1NATURALMENTE

scienza

PIETRO OMODEO

Evoluzione della cellulaun approccio multidisciplinare

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Segretario di redazione: Enrico Pappalettere (e.pappalettere@alice.it)Direttore responsabile: Luciano LucianiImpaginazione: Vincenzo Terreni

Registrato il 25 febbraio 1989 presso il Tribunale di Pisa al n. 6/89Informazioni: 050 /7213020; fax: 06/233238204

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Immagine di copertina di Pietro Omodeo

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NATURALMENTEscienza

In copertinaFig. 1.1 - Schema della storia dei vari regni dei viventi sulla Terra. Gli archi coloratiindicano l’ordine di comparsa dei viventi. All’interno la crescita del contenuto diossigeno dell’atmosfera è espressa in scala logaritmica. Le date sono in miliardi dianni.

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Indice

6 PrefazioneCapitolo 1 - Introduzione7 1.1. Perché questa ricerca?7 1.2. I precedenti storici10 1.3. Contributi recenti

Capitolo 2 - Metodi12 2.1. Macroevoluzione e microevoluzione, cioè evoluzione progressiva

ed evoluzione adattativa13 2.2. Interazione popolazione/ambiente14 2.3. Evoluzione e dialettica15 2.4. Impiego delle teorie dell’informazione e del controllo15 2.5. Problemi particolari16 2.6. Ancora sul metodo comparativo

Capitolo 3 - Esame comparativo dei primi tre compartimenti dellacellula

18 3.1. La membrana plasmatica dei procarioti21 3.2. La membrana plasmatica degli eucarioti23 3.3. Il sostegno della cellula procariote25 3.4. Il sostegno della cellula nei bassi eucarioti26 3.5. L’apparato enzimatico e il flusso di energia nella cellula procariote28 3.6. Fotosintesi ossigenica, circolazione del Carbonio e dell’Azoto31 3.7. Gli organelli sede del ricambio energetico della cellula eucariote32 3.8. Problemi di dimensioni

Capitolo 4 - Il più grande salto evolutivo: la ristrutturazione del genoma37 4.1. Il genoma dei procarioti e la sua replicazione40 4.2. Perché il genoma dei procarioti è rimasto tanto piccolo?42 4.3. Implicazioni del principio della non ripetibilità delle sequenze

nucleotidiche nei procarioti42 4.4. Difficoltà relative al principio di Thomas43 4.5. Il controllo dell’erogazione dell’informazione genetica e i suoi

problemi

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45 4.6. La soluzione dei vincoli che inibiscono l’accrescimento del genomadei procarioti

47 4.7. Ripercussioni funzionali della ristrutturazione del genoma

Capitolo 5 - Il controllo del flusso di informazione genetica48 5.1. Il lac-operone esempio di autocontrollo nella cellula batterica50 5.2. Le priorità nella utilizzazione delle fonti energetiche della cellula51 5.3. Autocontrollo sulla sintesi proteica52 5.4. Regolazione cronologica dell’attività cellulare55 5.5. Operoni e reguloni56 5.6. Morfologia funzionale del gene operatore e delle proteine regola-

trici58 5.7. Chi controlla il controllore? ovvero: contare le molecole

Capitolo 6 - Comparsa del nucleo eucariote e scomparsa di altri vincolipresenti nella biologia molecolare dei procarioti

60 6.1. L’involucro nucleare62 6.2. Disaccoppiamento di trascrizione e traduzione dell’RNA messag

gero63 6.3. Le modifiche del genoma richiedono ulteriori adattamenti struttu-

rali65 6.4. I presupposti della mitosi65 6.5. L’accrescimento del genoma degli eucarioti67 6.6. Quale impiego per l’ accresciuta capacità di memoria?69 6.7. DNA ridondante, una memoria olografica?70 6.8. Per concludere questa parte

Capitolo 7 - La cellula proto-eucariote73 7.1. Origine delle cellule eucarioti73 7.2. Digressione sulla semplicità primitiva o per regressione dei funghi

eumiceti75 7.3. Rapporti filogenetici ed ecologici tra funghi eumiceti e alghe rosse77 7.4. Altri proto-eucarioti?78 7.5. Organizzazione funzionale della cellula proto-eucariote

Capitolo 8 - Cariologia e sessualità della cellula proto-eucariote82 8.1. Cariologia della cellula proto-eucariote

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82 8.2. Mitosi e citodieresi nelle alghe rosse86 8.3. Presso gli eucarioti la sessualità implica la cariogamia e la

successiva meiosi87 8.4. Il complesso sinaptonemale89 8.5. La parasessualità90 8.6. Tendenza alla multicellularità.91 8.7. Conclusione

Capitolo 9 - Il passaggio da cellula proto-eucariote a cellula eucariote93 9.1. Differenze funzionali tra cellule proto-eucarioti ed eucarioti94 9.3. L’apparecchiatura per la motilità e le tassìe95 9.4. L’apparato flagellare della cellula eucariote96 9.5. Ipotesi sull’origine del flagello98 9.6. I chitridi, prime cellule munite di flagello98 9.7. L’acquisizione della contrattilità citoplasmatica99 9.8. Evoluzione dell’apparato flagellare100 9.9. L’apparato fototattico

Capitolo 10 - Trend evolutivi dei protisti107 10.1 Mitosi e meiosi nelle cellule dei protisti109 10.2 Tutto chiaro nell’evoluzione del genoma?111 10.3 Endosimbiosi e trasferimento laterale dei geni113 10.4 Tendenze alla multicellularità nei protisti118 10.5 E per ultima venne l’apoptosi

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Prefazione

Ho seguito il problema dell’evoluzione della cellula durante moltidecenni. I decenni che hanno visto lo sviluppo della microscopia elettronica,della microbiologia, della biologia molecolare e della genomica, che hanno vistola nascita delle teorie dell’informazione e del controllo, nonché lo studio delleantiche rocce che conservano i documenti della geocronologia e i fossili diun’epoca tanto remota che ci si smarrisce nel tentativo di farsene un’idea.

Ho evitato di drogarmi con le novità, perché so che il lavoro dei biologi edei naturalisti che ci hanno preceduti ha fornito tante notizie che attendono diessere comprese, rivalutate e utilizzate. So anche, però, che occorre saperrinunciare, quando bisogna, a vecchie convinzioni accettate dalla comunitàscientifica e anche a idee che ci sono care.

Ho resistito alla tentazione di pubblicare conclusioni affrettate che ilsusseguirsi delle scoperte poteva vanificare, limitandomi a pubblicare diquando in quando i risultati che ritenevo, ed ancor adesso ritengo, sicuri.Oggi, prima di tirare i remi in barca, credo opportuno pubblicare i risultatidella lunga ricerca che ho portato in forma riassuntiva al convegno sullamacroevoluzione organizzato da Felicita Scapini a Firenze nel 2006.

Sono grato ai colleghi che mi hanno dato una mano e ringrazio in modoparticolare Marcello Buiatti, Giovanni Cercignani, Renato Fani, SimonettaGribaldo e mio figlio Eugenio che mi hanno aiutato a migliorare il testo;Emilia Rota che mi ha aiutato a rintracciare la bibliografia e mi ha datosostegno nel redigere queste pagine Federico Marri che ha curato le immagini eGabriella Bonifazi per l’assistenza tecnica.Ringrazio infine la redazione di NATURALMENTE che ha preparato il testoper la stampa in modo impeccabile.

Siena, Settembre 2010

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Capitolo 1

Introduzione

1.1. Perché questa ricerca?La ricerca metodica degli avanzi fossili delle più antiche cellule è iniziataintorno alla metà del Novecento. Non è stata impresa facile poiché le roccesedimentarie formatesi nei tempi più remoti e non modificate dal calore e daaltri agenti fisici sono rare e debbono essere studiate con apparecchiaturemolto sofisticate. È risultato che i più antichi batteri sono riconoscibili in roccedatabili intorno a 3,45 miliardi di anni (Schopf & Barghoorn 1967, Schopf2006, Brasier et al. 2006) e che sostanze di origine biogena sono ancor piùantiche, di circa 0,35 miliardi di anni. D’altra parte i più antichi fossili di animalisono stati trovati in sedimenti datati 0,6 miliardi anni fa, la loro comparsa puòessere retrodatata a non più di 0,7 miliardi di anni1 mentre le piante superiorisono comparse molto dopo2. Un semplice calcolo ci dice quindi che per circal’80% del tempo la vita sulla Terra è stata rappresentata solo da organismiunicellulari e per circa il 20% anche da animali e piante (fig. di copertina). Taledato indica che l’evoluzione dei viventi ha coinciso per la maggior parte deltempo con l’evoluzione della cellula, che è la più piccola e semplice strutturache si deve considerare dotata di vita. Nonostante l’emergere di tante novità,per molti decenni lo studio dell’evoluzione della cellula è stato compiutoepisodicamente, non in modo sistematico ed accurato come è avvenuto inveceper l’ evoluzione di animali e piante. Tanto è vero che nei più importanti trattatidi citologia se ne fa solo un breve cenno o non se ne parla affatto. Scelta nongiusta poiché l’evoluzione della cellula comprende eventi di estremo interesse,qual è, ad esempio, il passaggio dall’organizzazione di tipo procarioteall’organizzazione di tipo eucariote del genoma. Fortunatamente recentiottime pubblicazioni hanno rilanciato l’intera questione3.

1.2. I precedenti storiciVerso la fine dell’Ottocento R. Altmann (1890) avanzò l’ipotesi che imitocondri, descritti come componenti delle cellule animali, fossero stati, in

Nescio quo pacto antiquusfit animus. Tito Livio

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origine, batteri endosimbionti di quelle cellule. L’idea venne approvata erilanciata da C. Mereschkowsky (1910), che la estese ai cloroplasti, organellidelle cellule vegetali; secondo lui derivavano da alghe azzurre (oggi: cianobat-teri). Entrambe le ipotesi sono state rifiutate, perché basate soltanto su vagheanalogie di forma e dimensioni. Wallin (1922, 1927), tuttavia, ha ripropostoche la fusione di batteri con una cellula ospite era la principale fonte di novitàgenetiche per la speciazione.Infine, quando la genetica è giunta a riconoscere che esisteva un’ereditarietàpropria dei cloroplasti e dei mitocondri, e quando la microscopia elettronicae la fisiologia cellulare hanno stabilito la struttura e le funzioni di detti organellicellulari, nonché la presenza in essi di DNA di tipo batterico, le idee rifiutatesono apparse quasi profetiche e sono state rilanciate, soprattutto per meritodi Lynn Margulis.

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Capitolo 2

MetodiLa logica da adottare in un’indagine di tipo storico, qual è quella che riguardal’evoluzione della cellula, è la logica induttiva. Nel caso specifico questa logicaprescrive di ricercare documenti di ogni tipo relativi all’oggetto dell’indaginee ogni indizio che paia utile a collegarli tra loro, entro un quadro funzionalefornito dalla fisiologia cellulare ed entro un quadro cronologico fornito daglistudiosi di una disciplina indipendente, la geocronologia.

2.1. Macroevoluzione e microevoluzione, cioè evoluzione progressiva ed evoluzioneadattativaL’evoluzione della cellula per la sua vastità e durata andrebbe catalogata,secondo i criteri in uso, come macroevoluzione. Tuttavia, intorno alla diademacroevoluzione/microevoluzione sono sorte controversie che vertono sutre questioni: dove termina la microevoluzione e dove incomincia la macro-evoluzione?Quali sono i processi coinvolti nell’uno e nell’altro caso?Come viene innescata la macroevoluzione?Le controversie sono nate, io credo, dal fatto che le due dotte parole sono stateintrodotte nel lessico scientifico senza adeguata definizione, sicché ognuno leha usate a modo suo. Conviene quindi abbandonare le anticaglie e usaretermini e locuzioni più puntuali e criteri più stringenti, che conservino tuttaviaun po’ di elasticità.Ho suggerito tempo addietro (1985) di parlare di evoluzione adattativa per i casiin cui un più affidabile e meno costoso adeguamento della specie a nuovecondizioni ambientali è stato conseguito attraverso la somma di mutazioniqualitative del patrimonio ereditario collettivo. In quella occasione ho ancheproposto di parlare invece di evoluzione per complessificazione o evoluzione progressivaquando il processo evolutivo ha realizzato una complessificazione dell’orga-nismo mediante mutazioni quantitative del patrimonio ereditario di unaspecie, dando così un durevole vantaggio selettivo alla sua discendenza.L’evoluzione adattativa per mutazioni qualitative puntiformi di geni struttu-rali e regolatori è quella che ha contribuito in larga misura all’evoluzione delvasto insieme degli organismi procarioti ed è anche quella universalmenteaccolta da tutti gli specialisti.

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L’evoluzione progressiva -che è quella che un più numeroso pubblico citanell’osservare che il pesce è più evoluto dell’anfiosso e la quercia più delmuschio- avviene per aggiunte innovative di geni strutturali e regolatori alpatrimonio ereditario di una specie. Il repertorio delle modalità con cui ciòavviene è molto vasto e Ohno (1970) ne ha dato un importante resoconto;dopo di lui, Ohta ha chiarito che per questo tipo di mutazione i processiselettivi entro le popolazioni procedono secondo le regole accertate dai moltistudi sulla genetica e l’ ereditarietà. In precedenza lo studio della sessualità neiprocarioti aveva reso noto che, mediante i fenomeni di trasformazione, un ceppobatterico può acquisire geni di specie diverse. Altri studi hanno chiarito che,presso i protisti, intere batterie di geni di un organismo endosimbiontepossono passare nel genoma della cellula ospitante.Insomma, le “macromutazioni” tanto cercate nel passato sono state identifi-cate in un incremento del numero di geni del patrimonio ereditario. Èopportuno quindi convincersi della validità delle tesi di Ohno che GregoryBateson (1979) così sintetizza: “Ogni passo dell’evoluzione è un’aggiunta diinformazione al sistema già esistente” e le terrò presenti durante questaindagine.

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Capitolo 3

Esame comparativo dei primi trecompartimenti della cellula

Al fine di non trascurare alcun fatto di rilievo relativo alla cellula, convieneprendere in considerazione ciascun compartimento di cui essa è composta, lefunzioni che ciascun compartimento assolve, i materiali di cui esso è fatto.I compartimenti funzionali che si individuano in ogni e qualunque cellulasono quattro. Il primo è quello che delimita la cellula stessa e presiede ai suoiscambi di materiali e di informazioni; si tratta della membrana plasmatica (ocellulare) che consta di una doppia lamina lipidica contenente nel propriospessore molte e varie molecole proteiche con funzioni di trasduttori dimateriali e di energia, nonché di segnali chiave per il comportamento dellacellula. Il secondo è quello che presiede al metabolismo energetico e materialee consta di proteine con funzioni catalitiche e di molecole a base di pirofosfatiche possono immagazzinare e poi cedere un quanto di energia chimica.Il terzo compartimento è quello che conferisce forma alla cellula e sostegno allesue strutture: se questo compartimento compare come scheletro internorisulta formato da polimeri filamentosi di speciali proteine, se compare comeparete cellulare esterna può avere natura varia e composita.L’ultimo compartimento è quello del genoma (o patrimonio genetico) che viavia immagazzina e dispensa l’informazione genetica e dispone degli strumentinecessari alla produzione di tutti i materiali che provvedono alla crescita, allariparazione e alla riproduzione della cellula. Questo compartimento consta,chimicamente, di polimeri degli acidi ribo- e deossiribonucleico (RNA, DNA)e di molecole proteiche ad essi associate.I quattro compartimenti, ripeto, esistono in tutte le cellule anche se nonsempre appaiono fisicamente separati ed anche se il confronto ci dice che laloro composizione e la loro struttura sono mutate nel corso dell’evoluzione.

3.1. La membrana plasmatica dei procariotiLa disposizione dei gruppi idrofili su entrambe le facce della membranacellulare consente alla cellula di stabilire stretti rapporti fisici tanto col mediumacquoso circostante quanto col citosol interno e favorisce l’ingresso di molecoledotate di cariche di entrambi i segni, quali sono gli amminoacidi. Favorisce

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anche l’inserimento nel proprio interno di molecole proteiche o di porzioni dimolecole proteiche che sulla loro superficie presentino una forte prevalenzadi gruppi idrofobi.D’altra parte la membrana lipidica si oppone al transito tanto di molecoleidrofile quanto di ioni metallici. All’ingresso e all’uscita di queste molecole edi questi ioni indispensabili alla crescita e al funzionamento della cellulaprovvedono speciali molecole o gruppi di molecole proteiche inserite nellamembrana stessa. In questa sede non è il caso di entrare nei dettagli ma ècertamente opportuno accennare al fatto che l’attività dei canali di trasportoionico per Na+ e K+ nonché il comportamento di alcuni altri ioni fanno sì checariche elettriche positive e negative si distribuiscano in modo asimmetricosulle due facce della membrana plasmatica e quindi compaia una differenzadi potenziale elettrico tra l’esterno e l’interno della cellula. Tale fenomenogenera l’eccitabilità della cellula che risponderà in un qualche modo a ognivariazione del potenziale transmembrana comunque provocata.

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Capitolo 4

Il più grande salto evolutivo: laristrutturazione del genoma

L’esame comparativo dei primi tre compartimenti cellulari rivela che:1) La composizione della membrana plasmatica varia nella procellula in modocospicuo per quanto riguarda le specie dei lipidi, e in modo non evidente perquanto riguarda le specie di proteine in essa presenti. Per l’eucellula l’evolu-zione della membrana plasmatica è stata molto importante, sia per l’aumentatavarietà di molecole che intervengono nella composizione di detta membrana,sia perché partecipa all’acquisizione di nuove importanti attività fisiologiche:endocitosi, esocitosi, moto ameboide.2) Il compartimento relativo alla protezione e al sostegno della cellulaeucariote ha subìto trasformazioni grandi: in vari casi rimane oscuro in qualedirezione sia avvenuta l’acquisizione delle varianti biochimiche. Presso lepiante superiori il ruolo della parete cellulare è divenuto decisivo anche per lamorfogenesi.3) Il compartimento del metabolismo cellulare è molto vario per quantoriguarda le sorgenti di energia che i batteri possono sfruttare, risulta invecemolto meno vario presso gli archei; e si restringe ancor più presso le celluleeucarioti; queste, per ciò che riguarda l’organicazione dell’azoto, dipendonoda batteri e archei, mentre per la respirazione e per la fotosintesi dipendonodall’endosimbiosi con specie batteriche. L’eucellula, peraltro, nel corso del-l’evoluzione, è divenuta capace di ricavare energia dal substrato organico nelmodo più completo ed esente da sprechi.Ciò stabilito, rimane da considerare il più grande salto evolutivo della storiadei viventi: la ristrutturazione del genoma a seguito della quale esso divienecapace di prestazioni assai superiori a quelle del genoma dei procarioti.

4.1. Il genoma dei procarioti e la sua replicazioneIl genoma batterico (fig. 4.1 a) consiste, tipicamente, di un cromosoma anulareo di un cromosoma lineare formato da uno-otto milioni di coppie dinucleotidi1 (bp) avente 0.25-2 millimetri di lunghezza, affiancato spesso dauno o pochi minicromosomi anulari chiamati plasmidi, di dimensioni moltovarie, da 1.5 a 600 Kbp.

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Il quoziente tra numero di nucleotidi e numero di geni è di regola superiorea 1000.Presso le specie di batteri divenute parassiti endocellulari, anche se lontane dalpunto di vista filogenetico, le dimensioni del cromosoma si riducono di circaun ordine di grandezza, il valore più basso sinora riscontrato è quello diCarsonella ruddii: 160 Kbp. Presso le procellule che svolgono attività anaaboliche complesse a bassa resa energetica e che realizzano forme complicate(cianobatteri, streptomiceti, batteri azoto-fissatori) il genoma può raggiungereinvece dimensioni maggiori, fino a 9 Mbp e oltre. Va notato che in questi ultimiprevalgono i cromosomi lineari.Il genoma degli archei (fig. 4.1 b) non differisce in modo evidente da quellodei batteri: il numero di nucleotidi è mediamente minore di un terzo, ilquoziente tra numero di nucleotidi/numero di geni è spesso inferiore a 1000.Importante è il rapporto del loro DNA con le molecole degli istoni (vedi § 4.6),che negli archei sono comuni e talvolta formano nucleosomi, masserelleglobulari intorno alle quali si avvolge il DNA, si ritiene siano evoluti per difesacontro la denaturazione termica.

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A

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Capitolo 5

Il controllo del flusso di informazionegenetica

All’inizio dell’Ottocento il grande anatomista tedesco Samuel Thomas Söm-mering chiedeva: “kann eine Flüssigkeit animirt sein?” chiedeva cioè : “ puòun flusso essere qualcosa di animato?”.La polemica domanda di Sömmering derivava da considerazioni di ordinefilosofico e mistico, comunque la biologia moderna può dare ad essa unarisposta precisa che va a toccare il fondo delle conoscenze sulla vita: ogniorganismo vivente è sede di un perenne flusso di energia, materia edinformazione, quest’ultimo dipende da materia ed energia e, a sua volta, regolail proprio flusso e quello delle altre due grandezze fisiche. Proprio per questeconsiderazioni la capacità di autoregolazione si situa tra le proprietà di basedi tutti i viventi.Simile modo di intendere i viventi -e quindi anche la cellula- deriva da una folladi nozioni relative alla fisiologia, alla genetica, alla termodinamica, alla teoriadell’informazione ed ha trovato negli sviluppi della biologia molecolare confer-me estremamente importanti che permettono di utilizzarlo in modo rigoroso eproduttivo per il problema che stiamo affrontando (v. Omodeo, 1996).Lo scambio di informazioni tra il genoma e il citoplasma si svolge attraversouna rete complessa di canali in modo assai preciso. Ciò fa sì che l’insieme deigeni in cui è suddiviso il patrimonio ereditario non funzioni come un’accoz-zaglia di solisti, come diceva Dobzhansky, bensì come una disciplinataorchestra.In questo capitolo ne esamineremo due esempi molto istruttivi e questo esamegioverà anche a valutare meglio quanto prima esposto.

5.1. Il lac-operone esempio di autocontrollo nella cellula battericaIl primo modello riguardante il modo in cui il genoma dei batteri regola ilflusso di energia che di esso deriva, è scaturito dalle ricerche di F. Jacob e J.Monod sul metabolismo del lattosio nel batterio Escherichia coli. Il modello èstato pubblicato nel 1961, poco prima del completo chiarimento del codicegenetico e del modo in cui vengono sintetizzate le proteine; esso è statoprontamente apprezzato per il suo valore e può essere così riassunto: in

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condizioni di riposo la batteria dei geni strutturali (operone) che specifica ungruppo di proteine che intervengono nel metabolismo del lattosio è precedutalungo il cromosoma da un gene regolatore, indicato come operatore il quale èpreceduto a sua volta da un altro gene indicato come promotore nel cui sito sicolloca la RNA-polimerasi (fig. 5.1A). In assenza di substrato la RNA-polimerasi non può avanzare e provvedere alla trascrizione del gruppo di genistrutturali poiché sul gene operatore è collocata una molecola proteica chefunge da repressore. Se però nella cellula entrano alcune molecole di lattosio -ilsubstrato su cui deve agire il gruppo di proteine enzimatiche- una di questemolecole si lega al repressore che a seguito di ciò si deforma1 e si distaccadall’operatore. La RNA-polimerasi trova così via libera ed effettua la trascrizionedei geni che provvedono a produzione le proteine occorrenti sia alla introduzio-ne del substrato nella cellula sia alla sua demolizione (fig. 5.1B).

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Capitolo 6

Comparsa del nucleo eucariote escomparsa di altri vincoli presenti nellabiologia molecolare dei procarioti

6.1. L’involucro nucleareIl più vistoso attributo della cellula eucariote è il nucleo, costituito da uninvolucro di notevole complessità contenente la cromatina . La sua origine èstata ricostruita più volte da vari autori, me compreso, in modo similepostulando alcune tappe successive:1) L’introflessione della membrana plasmatica, questa introflessione si riscon-tra per le procellule che sono sede di una attività metabolica che richiedeun’ampia superficie di sostegno per i propri apparati enzimatici.2) L’introflessione avrebbe avuto inizialmente la forma di una coppa e poi sisarebbe chiusa come una palla, munita di un gran numero di pori nucleari,varchi selettivi di grande complessità, attraverso i quali il genoma comunicacol citoplasma trasferendovi ribosomi, mRNA, tRNA, e ricevendo da esso siamacromolecole proteiche sintetizzate nel citoplasma -tra le quali gli istoniparte integrante della cromatina- sia varie specie di proteine che regolanol’espressione genica.3) In rapporto al ruolo di sostegno dell’apparato mitotico, l’involucro nucleareha acquisito un robusto strato interno formato da una rete di filamenti intermedi(lamine nucleari) ed uno analogo esterno, meno robusto; questi filamentiintermedi evolveranno in seguito acquistando ruoli sempre più importanti peril sostegno della cellula.La comparsa dell’involucro nucleare è facile da immaginare, meno facile ècapire perché, come e quando si sia differenziato il sistema di varchi selettividi grande complessità, ciascuno dei quali è formato da non meno di 50 specieproteiche disposte secondo una precisa geometria ottagonale.In effetti la ricostruzione proposta presenta un punto debole: un nucleo aforma di coppa non ha bisogno di pori, di conseguenza l’idea che i porinucleari, che controllano in modo puntiglioso il traffico delle molecole cheentrano ed escono dal nucleo (uno dei più bei capitoli della fisiologia cellulare),siano evoluti d’emblée subito dopo la chiusura della coppa ci lascia increduli.

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Tanto più che ciascuna macromolecola abilitata ad entrare porta un segnale diriconoscimento per l’ingresso (nuclear localization signal) mentre ciascuna ma-cromolecola abilitata ad uscire porta un segnale diverso. Bisogna credere chel’evoluzione dei pori e l’evoluzione dei segnali per il traffico abbianoproceduto di pari passo e in tempi lunghi.Conviene quindi supporre che gli eventi chiave per l’evoluzione della cellulaeucariote abbiano seguito un ordine diverso, che può essere il seguente: 1)formazione della cromatina e conseguente comparsa di una nuova meccanicaper la separazione dei cromatidi, basata sul citoscheletro e assistita da proteinemotrici; 2) introflessione della membrana plasmatica in corrispondenza dellazona ove aderiscono i ribosomi deputati a produrre le strutture che provve-dono all’ingresso e all’uscita di macromolecole: si forma così il reticoloendoplasmico (di questo evento dovrebbe rimanere traccia nella composizio-ne molecolare dei pori nucleari e del reticolo endoplasmico); 3) subentral’endosimbiosi col precursore dei mitocondri il quale conserva la propriaparete e con essa tutte le proprie prerogative genetiche; 4) segue lo sviluppodel nucleo e il reciproco adattamento dei due simbionti durante il qualeevolvono i pori e i segnali di localizzazione nucleare delle molecole e si giungeinfine 5) al completamente dell’involucro nucleare che racchiude i cromosomilasciando fuori i microtubuli e alla perdita della parete da parte del batterioendosimbionte (fig. 6.1).

continua ...

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Capitolo 7

La cellula proto-eucariote

7.1. Origine delle cellule eucariotiSecondo la tesi discussa e accolta all’ inizio di questo libro, la prima cellulaeucariote sarebbe derivata da quella di un archeo che aveva inglobato unacellula batterica capace di utilizzare l’ossigeno per la respirazione cellulare. Afavore della proposta che la cellula ospitante sia stata quella di un archeodepongono molte caratteristiche che accomunano il dominio degli archei aquello degli eucarioti (altre, meno rilevanti, vengono omesse): 1) alcune famigliedi proteine sono condivise da archei ed eucarioti, ma mancano o sono pocorappresentate nei batteri; 2) la struttura della RNA polimerasi nei batteri constadi 4 subunità, mentre negli archei è costituita da 8-12 subunità, come neglieucarioti, in questi ultimi, peraltro, se ne conoscono tre varianti che coesistonoentro la medesima cellula; 3) la tripletta di mRNA che dà inizio alla traduzionein tutti gli organismi è AUG, ma negli archei e negli eucarioti essa specifical’amminoacido metionina, mentre nei batteri specifica l’amminoacido N-formil-metionina; 4) la composizione dei ribosomi degli archei somiglia di piùa quella degli eucarioti che a quella dei batteri (v. Lecompte et al. 2002); 5) negliarchei si rinvengono istoni le cui molecole somigliano a quelle degli eucarioti eche, come queste, in alcune specie formano nucleosomi attorno ai quali siavvolge il DNA (fig. 4.4); le proteine istoniche sono rare presso i batteri.È da sperare che il rinvenimento e lo studio di altre specie di archei rivelinoche nel loro citoplasma sono presenti altre proteine che sono proprie deglieucarioti e svolgono in essi ruoli determinanti, soprattutto nella dinamica dellamitosi: tubulina e dineina Se ciò accadrà, la tesi, di per sé solida, potrà essereaccolta come fatto accertato. Si ripresentano a questo punto le domande: qualierano le caratteristiche della prima cellula eucariote? Quali delle tante eucelluleoggi note conserva meglio queste caratteristiche? Per rispondere a questedomande bisogna prima sciogliere il nodo della posizione da assegnare aifunghi nella scala evolutiva.

7.2. Digressione sulla semplicità primitiva o per regressione dei funghi eumicetiMolti autori ritengono che la cellula dei funghi eumiceti abbia l’organizzazionepiù semplice tra gli organismi eucarioti, altri autori non sono espliciti a questo

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proposito, ma non sollevano obiezioni. Tuttavia, sulla primitività di questotipo di cellula (come già detto al § 2.5) quasi tutti i citologi dissentono esostengono che la semplicità organizzativa e funzionale è dovuta ad evoluzio-ne regressiva da antenati prossimi al regno animale e più evoluti dei protisti.1

Certo, fenomeni di regressione sono noti da tempo presso molti animaliparassiti. Il caso più clamoroso riguarda i crostacei endoparassiti del genereSacculina i quali allo stadio vegetativo somigliano al micelio dei funghi. Questianimali, tuttavia, conservano integro nel proprio patrimonio genetico l’appa-rato per una morfogenesi da crostaceo, ed in effetti dalle uova schiudonosemplici nauplii i quali si trasformano in larve cipridiformi, tipiche deiCirripedi. Casi di regressione meno vistosi riguardano i Branchiuri, crostaceiectoparassiti dei pesci, i quali conservano solo un’incerta affinità con iCopepodi. Altri casi ancora riguardano i Pentastomidi derivati da artropodiprossimi ai crostacei e i Mizostomi, anellidi policheti parassiti di echinodermi,qualche mollusco, molti insetti. Questi animali, però, conservano sempre trattistrutturali propri della famiglia o dell’ordine a cui appartengono. Altrettantoaccade per Orobanche, Rafflesia e Cuscuta, generi di piante erbacee incapaci difotosintesi parassite di altre piante.

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Capitolo 8

Cariologia e sessualità della cellula proto-eucariote

8.1. Cariologia della cellula proto-eucarioteNei funghi e nelle alghe rosse il nucleo della cellula è piccolo, contiene unnucleolo di forma globulare, o discoidale, talvolta adeso all’involucro nucle-are; questa struttura, che non ha precedenti nella procellula, è sede dell’assem-blaggio dei ribosomi. I ribosomi della proto-eucellula somigliano a quelli degliarchei, hanno dimensioni pressoché eguali e sono composti da un maggiornumero di filamenti di RNA e di molecole proteiche dei ribosomi batterici.Vengono estrusi attraverso i pori dell’involucro nucleare e vanno poi adecorarne la superficie esterna; vanno inoltre a fissarsi sulle cisterne del reticoloendoplasmico.I cromosomi aderiscono, mediante il centromero, alla parte interna dell’in-volucro nucleare; sono numerosi, sottili e molto piccoli, quasi invisibili almicroscopio ottico; durante la mitosi si condensano in modo limitato. Ilgenoma ha dimensioni modeste negli eumiceti: 9.2-88.6 Mbp (fig. 6.5)1 enelle alghe rosse cianidioficee: 14-47 Mbp; nelle specie parassite ledimensioni possono essere minori. Le conjugali hanno cromosomi piccoli,condensati, talvolta con centromero diffuso; la loro genomica è ignota.Gli introni, di regola, mancano, o la loro presenza è eccezionale.

8.2. Mitosi e citodieresi nelle alghe rosse8.2.1. Nelle cellule delle alghe rosse la mitosi si svolge interamente all’internodell’involucro nucleare; questo processo inizia subito dopo la fase S (cioè disintesi del DNA) e per questo motivo i cromosomi risultano formati da duecromatidi solo nel breve intervallo tra fase S e mitosi. All’inizio della profasei pori nucleari migrano verso i due poli del nucleo ove si forma unaprotuberanza conica (Dave & Godward, 1982). In corrispondenza di questaprotuberanza (fig. 8.1) compare una struttura anulare a simmetria ottogonaleche racchiude una masserella centrale; il diametro di questa struttura, che hanomi diversi, varia, ma di poco, da specie a specie ed anche nel corso dellamitosi. I pori nucleari situati presso i poli si dilatano e si trasformano in piccolefinestre attraverso le quali i tubuli del fuso mitotico penetrano nel nucleo

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mettendosi in rapporto con i cromosomi dicromatidici in corrispondenza delcentromero che è un tratto specializzato del DNA che contiene l’istone H3modificato. Quindi i cromosomi, piccoli e numerosi, si dispongono a formareuna piastra equatoriale. Alla fine della metafase scompaiono gli anelli polari eall’anafase il nucleo si allunga, i cromatidi si separano, mentre il nucleolo sidivide a sua volta. Durante la telofase il nucleo si strozza al centro, presumi-bilmente per l’intervento di filamenti di actina. Questa dinamica risulta moltoimportante, poiché rende la divisione nucleare indipendente dalla crescitadella parete cellulare che invece interviene in modo decisivo per la citodieresidei batteri e delle zygmematali. Va anche notato che questa dinamica rendepossibile la comparsa di cellule plurinucleate, inesistenti nelle zygmematali,ma comuni presso le alghe rosse e i funghi eumiceti. Infine la parete cresce amo’ di diaframma, verso il centro della cellula. Nelle specie unicellulari ildiaframma si chiude del tutto e le due cellule figlie si distaccano. Nelle speciemulticellulari filamentose la chiusura del diaframma si arresta, come dettoprima, per l’interposizione di materiale citoplasmatico, residua quindi un foroche mette in comunicazione le cellule adiacenti.

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Capitolo 9

Il passaggio da cellula proto-eucariote acellula eucariote

9.1. Differenze funzionali tra cellule proto-eucarioti ed eucariotiL’evoluzione da proto-eucellula a eucellula, che corrisponde alla comparsa deiprotisti, è contraddistinta in primo luogo dalla evoluzione dei flagelli e dellacontrattilità citoplasmatica. L’evoluzione coinvolge anche l’aumento delledimensioni del genoma e quindi la complessità cellulare, specialmente lacomplessità relativa alle strutture sensoriali e ai rispettivi programmi compor-tamentali: le tassie. Cambia anche, definitivamente, la parete cellulare che, adeccezione di alcune chlorococcali primitive, è sempre aperta o manca del tuttoSeguire le linee evolutive della cellula dei protisti è impegnativo a causa deimolti trend evolutivi e della complessità che la cellula può raggiungere anchea causa dei non rari fenomeni di endosimbiosi. Per tale motivo in questa sedeverranno approfondite la comparsa e l’evoluzione delle strutture di sostegno,l’evoluzione della contrattilità e della motilità, insieme agli sviluppi dell’appa-rato sensoriale che le accompagnano; l’evoluzione di mitosi e meiosi. Siconcluderà trattando la comparsa e il trend evolutivo dell’apoptosi.

9.2. Il sostegno della cellula nei protisti più evolutiDel sostegno della cellula proto-eucariote fornita sempre di un guscio benchiuso è stato detto; nelle molto più grandi cellule dei protisti più evolutiquesto sostegno è diverso.In Chlamydomonas e generi affini la cellula è racchiusa in un sottile gusciocellulosico aperto all’apice anteriore per l’uscita dei flagelli. Negli euglenoi-dini, nei ciliati e in alcuni gruppi minori, in luogo del guscio esterno esisteuna pellicola proteica piuttosto robusta situata sotto la membrana plasmatica.Questa pellicola negli euglenoidini è formata da moduli strutturali chedeterminano l’architettura elicoidale della cellula (fig. 9.1). Nei ciliati lapellicola dà sostegno alle innumerevoli “ciglia” che ricoprono questiorganismi. Nei protisti e in particolare in quelli a struttura ameboide, ilsostegno è interno ed è formato da cilindri di tubulina e da lunghi filamentidi actina che si accorciano o allungano assecondando la morfologia varia edincerta delle loro cellule.

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Altri protisti mostrano la più straordinaria fioritura di strutture che dànnosostegno e protezione alla cellula. Il guscio di molti Sarcodini filosei nonchéla capsula centrale degli Eliozoi sono fatti di chitina. Gli Eliozoi sono munitidi spicole radiali di silice o di Stronzio solfato. I Foraminiferi hanno un gusciocalcareo, mentre Radiolari e Diatomee sono provvisti di uno scheletrorispettivamente di silice e di silicati.Nella cellula dei protisti lo scheletro interno è formato da actina, filamentiintermedi, nonché da tubulina, tra loro connessi mediante speciali proteine, inmodo da costituire sia una robusta impalcatura che definisce la forma dellacellula stessa, sia una rete tridimensionale che collega i vari distretti cellulari.Nelle cellule ameboidi che producono pseudopodi e in quelle munite didelicati filopodi (Eliozoi ad es.) i cilindri di tublina e i filamenti di actina siallungano gradatamente e si accorciano bruscamente in rapporto alla catturadel cibo.È da notare, infine, che solo in casi eccezionali la cellula in fase vegetativa èchiusa del tutto entro un guscio inestensibile, sicché il suo contenuto idricodeve essere sempre controllato attivamente dai vacuoli pulsanti o dalle pulsule,nel caso dei dinoflagellati.

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lente

ribosomi

microtubuli materiale

elettron-opaco

rumposoma

2μm

lente

corpuscolobasale

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Capitolo 10

Trend evolutivi dei protisti

10.1 Mitosi e meiosi nelle cellule dei protistiLa mitosi nelle cellule dei protisti procede in molti modi diversi e curiosi cheRaikov (1982) ha diligentemente classificati e denominati. Le modalità piùaberranti riflettono con ogni probabilità particolari adattamenti alla crescitadella massa del genoma: si riscontrano nei tricomonadini, nei polimastigini,nei dinoflagellati, nei ciliati e nelle amebe. Riferirò solo i casi che hanno unsignificato per le grandi linee dell’evoluzione.Presso i protisti eteroconti la mitosi procede per lo più secondo lo schema dellapleuromitosi chiusa o semiaperta che è proprio dei funghi eumiceti; compareperò una variante: molto spesso al corpo polare è associato un centriolo (fig.10.1); questo tipo di mitosi non esiste nelle cellule delle piante e degli animali.La eumitosi con lacerazione più o meno ampia dell’ involucro nucleare, eassenza di corpi polari, ricorda la mitosi delle zygnematali; la ritroviamopresso i protisti isoconti nei quali agli apici del fuso si situa spesso uncentriolo. Infine, merita attenzione il fatto che in alcune specie di protistipolimastigini e nei dinoflagellati il fuso si forma all’esterno dell’involucronucleare e che i cromatidi vengono trascinati da molecole che solcanol’involucro (fig. 10.2).Questa modalità della mitosi è forse primitiva.Presso le cellule degli animali si affermerà stabilmente la eumitosi con uncentriolo associato a materiale amorfo per formare il centrosoma; presso lepiante superiori centrioli e flagelli si formano solo nei gameti delle gimnosper-me inferiori -cicadee e Ginkgo biloba-, poi spariscono, e la eumitosi si svolgein assenza di involucro nucleare e di centrioli (fig. 10.3).Presso gli Apicomplessi, i Polimastigini e i Dinoflagellati la meiosi è di tipoone step che si svolge con una sola divisione che separa le coppie di cromosomimonocromatidici. Questa peculiarità pone questi protisti nella linea di discen-denza delle alghe rosse e delle zignematali. Presso gli altri protisti la meiosi èdi tipo two steps: una prima divisione separa le coppie di cromosomi bicroma-tidici (tetravalenti) mentre la seconda separa i bivalenti in cromosomi mono-cromatidici. Questo tipo di meiosi persiste negli animali e nelle piante senzamodifiche.

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