Malattia parodontale, stress ossidativoe strategia alimentare antiossidante
Periodontal disease, oxidative stressand antioxidant alimentary strategy
C. Mazzaa,�, N. De Chiarab
aIgienista dentale, Assegnista di Ricerca, Dipartimento di Discipline Odontostomatologiche,Ortodontiche e Chirurgiche, II Universita degli Studi di NapolibIgienista dentale, Libera professionista Napoli
Disponibile online su
www.sciencedirect.com
RiassuntoObiettivi: L’insorgenza e la progressione della malattia parodon-
tale sono il risultato di un complesso meccanismo d’interazione tra
i batteri parodontopatogeni e la risposta immuno-infiammatoria
dell’organismo ospite. Capire tale meccanismo ha lo scopo di
migliorare la salute orale.
Metodi: La penetrazione dei batteri nei tessuti gengivali stimola
il rilascio di citochine e determina un’aumentata produzione del
numero e dell’attivita dei polimorfonucleati (PMN); come conse-
guenza, essi producono un gran numero di specie reattive dell’ossi-
geno (ROS), cui appartengono i radicali liberi.
I ROS sono prodotti allo scopo di danneggiare i batteri
parodontopatogeni, tuttavia essi sono rilasciati sia nell’ambiente
intracellulare sia extracellulare, distruggendo non soltanto i batteri
ma anche i tessuti limitrofi.
Risultati: Diversi studi dimostrano che i danni al tessuto
parodontale sono causati dall’aumentata produzione di ROS durante
l’attivita fisiologica dei PMN nel processo della fagocitosi batterica,
suggerendo una relazione tra stress ossidativo e malattia parodontale.
Per prevenire il danno da radicali liberi, il nostro organismo ha a
disposizione un sistema di difesa antiossidante che contrasta i ROS,
arrestando la reazione a catena, prima che le molecole vitali siano
danneggiate.
Si distinguono due gruppi di antiossidanti: il primo e rappresentato
dal sistema di difesa enzimatico, come superossido dismutasi,
catalasi e glutatione per ossidasi, l’altro raggruppa gli antiossidanti
che introduciamo con la dieta, come le vitamine A, C ed E,
particolarmente importanti per la salute del parodonto.
Conclusioni: Per proteggere al meglio la nostra salute e prevenire
la malattia parodontale, si dovrebbero evitare con attenzione tutti i
fattori che favoriscono la produzione dei radicali liberi e consumare
giornalmente ortaggi e frutta fresca, ricchi di antiossidanti.
& 2009 Elsevier Srl. Tutti i diritti riservati.
AbstractObjectives: The onset and progression of periodontal disease are
the results of complex interactions between pathogenic bacteria
and the host’s immune-inflammatory responses, to understand such
mechanism has the purpose to improve the oral health.
Methods: The invading bacteria in gingival tissues trigger the
release of cytokines, leading to elevated numbers and activity of
Polymorphonuclear leukocyte.
As a result, they produce large amount of reactive oxygen species
(ROS), a collective term which include chemically reactive
molecules derived from molecular oxygen, to which belong free
radicals.
ROS are aimed at damaging periodontopathic bacteria but are
released, not only in intracellular but also in extracellular
environment, damaging both bacteria and adjacent tissues.
Results: There are evidences that periodontal tissue damage is
caused by increased level of ROS during the physiological activity
of PMN in the phagocytosis of bacteria, suggesting a relationship
between oxidative stress and periodontal disease.
To prevent free radical damage, our body has antioxidant defense
system which opposes ROS and terminates the chain reaction,
before vital molecules are damaged.
There are two groups of antioxidants: the first one is represented by
human body enzyme system, such as superoxide dismutase, catalase
and glutathione peroxidase; while the second one collects nutrient
antioxidants which are introduced by diet, such as Vitamin A, C and
E, particularly important for periodontium health.
Conclusions: In order to better protect our health and prevent
periodontal disease, we should carefully avoid all those factors
which increase free radical production and daily eat more fresh
vegetables and fruits, rich in antioxidants.
& 2009 Elsevier Srl. All rights reserved.
Parole chiave: Antiossidanti, Malattia parodontale, Polimorfonu-cleati (PMN), Specie reattive dell’ossigeno (ROS), Vitamine
Keywords: Antioxidants, Periodontal diseases, Polymorphonuclearleukocyte, Reactive Oxygen Species (ROS), Vitamins
Parodontologia
�Autore di riferimento. Gradoni di Chiaia 10-80132 Napoli.e-mail: [email protected] (C. Mazza).
Ricevuto:12 novembre 2008Accettato:11 dicembre 2008Disponibile online:12 maggio 2009
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0393-9960/$ - see front matter & 2009 Elsevier Srl. Tutti i diritti riservati.doi:10.1016/j.pad.2008.12.003
Introduzione
L a malattia parodontale e una patologia a eziologia
prevalentemente batterica, caratterizzata dalla distruzio-
ne delle strutture anatomiche che circondano e sostengono
il dente, il parodonto (fig. 1).Il danno ai distretti parodontali e causato in maniera
diretta dai microrganismi patogeni capaci sia di produrre
fattori di virulenza, sia di attivare i sistemi di difesa
dell’organismo ospite, traducibili in una reazione infiamma-
toria e immunitaria verso la placca microbica.
Tali meccanismi agiscono in difesa dei tessuti gengivali a
evitare che i batteri diffondano nei tessuti stessi, ma e pur
vero che comportano un danno cellulare dei tessuti coinvolti
nel processo infiammatorio (fig. 2).
Questo equivale a dire che le stesse reazioni infiamma-
torie e immunitarie, attive nel parodonto profondo, som-
mate all’attivita batterica, possono esacerbare i danni gia
causati dai batteri parodontopatogeni, con una paradossale
azione di difesa ‘‘autodistruttiva’’.
L’interazione reciproca fra questi due fattori, genetico e
batterico, genera la malattia parodontale e il suo grado di
espressivita clinica, ma l’entita del danno, a parita di
condizioni microbiologiche dell’ecosistema orale, dipende
esclusivamente dall’assetto genetico dell’individuo (1).
Risposta dell’ospite e fagocitosi
Sotto lo stimolo delle sostanze esogene (di origine batterica)
ed endogene (complemento e linfochine), avviene l’attiva-
zione del sistema fagocitario, rappresentato dai polimorfo-
nucleati (PMN) e macrofagi, la prima linea di difesa contro
gli agenti patogeni esterni.
Attraverso un particolare processo biologico noto come
fagocitosi, tali cellule inglobano nel loro citoplasma i
batteri, distruggendoli con particolari enzimi endocellulari.
La fagocitosi avviene per invaginazione della membrana
cellulare del fagocita attorno all’agente patogeno, con
formazione di un vacuolo, il fagosoma, che dopo fusione
con il lisosoma, sistema digerente della cellula fagocitaria,
forma il fagolisosoma in cui si riversano gli enzimi digerenti
i batteri, ovvero prodotti di reazione dell’O2 quali radicale
superossido (O2�), perossido di idrogeno (H2O2), ione
idrossido (OH�) e mieloperossidasi.
Quest’ultima e un’emoproteina presente nei granuli dei
neutrofili e rientra nel potenziale battericida delle stesse
cellule per la sua capacita di catalizzare la produzione di
acido ipoclorito (HOCl), il quale inibisce l’a-1 antitripsina,
principale inibitore della tripsina e delle proteasi in genere,
ovvero gli enzimi che catalizzano l’idrolisi dei legami
peptidici delle proteine.
L’a-1 antitripsina ricopre un ruolo cruciale nella protezio-
ne dei tessuti dagli enzimi proteolitici, ma e estremamente
sensibile all’inattivazione da parte di sostanze ossidanti,
quali l’acido ipocloroso.
L’attivazione cronica dei fagociti puo pertanto condurre a
uno squilibrio tra le proteasi e i loro inibitori tissutali, a
vantaggio delle prime, con conseguente proteolisi tissutale
incontrollata.Figura 1. Malattia parodontale nell’adulto.
Figura 2. Danno ai distretti parodontali.
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Questo e probabilmente uno dei meccanismi responsabili
del danno tissutale che si osserva nel corso di infiammazioni
croniche, quale la malattia parodontale.
La fagocitosi dunque porta alla formazione di:
� radicale superossido (O2�);
� acido ipoclorito (HOCl);
� perossido di idrogeno (H2O2);
� radicale ossido nitrico (NO�);
� radicali liberi, identificabili nelle specie reattive del-
l’ossigeno (ROS) (2).
I fagociti, inoltre, liberano metallo-proteinasi (collagenasi,
ialuronidasi, elastasi, etc.), prostaglandine E2 (PGE2) e
numerose citochine quali:
� Interleuchina 1 (IL-1);
� Tumor Necrosis Factor (TNFa);
� Metalloproteinasi (MP);
� Tissue Inhibitor metalloproteinases (TIMP);
� Trasforming Grow Factor (TGFb);
Di tutti questi fattori, alcuni (MP, IL-1, TNFa) hanno azione
distruttiva, altri (TIMP, TGFb) hanno azione protettiva.
Gli enzimi maggiormente coinvolti nella distruzione
connettivale sono le MP, mentre l’IL-1, oggi indicata come
OAF (Osteoclast Activating Factor) e il TNFa, attivando le
metalloproteinasi e gli osteoclasti, aggravano la distruzione
connettivale e determinano il riassorbimento osseo.
Le PGE2 sembrano avere un ruolo piu complesso, poiche
se da un alto inattivano le MP, dall’altro attivano anche gli
osteoclasti.
Il TIMP e il TGFb sono fattori protettivi: il primo inattiva le
metalloproteinasi, il secondo sia le metalloproteinasi sia gli
osteoclasti (3).
I PMN e i macrofagi liberano, durante e dopo la
fagocitosi, tali sostanze anche nell’ambiente extracellulare,
determinando, a fianco dell’effetto protettivo nei confronti
della noxa patogena, un’azione sinergica per il riassorbi-
mento osseo, gia indotta dai batteri.
La progressione della malattia parodontale, dunque, e
determinata individualmente, per quanto attiene alla
risposta macrofagica, dal rapporto tra fattori protettivi e
istolesivi.
Sebbene prodotti anche da fibroblasti e osteoclasti, oltre
che dai macrofagi, i PMN sono considerati i principali
produttori di ROS (4–6).
Alla luce degli studi piu recenti, l’identificazione di tali
metaboliti dell’ossigeno nel fluido crevicolare gengivale,
associato alla presenza dei metaboliti del tessuto connetti-
vo, ha fornito evidenze circa un ruolo possibile dei ROS nella
distruzione del tessuto parodontale e nella stessa patoge-
nesi della malattia parodontale (7,8).
Ruolo dei ROS e stress ossidativi
La fagocitosi e strettamente dipendente dalla capacita dei
PMN di produrre le specie reattive dell’ossigeno, infatti in
seguito all’ingestione del batterio da parte dei PMN si ha
come risposta immediata una forte richiesta di ossigeno
da parte del fagocita stesso. Non a caso tale processo
metabolico viene riportato in diversi studi con il termine di
burst respiratorio che, letteralmente, sta a indicare l’imme-
diata reazione altamente ossidativa in grado di danneggiare
tutte le cellule dei tessuti limitrofi.
E stato calcolato che la quantita di ossigeno richiesta
durante la fagocitosi e di circa 20 volte superiore rispetto
alle condizioni a riposo, quindi davvero notevole (8).
Paradossalmente, se da una parte l’ossigeno e essenziale
per il normale metabolismo dell’organismo, dall’altra
diventa pericoloso per il suo stato di salute. Infatti, le
numerose reazioni di ossidazione incontrollate (autossida-
zione) in presenza delle specie reattive dell’ossigeno, per la
loro elevata attivita ossidante, hanno forte tendenza a
donare ossigeno ad altre sostanze.
La principale azione svolta dai ROS e la perossidazione
lipidica, un processo durante il quale i lipidi di membrana
delle cellule, contenenti acidi grassi insaturi e i loro esteri,
vengono direttamente ossidati dall’ossigeno molecolare.
Trattasi di un evento assai dannoso, capace di propagarsi
mediante una reazione a catena.
Nella fase iniziale, la reazione di un radicale starter con un
acido grasso polinsaturo produce un radicale lipidico, il
quale prontamente reagisce con l’ossigeno, generando il
radicale perossilipidico che puo sottrarre un atomo di
idrogeno a un altro acido grasso polinsaturo, determinando
in tal modo la reazione a catena.
Tabella I
Principali malattie correlate allo stress ossidativo
� Degenerazione molecolare correlata all’invecchiamento� Artrite reumatoide e psoriasi� Sindromi respiratorie� Alterazioni osteoarticolari� Enfisema� Dermatiti� Diabete mellito� Mastiti� Enteropatie� Cataratta� Complicanze cardiache� Mutazioni del codice genetico, associate al cancro� Malattia di Alzheimer
Malattia parodontale, stress ossidativo e strategia alimentare antiossidante
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Se i radicali liberi delle catene non vengono inattivati, la
loro reattivita chimica puo danneggiare tutti i tipi di
macromolecole cellulari, con effetti che sono risultati
implicati nell’eziologia delle principali malattie degenerati-
ve (tabella I) e che possono determinare danni anche di tipo
irreversibile, a vari livelli delle strutture cellulari:
lipoproteine a bassa densita (LDL), acidi grassi polinsaturi,
proteine, acidi nucleici (DNA) (fig. 3) (9).
In particolare e stato dimostrato che un aumento dei
livelli di perossidazione lipidica gioca un ruolo importante
nella distruzione del parodonto, esacerbando il quadro
clinico in atto, per cui la malattia parodontale puo inserirsi
nell’elenco delle patologie da stress ossidativo (10).
Antiossidanti
Per proteggersi dagli effetti dannosi dell’ossidazione, le
cellule hanno sviluppato complessi sistemi di difesa anti-
ossidante, capaci di neutralizzare l’azione lesiva dei radicali
liberi.
Si definisce antiossidante qualsiasi sostanza in grado di
rallentare o inibire l’ossidazione di un substrato. Le sostanze
antiossidanti sono molteplici e le loro azioni spesso si
sovrappongono.
Vengono distinte in esogene, quindi assimilabili solo
dall’esterno attraverso la dieta, di natura non enzimatica
(particolarmente importanti per la salute del parodonto
vitamina A, C ed E) ed endogene (superossido dismutasi,
catalasi e glutatione perossidasi), cioe prodotte direttamen-
te dal nostro organismo, di natura enzimatica.
Entrambe hanno una precisa localizzazione e specificita
di azione.
La superossido dismutasi, la catalasi e la glutatione
perossidasi agiscono a livello delle strutture citoplasma-
tiche.
La neutralizzazione dei radicali liberi rilasciati dai fagociti
in ambito extracellulare avviene invece principalmente ad
opera di quelle esogene.
Nel nostro organismo esiste normalmente un equilibrio
tra le sostanze ossidanti e il sistema di difesa antiossidante,
tuttavia in numerosi processi fisiologici e patologici, tale
equilibrio spesso viene meno, a fronte di una maggiore
produzione di specie reattive dell’ossigeno, con evidenti
danni all’organismo, configurando la condizione nota come
stress ossidativo.
Studi recenti suggeriscono che in corso di malattia
parodontale l’attivazione dei PMN ha come conseguenza
la produzione di ROS e la diminuita capacita antiossidante
sia sistemica che della saliva, con l’aggravarsi della
patologia (11–13).
In altre parole si crea uno squilibrio tra i ROS generati a
opera del nostro sistema immunitario e l’eliminazione di
essi da parte dei sistemi di difesa antiossidante del cavo
orale, rappresentati in primis dalla lattoferrina salivare.
E stato individuato anche un marcatore salivare del
danno ossidativo in corso di malattia parodontale, i cui
livelli aumentano significativamente nel corso della patolo-
gia: la 8-idrossi-deossiguanosina (8-OHdG), marcatore bio-
logico di stress ossidativo, poiche risponde proporzio-
nalmente all’azione dei radicali liberi e derivante dall’ossida-
zione della deossiguanosina (dG), una delle basi costituen-
ti del DNA (14).
Valutazione del bilancio ossidativo
Un’aumentata produzione e/o una ridotta capacita di
eliminazione delle specie reattive dell’ossigeno, comporta
un aumento del rischio di patologie orali.
Da qui la necessita di valutare, le alterazioni del bilancio
ossidativo, oggi possibile grazie a un sistema analitico di
Figura 3. Danni cellulari da radicali liberi.
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uso ambulatoriale (FRAS 4, H&D srl) che, consente di
effettuare il cosiddetto d-ROMs test (15).
Il test si effettua su un prelievo ematico ottenuto
mediante digitopuntura del polpastrello (fig. 4). La goccia
di sangue, messa a contatto con un reagente, assume una
determinata colorazione, la cui intensita e proporzionale al
quantitativo di lipidi ossidati e quindi allo stato di
ossidazione ematico. Un fotometro misura poi l’intensita
della colorazione trasformandola in un valore, il valore dello
stress ossidativo, espresso in unita Carr, dal nome del
chimico Mauro Carratelli che per primo mise a punto questo
test (16) (tabella II).Un’unita Carr corrisponde a una concentrazione di
perossido di idrogeno pari a 0,08 mg/dL.
Stabilire la quantita dei metaboliti dell’ossigeno reattivo
nel sangue puo essere interessante in quanto e stato
dimostrato che il danno tissutale, dovuto alla produzione di
radicali liberi, e maggiormente presente in quegli individui
che mostrano una carenza nel sistema di difesa anti-
ossidante; nel plasma degli individui con parodontite sono
stati riscontrati ridotti valori delle capacita antiossidanti,
quindi la determinazione dei livelli plasmatici di radicali
liberi puo dare un riscontro circa il grado dello stress
ossidativo del paziente; in altre parole, piu tale valore e
elevato, maggiore e il potenziale danno a carico del tessuto
parodontale.
Sono necessari maggiori approfondimenti perche tale
valutazione potrebbe rappresentare una nuova chiave di
lettura nel determinante il grado di rischio dei pazienti
parodontali (17).
In questo senso, eventuali interventi, quali la modifica
delle abitudini di vita (dalla pratica di attivita sportive, alla
riduzione dello stress, fino alla modifica delle abitudini
nutrizionali) e l’assunzione di specifici integratori, possono
essere stabiliti in maniera mirata, fornendo un approccio
innovativo al trattamento della malattia parodontale.
La produzione di ROS puo aumentare notevolmente sotto
l’influenza di diversi fattori:
� esterni: inquinamento atmosferico, esposizione a
radiazioni ionizzanti e raggi ultravioletti, prodotti
chimici, fumo, assunzione di alcol e droghe, attivita fisica
intensa;
Tabella II
Valori di riferimento del d-ROMs test: 250-300 U. CARR
Condizione Valore (U. CARR)
Lieve stress ossidativo 320–340Moderato stress ossidativo 340–400Forte stress ossidativo 400–500Fortissimo stress ossidativo oltre 500
Figura 4. Esecuzione del d-ROMs test: prelievo, miscelazione, centrifuga, aggiunta del cromogeno e inserimento nel fotometro per il risultato.
Malattia parodontale, stress ossidativo e strategia alimentare antiossidante
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� interni: tutte le forme di sofferenze dell’organismo
(traumatismi, infezioni, intossicazioni).
Strategia alimentare antiossidante
Un corretto regime alimentare, quale giusto apporto di
antiossidanti, puo sicuramente essere preventivo nei
confronti del danno ossidativo subito dal tessuto parodontale
e dunque influenzare positivamente lo stato di salute del
cavo orale.
La vitamina A favorisce la cicatrizzazione e promuove il
rimodellamento osseo.
E presente in carote, broccoli, patate, pomodori, cavoli,
melone, pesche, albicocche (vegetali e frutta molto colorati),
burro, uova, latte.
La vitamina C e fondamentale per la guarigione dei
tessuti in quanto necessaria alla produzione del
collagene; stimola il sistema immunitario e riduce il rischio
di infezioni; la si ritrova in arance, limoni, kiwi, pepe
verde, broccoli, vegetali a foglia verde, fragole, pomodori,
peperoni.
La vitamina E (a-tocoferolo) svolge un ruolo importante
nella prevenzione della perossidazione lipidica, infatti e in
grado di bloccare tale meccanismo donando un elettrone ai
radicali perossilipidici, rendendoli inattivi.
Tale reazione redox trasforma la vitamina E nel radicale
a-tocoferossilico, piuttosto stabile, che puo reagire con la
vitamina C o con il glutatione per riformare l’a-tocoferolo.
Dunque esiste una reazione di concerto tra le vitamine C ed
E, in quanto la prima rigenera la seconda.
La vitamina E e presente in noci, germe di grano, semi
oleosi, vegetali a foglia verde, olio extra vergine di oliva e
olio di fegato (18).
Una carenza di antiossidanti invece:
� predispone a un’ipofunzione delle ghiandole salivari,
con conseguenze negative sull’ecosistema orale, in
quanto la saliva costituisce la prima linea di difesa
contro lo stress ossidativo, e non solo;
� determina il viraggio della flora batterica di tipo
anaerobio;
� indebolisce il sistema immunitario, con diminuita
risposta da parte dell’organismo ospite durante l’attac-
co batterico (19).
Un deficit di vitamina A determina ipercheratosi della
mucosa orale e favorisce processi infiammatori.
La carenza di vitamina C induce alterazioni a livello dei
vasi sanguigni con facilita di sanguinamento, rende la
gengiva piu vulnerabile alle endotossine batteriche e deter-
mina un arresto della neoformazione tissutale per ridot-
ta presenza di osteoblasti a livello dell’osso alveolare.
Una carenza di vitamina E predispone alla perossidazione
lipidica, con maggior danno parodontale (20).
Manifestazioni orali di ipovitaminosi possono essere:
� desquamazione e bruciore delle labbra;
� glossite;
� ipertrofia delle papille linguali;
� stomatite;
� bruciore;
� disfagia;
� iposalivazione (21).
Particolari capacita antiossidanti sono riconosciute ai
polifenoli, pigmenti vegetali che colorano vivacemente frut-
ta e verdura.
Essi rappresentano una famiglia assai numerosa, costi-
tuita da oltre quattromila sostanze, il cui potere antios-
sidante e sempre piu evidenziato dagli studi scientifici,
proteggono la vitamina C dall’ossidazione, ne migliorano
l’assorbimento e ne potenziano l’azione, inoltre attivano gli
enzimi glutatione perossidasi e catalasi.
Appartengono a questo grande raggruppamento i flavo-
noidi, individuabili nel vino rosso (protoantocianidine), ma
presenze significative si riscontrano anche nel te verde e
nelle foglie del ginko biloba.
Nel cavo orale potrebbero esplicare diversi effetti
benefici, in quanto capaci di attivita antiplacca per
l’interferenza con le capacita adesive/aggregative dei
batteri parodontopatogeni (inibita adesione del Porphyro-monas gingivalis da parte del te verde e inibita coaggrega-
zione tra diversi batteri orali e Fusobacterium nucleatum da
parte del mirtillo) (22,23).
Conclusione
La salute orale dipende da un equilibrio tra produzione di
radicali liberi e livello di antiossidanti.
L’alimentazione, fornendo fattori protettivi, ovvero gli
antiossidanti, puo giocare un ruolo molto importante nel
ridurre i danni ossidativi e nel preservare a lungo lo stato di
salute orale e dunque dell’intero organismo.
Approcci diversificati rispetto a quelli tradizionali (chirur-
gici e non) meritano attenzione in quanto potrebbero
mettere a disposizione validi strumenti alternativi o
complementari; per questo si rende sempre piu necessario
un approfondimento della ricerca nei confronti della
‘‘terapia antiossidante’’ nel trattamento delle patologie infiam-
matorie, come la malattia parodontale.
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Per mantenere in salute il nostro organismo e necessario
prevenire ogni insulto ossidativo, evitando con attenzione
quei fattori che incrementano la produzione di radicali liberi
e mangiando quotidianamente piu frutta e verdura fresca,
contenenti antiossidanti.
L’igienista dentale spieghera ai pazienti come una dieta
variata sia il modo piu semplice per raggiungere il nostro
benessere, per cui grande slancio deve essere dato, nella
motivazione ai pazienti, all’educazione alimentare che
rappresenta un valido strumento preventivo, e perche no,
terapeutico.
Conflitto di interessi
Gli autori dichiarano di essere esenti da conflitto di interessi.
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