pratico (relevance) che possono aiu-tare a comprendere la patogenesi delcervello umano, fornendo modelli ani-mali utili per la ricerca medica.

L'interesse per il cervello e per la suaevoluzione deriva in buona parte da unantico quesito: a che cosa sono dovutel'intelligenza, la memoria, la capacità diapprendimento e altre qualità più tipica-mente umane, come la creatività, la pas-sione per le arti, la razionalità, l'etica, ilcarattere e così via? Il comportamento èuna manifestazione dell'attività del cer-vello ed è ragionevole ricercare differen-ze tra le strutture nervose per spiegarele diversità. dei comportamenti. Lo stu-dio comparativo del sistema nervoso èdunque di grande interesse perché con-sente di ripercorrere le tappe evolutiveche hanno portato al grande sviluppodella neocorteccia nei mammiferi e alleelevate capacità intellettive che caratte-rizzano la nostra specie. In altre parole,lo studio del cervello e dell'intelligenzanei vertebrati potrebbe aiutare a com-

prendere i processi cognitivi e di pensie-ro propri dell'uomo.

In questo contesto gli anfibi occupanouna posizione di grande interesse inquanto anello di transizione tra le formeacquatiche e quelle terrestri nell'ambitodei vertebrati. Ci chiediamo dunquequali cambiamenti avvennero nel siste-ma nervoso quando comparvero i primivertebrati terrestri, ovvero quali furonole premesse evolutive che portarono,passando per i rettili, allo sviluppo di unagrande massa cerebrale negli uccelli enei mammiferi. Inoltre gli urodeli (unodei tre ordini di anfibi attualmente vi-venti, rappresentati in Italia da tritoni esalamandre) possiedono un encefalo re-lativamente semplice, che è stato propo-sto come modello semplificato dell'orga-nizzazione encefalica dei vertebrati. Stu-diando il telencefalo degli anfibi, e degliurodeli in particolare, cercheremo dun-que di identificare le somiglianze e le dif-ferenze rispetto agli altri vertebrati. Lapresenza di proprietà comuni tra gli an-fibi e altri gruppi, in particolar modo imammiferi, ci porterà a chiederci se l'en-cefalo degli anfibi sia un modello di baseeffettivamente utile e se possa servireper tracciare una «filogenesi del telence-falo». Infine cercheremo di capire qualiteorie possono essere utilizzate per spie-gare l'evoluzione che ha portato ai cer-velli più complessi e ai comportamentipiù raffinati.

Gli studi neurologici comparativi han-no da sempre dedicato una partico-

lare attenzione all'evoluzione del telen-cefalo, perché è questa la regione che hasubito le più profonde modificazioni edalla quale si sono sviluppati gli emisfericerebrali dei mammiferi. Nel telencefalovanno ricercate le strutture che stannoalla base dei comportamenti più com-plessi e che costituiscono il supportoanatomico per le elevate prestazioni in-tellettive proprie di numerosi uccelli emammiferi.

Negli anfibi urodeli le cellule nervose

assumono una posizione caratteristica,essendo a ridosso delle cavità cerebrali(ventricoli), e solo quelle della paretetelencefalica mediale si allontanano daiventricoli per invadere tutta la parete.Oltre a ciò, i neuroni sono raggruppatiin modo compatto e variano relativa-mente poco nelle dimensioni e nella for-ma da un'area all'altra, per cui è difficilericonoscere i confini delle diverse areenervose.

Il telencefalo costituisce la strutturasituata all'estremità anteriore del siste-ma nervoso centrale. Negli anfibi essoconsiste di due emisferi, con i relativibulbi olfattivi collocati all'estremità an-teriore, e di una porzione caudale, in cuigli emisferi si fondono ventralmente fradi loro, detta telencefalo medio. La pa-rete mediale degli emisferi può esseresuddivisa in una regione dorsale, il palliomediale, e in una ventrale, il setto, sepa-rate da una zona povera di cellule. Nellaparete laterale sono riconoscibili, dor-salmente, il pallio laterale e, ventral-mente, il corpo striato. Questo proseguecaudalmente nell'amigdala, che è costi-tuita da una pars lateralis e da una parsmedialis, aventi rispettivamente originepalliale e subpalliale. Tra le componentimediale e laterale che costituiscono ilpallio viene descritta una regione cheprende il nome di pallio dorsale.

Nel 1948, il grande studioso statuni-tense di neurologia comparata JudsonHerrick riteneva che il telencefalo degliurodeli fosse una struttura dominata daimpulsi olfattivi, i quali venivano smista-ti a regioni più caudali, quali l'ipotalamoe il mesencefalo, per essere integrati conle informazioni gustative. Questa visio-ne classica oggi non è più accettata e glistudi sperimentali condotti negli ultimianni hanno dimostrato che le afferenzeolfattive al telencefalo sono più limitatedi quanto Herrick ritenesse. Secondo ilnuovo modello interpretativo, il palliolaterale è il principale bersaglio degli im-pulsi olfattivi ed è connesso intrinseca-mente con il pallio mediale. Quest'ulti-

mo risulta essere un importante centrointegrativo in cui convergono anche in-formazioni ascendenti (visive e somati-che); inoltre, sempre dal pallio medialesi dipartono fibre efferenti per regioninervose extraemisferiche. Due vie prin-cipali connettono le regioni telencefali-che con quelle più caudali del diencefaloe del tronco encefalico. La prima è rap-presentata dai fascicoli telencefalici ba-sali, mediale e laterale, la seconda passaattraverso il diencefalo, raggiungendo ilcomplesso abenulare per mezzo dellastria midollare. Le fibre efferenti che sidipartono dalle abenule, che sono duenuclei bilaterali localizzati nell'epitala-mo, si impegnano nel fascicolo retrofles-so e terminano nel nucleo interpedunco-lare del mesencefalo.

Tel nostro studio comparativo del te-1- lencefalo abbiamo preso in conside-razione il pallio e lo striato, che rappre-sentano due strutture di notevole impor-tanza evolutiva. Si presume che la neo-corteccia (o neopallio) dei mammiferiabbia preso origine da una parte del pal-ho , mentre lo striato avrebbe portato al-la formazione dei gangli basali (nucleolenticolare e nucleo caudato dei mammi-feri). Queste regioni possono essere con-frontate nelle diverse classi di vertebratiper valutare se tra esse esistano reali

omologie, ovvero per stabilire se essepresentino la stessa origine filogenetica.I fattori di cui si tiene generalmente con-to in questo genere di analisi sono i da-ti relativi alla topografia e alle connes-sioni, alla natura citologica e istochimi-ca, all'origine embrionale dei territoricellulari.

Le connessioni del pallio e dello stria-to sono state studiate soprattutto neglianfibi anuri (rane, rospi ecc.), mentre idati esistenti per gli urodeli erano sino apoco tempo fa piuttosto frammentari.Aldo Fasolo del Dipartimento di biolo-gia animale dell'Università di Torino eio, in collaborazione con Pierre Clairam-bault della Équipe de neuroembryologiedell'Università di Parigi VII, abbiamoutilizzato la tecnica del trasporto dellaperossidasi del rafano (HRP) per evi-denziare le afferenze a queste regioni neltritone crestato (Triturus carnifex Lau-renti). La perossidasi è un enzima chepuò essere utilizzato come tracciantespecifico delle vie nervose. Quando vie-ne iniettata in una regione dell'encefalo,essa è catturata dalle cellule nervose etrasportata lungo i prolungamenti diqueste (assoni e dendriti), per cui la suaevidenziazione al microscopio permettedi riconoscere le connessioni dell'areasottoposta a esame.

I risultati da noi ottenuti mostrano un

quadro abbastanza simile a quello notoper gli anuri; in particolare, il pallio la-terale è raggiunto da fibre che proven-gono dal bulbo olfattivo e dall'amigdala,mentre il pallio mediale, oltre alle af-ferenze olfattive, riceve fibre dal pal-ho laterale, dalla regione strio-amigda-loide, dal talamo dorsale anteriore e dal-l'ipotalamo.

Le iniezioni di perossidasi del rafanonello striato hanno rivelato afferenze damolte regioni: dal bulbo olfattivo, dallearee palliali, dal setto, dall'amigdala,dall'area preottica e dall'ipotalamo, dal-le regioni talamiche, dal tegmento delmesencefalo e dalla regione rombence-falica del rafe.

Negli anfibi urodeli, pertanto, il telen-cefalo riceve afferenze ascendenti da al-tre regioni caudali. Già Herrick avevadescritto nella salamandra Ambystomatigrinum alcune afferenze talamiche al-lo striato, mentre le proiezioni talamo--palliali sono state osservate solo re-centemente. Helmut Wicht e WernerHimstedt dell'Institut ftir Zoologie dellaTechnische Hochschule di Darmstadt,hanno descritto in una specie affine, Tri-turus alpestris, la stessa via nervosa, daltalamo dorsale anteriore al pallio media-le e dorsale, che noi abbiamo ritrovatonel tritone crestato. Questo dato, moltoimportante, avvicina il modello struttu-

La filogenesi del telencefaloLe recenti scoperte della neurobiologia comparata dimostrano che iltelencefalo degli anfibi urodeli può fornire importanti indicazioni suimeccanismi evolutivi del cervello dei vertebrati, dai pesci ai mammiferi

di Marco Sassoè Pognetto

46 LE SCIENZE n. 259, marzo 1990

LE SCIENZE n. 259, marzo 1990 47

SETTOSETTO

STRIATO

SETTO

STRIATOSTRIATO

ANURI URODELI APODI

PALLIODORSALE PALLIO

MEDIALE

PALLIOLATERALE

PALLIODORSALE

PALLIODORSALE

PALLIOMEDIALE

PALLIOLATERALE

PALLIOMEDIALEPALLIO

LATERALE

Questa illustrazione mette a confronto le sezioni trasversali dell'emisfero telencefalicosinistro di rappresentanti dei tre ordini di anfibi viventi. Gli emisferi racchiudono unacavità, il ventricolo, che contiene il liquido cerebrospinale, e il loro aspetto è notevolmen-te simile nei tre gruppi presi in considerazione. In particolare essi hanno in comune ildifferenziamento relativamente povero degli aggregati nucleari, la disposizione peri% en-tricolare della sostanza grigia e lo sviluppo considerevole della parete emisferica mediale.

PEROSSIDASI TALAMO DORSALEDEL RAFANO

BULBOOLFATTIVO

AMIGDALA IPOTALAMO

4.-ilfizz

PALLIO MEDIALE

BULBO PALLIO AMIGDALA TALAMOOLFATrIVO

PEROSSIDASIDEL RAFANO AREA IPOTALAMO

PREOTTICARAFE

dale

Sono qui rappresentate visioni laterali schematiche dell'encefalo di tritone. Le frecceindicano la regione nella quale è stata introdotta la perossidasi del rafano (HPR), mentrei triangoli in colore rappresentano i corpi cellulari che sono stati marcati dal trasportoretrogrado lungo gli assoni. Queste cellule risultano collegate con le rispettive aree diintervento, nel senso che inviano a esse i propri assoni. Lo studio delle connessioni, asso-ciato a quello sulla natura istochimica, ha permesso di riconoscere che il pallio medialee lo striato degli anfibi sono omologhi alle regioni corrispondenti degli altri tetrapodi.

METATERICANGURO

PROTOTERI ORNITORINCO

MAMMIFERI

GAZZA

i11111Y

PALEOG NATI

STRUZZO

COCCODRILLI _

COCCODRILLO

3«

LUCERTOLA

SQUAMATI

NEOGNATI

o22 UCCELLI

CHELONI

TARTARUGA

DIPNOI

PROTOTTERO

CROSSOTTERIGI

ATTINOTTERIGI

CONDROITTI

varia, che caratterizza i mammiferi. Peresempio, siamo oggi a conoscenza di unasola connessione tra talamo e pallio dor-so-mediale negli urodeli, mentre neimammiferi il talamo è diventato un cen-tro altamente differenziato, con nume-rosi nuclei che inviano fibre alle aree cor-ticali degli emisferi cerebrali.

I dati anatomici sopra descritti sonocorroborati da indagini istochimiche.Quando lavorava al Dipartimento dizoologia dell'Università del Michigan,Glenn Northcutt ha studiato la distribu-zione di un certo numero di sostanze chi-miche nel telencefalo della rana toro(Rana catesbeiana). Egli ha trovato che,analogamente a quanto si osserva negliamnioti, lo striato è ricco di acetilcoline-sterasi (AChE) e povero di succinicodei-drogenasi (SDH), mentre nelle zone delpallio la situazione è inversa.

Anche il modello di organizzazionedei sistemi neuronali monoamminergiciè sorprendentemente simile in tutti i ver-tebrati terrestri. Da tempo è stata rico-nosciuta negli anfibi una proiezione ca-tecolamminergica, dal tegmento mesen-cefalico anteriore allo striato, che po-trebbe risultare omologa alla via ascen-dente nigrostriatale degli amnioti. Nelrafe degli anfibi anuri e urodeli esistonoinvece dei corpi cellulari contenenti se-rotonina (5-HT). Questa popolazione dineuroni è stata riscontrata in tutti i ver-tebrati studiati finora ed è probabilmen-te responsabile, negli anfibi, dell'inner-vazione serotoninergica allo striato.

I problemi maggiori nel nostro tenta-tivo di omologare le singole strutture te-lencefaliche degli anfibi con quelle degliamnioti riguardano la parete emisfericalaterale. Mentre il pallio mediale può es-sere correlato con la corteccia medialedei rettili, una semplice corrispondenzafra pallio laterale e corteccia laterale ècomplicata dalla presenza, nel telencefa-lo dei rettili, di una eminenza ventrico-lare dorsale (dorsal ventricular ridge,DVR). La comparsa dei rettili ha segna-to l'inizio di una grande radiazione evo-lutiva nella storia filogenetica dei verte-brati e ha portato a cambiamenti morfo-logici notevoli nel telencefalo. Il più evi-dente di questi è proprio la comparsa diquesta eminenza. Si tratta di una cospi-cua proliferazione cellulare, a carico del-la parete laterale, che fa ernia nel ven-tricolo fino a quasi obliterarlo. Nell'emi-nenza ventricolare dorsale si possono ri-conoscere due regioni distinte: una an-teriore (ADVR), ricca in succinicodei-drogenasi, e una posteriore (PDVR),nella quale l'attività succinicodeidroge-nasica risulta modesta. Negli squamati,e particolarmente nei serpenti, la regio-ne posteriore comprende un nucleo digrandi dimensioni, il nucleo sferico, cheè il terminale del fascio olfattivo acces-sorio. Questo fascio proviene dal bulboolfattivo accessorio, nel quale giungonole fibre dell'organo vomeronasale , e ne-gli anfibi esso termina nella parte latera-le dell'amigdala, una componente del

pallio laterale che occupa una posizionetopografica simile a quella del nucleosferico. Perciò è probabile che nucleosferico dei rettili e amigdala laterale de-gli anfibi siano strutture omologhe. Me-no chiara è l'origine della regione ante-riore dell'eminenza ventricolare dorsa-le, che potrebbe essere comparsa da unamigrazione di cellule dallo striato o dalpallio laterale.

Northcutt, che ha a lungo studiato lestrutture nervose dei vertebrati «inferio-ri», ritiene, sulla base di considerazionidi natura anatomica, istochimica ed em-briologica , che l'eminenza ventricolaredorsale derivi dal pallio laterale degli an-fibi. In questo caso, la transizione daglianfibi ai rettili avrebbe portato alla com-parsa di una nuova via nervosa talamicaascendente, diretta all'eminenza, che sa-rebbe diventata la via principale rispet-to alla più antica proiezione ventrale al-lo striato, ancora oggi presente neglianfibi.

D'altra parte, Antonio Contestabile,che lavora presso il Dipartimento di bio-logia dell'Università di Bologna, pro-pende per la tesi opposta. Basandosi sustudi neurochimici comparativi e sullanatura delle afferenze talamiche allaeminenza ventricolare dorsale anterioredei rettili, egli sostiene che questa strut-tura possa essere comparsa in seguito auna migrazione di cellule dallo striato.

L'origine dell'eminenza ventricolaredorsale resta dunque incerta. Questoapre un nuovo e importante dibattitosulle relazioni che intercorrono tra il pal-lio laterale e lo striato degli anfibi e lenuove strutture telencefaliche che sonocomparse nei rettili e che hanno trovatoil loro massimo sviluppo negli emisfericerebrali dei mammiferi e degli uccelli.

I econoscenze acquisite sull'organiz-

zazione telencefalica degli anamni(anfibi e pesci) hanno rimesso in discus-sione una delle più note teorie riguar-danti l'evoluzione del sistema nervosocentrale. Secondo l'ipotesi dell'invasio-ne, l'encefalo dei vertebrati si sarebbemodificato nel tempo grazie alla com-parsa di nuove vie nervose fra distretticellulari non precedentemente intercon-nessi. Nel caso specifico del telencefaloè stata proposta una sequenza filogene-tica di questo tipo: il telencefalo dei pesciriceveva solo impulsi olfattivi; le fibreprovenienti da distretti caudali invaserodapprima lo striato negli anfibi e poi ilpallio nei rettili. Quindi il telencefalo ol-fattivo avrebbe subito un'invasione daparte di altre fibre sensitive, motorie eassociative fino a diventare un importan-te centro intellettivo. In realtà già neglianfibi e in molti pesci, come si è dettosopra, esistono vie nervose talamo-pal-liali. Anche in vertebrati molto antichidal punto di vista filogenetico, la regioneolfattiva è meno estesa, nel telencefalo,di quanto si ritenesse un tempo e nei te-lencefali in apparenza meno comples-si sono già presenti quelle strutture che

EUTERI

MAIALE

È qui rappresentato l'albero filetico semplificato dei vertebrati. Gli anfibi occupano unaposizione di notevole importanza in quanto costituiscono il primo gruppo di tetrapodi,ovvero di vertebrati terrestri. I rettili, gli uccelli e i mammiferi vengono sovente definitiamnioti in quanto sono provvisti dell'amnios, la membrana che riveste e protegge l'em-brione nel corso dello sviluppo. Tutti gli altri vertebrati sono invece anamni e sono legatiall'ambiente acquatico almeno durante la riproduzione. Tra gli anamni spiccano pernumero di specie e di ambienti occupati gli attinotterigi, ossia i pesci ossei che popolanoi mari e le acque dolci, mentre dei crossotterigi, dai quali sono derivati gli anfibi e glialtri vertebrati terrestri, sopravvive attualmente una sola specie, Latimeria chalumnae.

rale del telencefalo degli urodeli a quellodegli altri tetrapodi; del resto anche inalcune specie di pesci sono state recen-temente riscontrate proiezioni talamo--palliali.

T a natura delle connessioni del pallioL-J mediale e dello striato degli anfibiavvalora l'ipotesi secondo la quale taliaree nervose sono omologhe alle regioniomonime degli amnioti (rettili, uccelli e

mammiferi). Esistono, infatti, relazionitopografiche corrispondenti nei diversigruppi e anche il quadro delle connessio-ni risulta sostanzialmente simile. In par-ticolare le afferenze principali al palliomediale e allo striato in tutti i tetrapodipercorrono rispettivamente il fascicolotelencefalico mediale e quello laterale.Naturalmente, la situazione che si osser-va negli anfibi è un modello semplificatodi quella, estremamente più complessa e



Queste microfotografie, realizzate tramite microscopia interferen-ziale di Nomarski, mostrano alcuni corpi cellulari marcati in segui-to al trasporto retrogrado della perossidasi del rafano. L'enzima èstato iniettato nel pallio mediale (a) e nello striato (b) e le immagini

riguardano marcature riscontrate rispettivamente nel talamo dor-sale anteriore e nel rafe. Recenti studi immunocitochimici rivelanoche le cellule appartenenti alla zona del rafe sono ricche in seroto-nina e responsabili dell'innervazione serotoninergica dello striato.

GIURASSICO

TRIASSICO

PERMIANO

RECENTE

APODI

URODELI

VERSOI RETTILI

ICHTHYOSTEGA

DIPLOCAULUS

CARBONIFERO

ANFIBI

DEVONIANO

TOSTEOLEPIS

•

RIPIDISTI

Lo schema, tratto da un lavoro di Enrico Vannini, illustra l'evoluzione degli anfibi a partiredal gruppo estinto dei crossotterigi ripidisti. qui esemplificati dal genere Osteolepis. Glianuri, gli urodeli e gli apodi sono gli ordini di anfibi attualmente viventi, sulla cui originefilogenetica si discute ancora. In questa rappresentazione viene ipotizzata un'origine difi-!etica degli anuri, da un lato, e degli urodeli e apodi dall'altro. Secondo un'altra opinione,i tre ordini di anfibi moderni avrebbero invece preso origine da un'unica forma ancestrale.

hanno portato, modificandosi lungo lediverse linee evolutive dei vertebrati, al-le morfologie caratteristiche di ciascunaclasse.

pino a questo momento abbiamo ac--/- cumulato una serie di elementi cheindicano la presenza di omologie fra al-cune strutture nervose degli anfibi e leregioni topograficamente corrisponden-ti degli altri tetrapodi, anche se si discuteancora sulla precisa natura di queste cor-rispondenze, come abbiamo visto nel ca-so dell'origine dell'eminenza ventricola-re dorsale. Per questi motivi, oltre cheper la semplicità costitutiva che lo carat-terizza, il telencefalo degli urodeli puòessere considerato il modello da cui èderivato il telencefalo degli attuali tetra-podi, il che significa che esso non deveessere molto dissimile dal telencefaloche possedevano i primi vertebrati ter-restri, gli anfibi labirintodonti.

Alcuni autori, tuttavia, ritengono cheil telencefalo degli urodeli sia una strut-tura degenerata: invece di essersi con-servato nel tempo senza subire modifi-cazioni importanti, esso sarebbe il risul-

tato di un fenomeno regressivo interve-nuto a carico di un organo originaria-mente più complesso. Per capire qualedelle due ipotesi sia quella corretta è ne-cessario precisare che cosa si intende percaratteri primitivi e derivati, come siprocede per valutare la natura di un ca-rattere e in che cosa consiste l'evoluzio-ne a mosaico dei caratteri.

Secondo la terminologia della scuolacladista, nata in seguito all'opera di Wil-ly Hennig intorno agli anni cinquanta,un carattere è derivato o apomorfo seesclusivo di un certo raggruppamentotassonomico, in quanto ereditato da ununico antenato comune a tale raggrup-pamento. Un carattere primitivo o ple-siomorfo costituisce invece una persi-stenza , nel gruppo studiato, di proprietàfilogeneticamente più antiche, che po-tremo riscontrare anche in altri gruppitassonomici. Per valutare la condizioneprimitiva o derivata di un carattere inassenza di una documentazione fossileadeguata, è stato proposto il confrontocon il gruppo esterno. Il confronto vienecioè effettuato con un gruppo di rangotassonomico comparabile e più o meno

strettamente imparentato con il gruppomonofiletico (derivato cioè da un ante-nato unico ed esclusivo) nel quale si èriscontrato il carattere. Se questo risultapresente anche nel gruppo esterno, sitratta di un carattere primitivo; se vice-versa esso interessa unicamente il grup-po monofiletico, saremo probabilmentein presenza di un carattere derivato.

Un altro criterio che ci permette distabilire se un carattere è primitivo o de-rivato rispetto a un altro è la teoria dellaprecedenza ontogenetica dei caratteri diKarl von Baer, che è stata riformulatada Ernst Haeckel come legge biogeneti-ca fondamentale. Secondo tale leggel'ontogenesi è una sintetica ricapitola-zione della filogenesi, per cui i caratteriche appaiono più generali e che compa-iono più precocemente durante lo svi-luppo embrionale risultano primitivi ri-spetto a quelli più particolari che da essiderivano. Tale formulazione si basa sulfatto che, in animali appartenenti allostesso gruppo sistematico, le tappe del-l'ontogenesi possono avere fasi comuni.Per esempio, in tutti i vertebrati si for-mano sempre le tasche faringee, dallequali derivano nell'adulto le branchieoppure strutture endocrine, e così purel'encefalo presenta una fase comune disviluppo durante la quale è costituito dacinque vescicole.

Gli urodeli sono uno dei tre ordini dianfibi viventi e comprendono all'in-

circa 300 specie. Esiste un certo numerodi caratteri esclusivi di questi tre ordi-ni che fa pensare che essi abbiano un'o-rigine comune a partire da una formaancestrale. Si tratta dell'articolazione fravertebre e cranio, della presenza di den-ti pedicellati e di somiglianze nelle os-sa dell'orecchio medio. Su queste basiThomas Parsons e Ernest Williams han-no raggruppato gli anfibi moderni nellacategoria monofiletica dei lissanfibi. Inrealtà la sistematica di questa classe èancora molto dibattuta ed Erik Jarvickha ipotizzato un'origine difiletica di anu-ri e urodeli, che sarebbero derivati dadue gruppi differenti di crossotterigiripidisti.

Se accettiamo l'ipotesi monofiletica,gli anfibi moderni sono quanto resta diun gruppo di vertebrati, un tempo domi-nante, che ha posto le premesse per lacomparsa dei primi veri vertebrati terre-stri, i rettili. Essi tuttavia differiscono daiprimitivi labirintodonti del Paleozoicoper la perdita o la riduzione dello sche-letro dermico e per la ritenzione di trattilarvali (è infatti risaputo che molti uro-deli esibiscono caratteri larvali, come laritenzione delle branchie esterne e la ri-duzione o perdita degli arti). Tale fattoha portato alla conclusione che gli anfibiattuali sono labirintodonti degenerati eche tutti i loro attributi sono semplifica-zioni secondarie.

In realtà questa affermazione è erratain quanto non tiene conto del concettodi evoluzione a mosaico dei caratteri. Le

diverse parti che compongono un orga-no o un organismo possono evolvere convelocità diverse nell'ambito della stessalinea filetica. Nella nostra specie l'ence-falo ha subito un processo evolutivo dimolto superiore a qualsiasi altro organo,ma anche nel nostro cervello vi sono par-ti che, accanto all'enorme sviluppo dellaneocorteccia, sono regredite rispetto aquanto si osserva in altri mammiferi (sipensi alle regioni rinencefaliche deputa-te all'elaborazione delle informazioni ol-fattive). E così pure negli anfibi moder-ni la riduzione dello scheletro dermico ele modificazioni del cranio sono chiariadattamenti all'alimentazione e alla re-spirazione, accompagnati da modifica-zioni minori nel sistema nervoso centra-le. Così ogni classe di caratteri deve es-sere studiata separatamente per deter-minare se si tratta di caratteri primitivio derivati.

Non potendoci basare sui resti fossili(tranne che per alcune notizie che si pos-sono ottenere esaminando i calchi crani-ci), per capire se il telencefalo degli an-fibi urodeli sia primitivo oppure degene-

rato non ci resta che paragonare questastruttura con quelle equivalenti di altrigruppi tassonomici e valutarne la posi-zione all'interno di una tendenza evolu-tiva che porta dalle forme primitive aquelle specializzate. In questa sede ilconfronto verrà fatto tra il telencefa-lo degli anfibi urodeli e quello dei piùprimitivi pesci ossei e cartilaginei og-gi esistenti.

Il modello organizzativo del telencefalo degli anfibi urodeli risulta simile a

quello dei più primitivi squali e pesci os-sei attualmente viventi. I primi possiedo-no infatti pareti telencefaliche sottili,con ventricoli laterali ben sviluppati. Ilpallio presenta uno strato cellulare peri-ventricolare e uno, più superficiale, concellule più disperse; il pallio mediale èipertrofico.

Il pallio dei polipteriformi, che sonotra i pesci ossei più primitivi oggi esisten-ti, è costituito da una sottile parete dovele cellule si dispongono in uno strato pe-riventricolare , analogamente a quanto siosserva negli anfibi urodeli. È diviso in

tre componenti, di cui quella laterale ri-ceve proiezioni olfattive, mentre quelledorsale e mediale ricevono fibre nervoseascendenti di altro tipo.

Sulla base di studi immunoistochimicicondotti presso l'Università del Michi-gan ad Ann Arbor, Anton Reiner eNorthcutt hanno concluso che il telence-falo basale di Protopterus annectens, ilpesce polmonato africano, è molto simi-le a quello dei tetrapodi. Secondo taliautori, durante il passaggio dai pesci aglianfibi, il subpallio (setto e striato) avreb-be mantenuto una sorprendente unifor-mità strutturale e tale regione era proba-bilmente presente anche nei più antichicrossotterigi, il gruppo di pesci ossei dacui sono derivati gli anfibi.

Inoltre, come Harry J. Jerison e suc-cessivamente Northcutt hanno dimo-strato, i rapporti tra la dimensione del-l'encefalo e la massa corporea sono quasiidentici negli anfibi attuali, nell'unicocrossotterigio tuttora vivente (Latime-ria) e in un crossotterigio fossile (Ecto-steorhachis), appartenente al gruppo dacui originarono gli anfibi.



SSSETTO

STRIATO

ORISETTO

PESCI OSSEI

SETTOi.PALLIO DORSALE

ALLIO LATERALE

PALLIO MEDIALE

STRIATOANFIBI

PALLIO DORSALE

STRIATO

CICLOSTOMIISETTO

TUBO NEURALE

CORTECCIACEREBRALE

CORTECCIACEREB E

UCCELLI

IPERSTRIATO

ALEOSTRIAT

CORTECCIACEREBRALE

SETTO

TUBERCOLOOLFATTIVO STRIATO

MAMMIFERI

EMINENZAVENTRICOLAREDORSALE

RETTILI

STRIATO

Il diagramma riassume il modello di evoluzione telencefalica proposto da Ariens Kappers,Huber e Crosby nel 1936. Le aree tratteggiate rappresentano le strutture subpalliali (settoe striato), derivate dalla metà ventrale del primitivo tubo neurale. Secondo questo modello,oggi superato, il telencefalo degli uccelli è caratterizzato da una ipertrofia dello striato,mentre quello dei mammiferi mostra una ipertrofia della corteccia cerebrale. Il telencefalodei pesci ossei si differenzia da quello degli altri vertebrati per l'eversione dei suoi emisferi.

PALLIO IPPOCAMPICO PALLIO GENERALE

PALI_10PIRIFORME

reePALLIO

GENERALE

PALLIOIPPOCAMPICO

STRIATO

REGIONE DEL SETTO

71 EVERSIONE

PALLIOPIRIFORME

REGIONE DEL SETTO

INVERSIONE

STRIATO

PALLIO IPPOCAMPICOPALLIO GENERALE

PALLIO PIRIFORME

STRIATO

REGIONE DEL SETTO

EMINENZA VENTRICOLAREDORSALE

SETTOLATERALE

COMMISSURAANTERIORE

NUCLEOSOPRAOTTICO

Basandosi su questi dati, Northcutt edEarl Kikliter hanno concluso in un im-portante lavoro sul telencefalo degli an-fibi che questa struttura «non è degene-rata (cioè secondariamente semplifica-ta), ma che il modello di organizzazionetelencefalica degli anfibi è caratteristicodi un livello anamniotico primitivo di or-ganizzazione telencefalica che ha ripetu-tamente portato a forme avanzate nellequali il telencefalo ha subito una ipertro-fia e un differenziamento a livello pallia-le. Questa tendenza può essere oggi do-cumentata per gli elasmobranchi e per ipesci ossei, così come per i casi classicidegli uccelli e dei mammiferi.» La pre-senza di caratteri comuni agli anfibi e adalcuni pesci molto antichi ci indica che

tali caratteri sono realmente primitivi enon sono comparsi per la prima voltanegli anfibi per fenomeni regressivi. Sequesta conclusione è corretta, l'organiz-zazione cerebrale che caratterizza gli an-fibi, e in modo particolare gli urodeli,non dovrebbe essere troppo dissimile daquella di una forma ancestrale, ormaiestinta e non più documentabile, dallaquale si sono evoluti modelli altamentespecializzati e diversi tra loro.

Esiste tuttavia una terza possibilità, ecioè che il telencefalo degli urodeli nonsia né primitivo né degenerato, ma siainvece il risultato di un processo dineotenia, un fenomeno frequente inmolti urodeli e consistente nella mancatamaturazione attraverso la metamorfosi,

per cui anche la riproduzione è compiu-ta allo stato larvale. Elementi a favoredi questa tesi sono la disposizione peri-ventricolare delle cellule nervose e laquasi totale assenza di masse nucleariben definite. Anche nei dipnoi i carat-teri larvali, anche a livello nervoso, sem-brano essere abbastanza comuni, comeha sottolineato Northcutt. Un gruppodi ricercatori, del quale fanno parteGerhard Roth e Christiane Naujoks--Manteuffel del Fachbereich Biologiedell'Università di Brema, ha recente-mente sostenuto, sulla base di conside-razioni anatomiche, funzionali ed em-briologiche, che l'encefalo degli urodeliè di tipo neotenico.

D'altra parte l'ipotesi non è suffragatada alcuna prova definitiva e non spiega,se non con molta difficoltà, la presenzadi un encefalo neotenico in quelle specieche metamorfosano regolarmente. Glistudi embriologici, a livello descrittivo esperimentale, potranno forse chiarirequesto aspetto. La comunanza di carat-teri riscontrata con i pesci ossei e carti-laginei più primitivi lascia supporre co-me più probabile una condizione di pri-mitività. Non dimentichiamo infine cheprobabilmente l'encefalo degli urodelirappresenta esso stesso un mosaico dicaratteri, alcuni primitivi, altri degene-rati, altri ancora nuovi dal punto di vi-sta evolutivo.

Abiamo dunque confrontato il telen-cefalo degli anfibi attuali con quello

degli amnioti, da un lato, e con quellodei pesci, dall'altro. E abbiamo consta-tato che già negli anfibi possono essereindividuate quelle regioni che, a partiredai rettili e massimamente negli uccelli enei mammiferi, hanno portato con la lo-ro ipertrofia al grande sviluppo degliemisferi cerebrali.

D'altro canto abbiamo visto che esisteuna comunanza di caratteri che interessail telencefalo degli urodeli e di esemplaridi pesci molto antichi. In questi gruppi,l'encefalo si sarebbe modificato relativa-mente poco nel corso dell'evoluzione,venendo a costituire per certi aspetti unasorta di «fossile vivente». Gli urodeli at-tuali presentano dunque diversi caratterineuroanatomici che connettono i pescicrossotterigi con i vertebrati terrestri emostrano un modello di organizzazionecerebrale che non deve essere troppodissimile da quello che caratterizzava iprimi tetrapodi, contrariamente a quan-to si osserva per altri caratteri anatomiciche risultano chiaramente degenerati oaberranti (ritorna il concetto di evolu-zione a mosaico!).

A questo punto possiamo ipotizzareuno schema evolutivo del telencefalo deivertebrati. Da una condizione ancestralesimile a quella che si osserva neglianamni viventi meno evoluti si sarebbeavuta una radiazione evolutiva secondotre direttrici principali. Un primo ramoavrebbe portato alla situazione che ca-ratterizza i condroitti e che recentemen-

Questa rappresentazione schematica, ri-cavata da un lavoro di Valdo Mazzi e Al-do Fasolo, raffigura i due principali pro-cessi di sviluppo del telencefalo nell'ambi-to dei vertebrati, a partire da un'unicastruttura embrionale. L'eversione degli e-misferi si realizza negli attinotterigi, men-tre l'inversione caratterizza lo sviluppo deltelencefalo della maggior parte dei verte-brati, e in particolare di quelli terrestri.

te è stata riconosciuta come più simile aquella degli amnioti di quanto non si ri-tenesse in passato; un secondo ramo èquello seguito dagli attinotterigi i qualisono dotati di un modello organizzativounico fra i vertebrati, il telencefalo ever-tito . Questo tipo di telencefalo nella suaforma più altamente differenziata, pro-pria di alcune famiglie di teleostei tropi-cali, ha raggiunto, seguendo una sua in-dipendente evoluzione, un tipo di orga-nizzazione generale straordinariamentesimile a quella che si riscontra nel telen-cefalo dei mammiferi, consistente nellacomparsa di una zona periferica di so-stanza grigia altamente differenziata chesovrasta una massa centrale di fibre diproiezione e commissurali.

La terza via evolutiva è quella che hacondotto al telencefalo invertito (o eva-ginato) dei tetrapodi, che mostra le sueforme più avanzate negli uccelli e neimammiferi. I risultati ottenuti dalla neu-rologia comparata con i più moderni me-todi di ricerca hanno consentito di stabi-lire che durante l'evoluzione dei verte-brati le regioni subpalliali (setto e stria-to) hanno conservato un piano organiz-zativo relativamente costante, mentre icambiamenti più cospicui sono interve-nuti a carico del pallio. Nel caso specificodei mammiferi si assiste a uno svilupponotevole delle aree corticali e in partico-lare della neocorteccia, che sarebbe de-rivata da una parte della corteccia dor-sale dei rettili. Negli uccelli si è avutainvece una ipertrofia dell'eminenza ven-tricolare dorsale che ha portato alla for-mazione di accumuli consistenti di cellu-le nervose e alla notevole riduzione delleformazioni corticali.

Il telencefalo degli uccelli era consi-derato una struttura caratterizzata dauno sviluppo accentuato delle formazio-ni striatali e dalla presunta mancanza diaree riportabili alla neocorteccia deimammiferi. Questo punto di vista non èormai più accettabile e di recente sonostate proposte alcune interessanti ipotesievolutive con le quali si è cercato di di-mostrare che anche gli uccelli sono prov-visti di strutture omologabili alle areecorticali dei mammiferi.

'encefalo degli anfibi urodeli ha da2--J molto tempo attirato l'attenzionedegli studiosi per la sua semplicità orga-nizzativa. Nel 1948 Herrick affermava:«È probabile che- nessuno degli anfibi

Sono confrontate le sezioni schematiche del telencefalo di un mammifero, di un uccello edi un rettile. Recentemente sono state proposte alcune ipotesi evolutive con le quali si è cer-cato di dimostrare che anche gli uccelli sono provvisti di strutture omologabili alla cortec-cia dei mammiferi. Prima dei moderni studi istochimici, l'iperstriato degli uccelli eraconsiderato una struttura striatale. Le successive ricerche hanno dimostrato che il neostria-to e l'iperstriato degli uccelli sono riportabili alle formazioni corticali dei mammiferi.L'illustrazione è tratta da un lavoro di Anton Reiner, Steven E. Branth e Harvey J. Karten.



Poprietà e applicazioni dellematerie plastiche sono descritte nel nuovo

quaderno di «Le Scienze» curato da Mario Farinae dedicato ai POLIMERI, i materiali che hannoconsentito alcuni dei più notevoli progressi insvariati settori della scienza e della tecnologia.

In questo numero:

Polimerizzazione stereospeczfica di idrocarburi diolefinici

di G. Natta

Polimeri inorganici di H.R. Allcock

La reologia dei polimeri di G. Astarita

La microstruttura dei materiali polimerici di D.R. Uhlmann

e A.G. Kolbeck

I polimeri ad alte prestazioni di E. Baer

I polimeri funzionalizzati di S. Leghissa

I gel di T. Tanaka

Applicazioni industriali delle membrane sintetiche

di H.P. e C.D. Gregor

Materie plastiche che conducono l'elettricità di R.B. Kaner e

A.G. Mac Diarmid

Con aggiornamenti di:

G. Alfonso, S. Cucinella, M. Glerio, A. Roggero, S. Russo

Ia

Sei QUADERNI all'anno.Prezzo di copertina: L. 9000.

esistenti sia primitivo nel senso che so-pravvivano le forme di transizione origi-nali e che gli urodeli siano non solo aber-ranti ma in certi casi regrediti; tuttavial'organizzazione del loro sistema nervo-so è generalizzata lungo linee molto pri-mitive, e questi cervelli mi sembrano piùrappresentativi come modelli ancestralidei mammiferi di quanti altri se ne pos-sano scegliere». Secondo Herrick l'ence-falo degli urodeli poteva rappresentareun modello morfologico, un utile para-metro di riferimento per gli studi neuro-logici degli altri vertebrati. Non è certoun caso se l'opera di Herrick riveste an-cora oggi un'importanza notevolissimaper tutta la neurologia comparata.

Resta ancora da spiegare come mail'encefalo degli urodeli abbia mantenutouna tale semplicità organizzativa, am-messo che si tratti veramente di una con-dizione primitiva. Si potrebbe supporre,per esempio, che gli urodeli abbiano oc-cupato una nicchia poco «stimolante»,che non ha richiesto grossi cambiamen-ti adattativi da parte delle strutturenervose. Purtroppo, come fa osservareNorthcutt, le ipotesi che attualmentespiegano l'evoluzione del sistema nervo-so centrale si limitano a descrivere pos-sibili modelli di variazione dei caratteri,senza addurre alcuna motivazione cau-sale che renda ragione dei meccanismi.Comprendere quali sono state le richie-ste adattative che hanno condizionatol'evoluzione del sistema nervoso deglianfibi e i meccanismi di tali condiziona-menti potrebbe rappresentare una chia-ve interpretativa della storia naturaledell'intelligenza.

BIBLIOGRAFIA

HERRICK C. JUDSON, The Brain of theTiger Salamander, University of Chica-go Press, Chicago, 1948.

MAZZI VALDO e FAsow ALDO, Intro-duzione alla neurologia comparata deivertebrati, Boringhieri, Torino, 1977.

NORTHCUTT R. GLENN e KIKLITEREARL, Organization of the AmphibianTelencephalon in Comparative Neuro-logy of the Telencephalon, a cura di S.O. E. Ebbesson, Plenum Press, NewYork, 1980.

PARENT ANDRÉ, Comparative Neuro-biology of the Basa! Ganglia in Wiley Se-ries in Neurobiology, a cura di R. G.Northcutt, John Wiley and Sons, NewYork, 1986.

FASOLO ALDO, SASSOÈ POGNETTOMARCO, BATTAGLIA AURORA, FRANZO-NI MARIA FOSCA, CLAIRAMBAULT PIER-RE e CONTESTABILE ANTONIO, Organi-zation of the Basai Telencephalon in Am-phibia Urodela in Comparative Aspectson the Structure and Development of theForebrain in Lower Vertebrates , a curadi W. Smeets e W. K. Schwerdtfeger,Springer-Verlag, Berlino, 1989.


La filogenesi del telencefalo -...

Documents

Transcript of La filogenesi del telencefalo -...