EPIBIOSIS POR ALGAS SOBRE EMERITA ANALOGA (STIMPSON …

UNIVERSIDAD PERUANA CAYETANO HEREDIA

FACULTAD DE CIENCIAS Y FILOSOFÍA

“ALBERTO CAZORLA TALLERI”

“EPIBIOSIS POR ALGAS SOBRE EMERITA

ANALOGA (STIMPSON 1857) EN PLAYAS ARENOSAS

DE LA COSTA PERUANA”

TESIS

PARA OPTAR EL TÍTULO PROFESIONAL DE:

LICENCIADO EN BIOLOGÍA

AUTOR:

Giulianna Consuelo López Flores

Lima – Perú

2020

ASESOR:

Dr. Wilfredo Gonzáles Lozada

ÍNDICE

I. Introducción 1

II. Pregunta de investigación 4

III. Objetivos 4

IV. Materiales y métodos 5

IV.1. Área y diseño de muestreo 5

IV.2. Patrones poblacionales y epibiosis por algas 7

IV.2.1 Variables medidas de Emerita analoga 7

IV.2.2. Identificación de epibiontes 8

IV.3. Análisis de datos 9

V. Resultados 10

1. Patrones poblacionales de E. analoga 10

2. Registro de epibiosis por algas y factores asociados a la ocurrencia 14

3. Epibiosis por algas y asociación con atributos morfológicos y

reproductivos 18

VI. Discusión 21

VII. Conclusiones 27

VIII. Referencias bibliográficas 28

IX. Anexos 39

ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Mapa del área de estudio. Se muestra la ubicación de los 11 sitios muestreados

a lo largo del borde costero. Las playas se encuentran ordenadas de Norte a Sur.

Figura 2. Composición poblacional de E. analoga en las 11 playas estudiadas (machos,

hembras y hembras ovígeras). Las poblaciones se encuentran ordenadas de norte a sur.

Figura 3. Comparación de la longitud corporal (A), peso fresco (B) y peso seco (C) entre

sexos de E. analoga en las en las 11 playas estudiadas. Se muestra las medias ± error

estándar. Medias que comparten una letra no son diferentes significativamente (Prueba

de Tukey P0.05).

Figura 4. Comparación de la condición corporal (CF, x10-4) entre sexos y playas. Se

muestra las medias ± error estándar. Medias que comparten una letra no son diferentes

significativamente (Prueba de Tukey P0.05).

Figura 5. Ocurrencia de epibiosis dependiendo de la longitud corporal de E. analoga

separado por sexos para las playas de San Francisco y Hermosa. La gráfica muestra

modelo logístico. Los puntos negros representan los valores dicotómicos.

Figura 6. Probabilidad de ocurrencia de epibiosis en las playas de San Francisco y

Hermosa dependiendo del sexo.

Figura 7. Porcentaje de epibiontes (principalmente algas) registrados sobre individuos de

E. analoga.

Figura 8. Porcentaje de individuos de E. analoga asociados a diferente número de

especies de epibiontes (principalmente algas). Número de epibiontes varió desde 0 (sin

epibiontes) hasta 5= diferentes tipos de epibiontes.

Figura 9. Comparación de la longitud corporal (A), peso fresco (B) y peso seco (C) de

E. analoga en las 2 poblaciones donde se encontraron individuos con epibiosis. La gráfica



Figura 10. Comparación de la condición corporal en las 2 poblaciones donde se

encontraron individuos con epibiosis. La gráfica muestra las medias ± error estándar.

Medias que comparten una letra no son diferentes significativamente (Prueba de Tukey

P0.05).

Figura 11. Comparación de la inversión reproductiva (A), número de huevos (B) y el

peso de huevo (C) en las 2 poblaciones donde se encontraron individuos con epibiosis.

La gráfica muestra las medias ± error estándar. Medias que comparten una letra no son

diferentes significativamente (Prueba de Tukey P0.05).

ÍNDICE DE TABLAS

Tabla 1. Proporciones poblacionales, porcentaje de epibiosis y proporción de epibiosis

por sexos de E. analoga en las playas de Paraíso, San Francisco y Hermosa. El análisis

de Chi2 representa diferencias entre las proporciones de M:H (total vs epibiosis).

Tabla 2. Modelo logístico predictor de epibiosis utilizado para individuos de E. analoga.

Se muestran los grados de libertad (df), estadístico de Wald y el p de significancia.

RESUMEN

La epibiosis es una interacción facultativa no simbiótica principalmente acuática, donde

un organismo (epibionte) utiliza al otro como sustrato (basibionte). Frecuentemente, los

crustáceos decápodos son basibionte debido a su exoesqueleto duro. El decápodo Emerita

analoga (conocido como “muy muy”), tiene una posición central en la red trófica del

intermareal arenoso peruano. Si bien existe abundante investigación sobre epibiosis en

decápodos, los estudios en E. analoga son escasos, descriptivos y enfocados en una sola

localidad, y se requiere estudios que aborden las interacciones epibióticas a nivel

interpoblacional. En este trabajo se estudiaron 11 playas arenosas de la costa central del

Perú (Lima-Ica), para caracterizar los patrones de epibiosis (principalmente por algas)

sobre E. analoga. En particular, se evaluó el porcentaje de epibiosis a nivel poblacional,

la identidad de las especies epibiontes, la asociación entre la ocurrencia de epibiosis y

características morfológicas del basibionte (sexo y tamaño). Finalmente, se evaluó la

asociación entre la epibiosis con la condición corporal y el desempeño reproductivo (la

inversión reproductiva, el número y la masa de huevos) de E. analoga. Encontramos

epibiosis por algas en 3 de las 11 playas estudiadas (Hermosa-Ica 13%, San Francisco-

Lima 80% y Paraíso-Lima 100%). Se registró 4 especies de algas epibiontes (Ulva

intestinalis, U. lactuca, Ectocarpus spp y Polisiphonia spp), siendo U. intestinalis la

especie dominante en las tres playas. La ocurrencia de epibiosis se asoció positivamente

con el tamaño corporal de los individuos de E. analoga; y solo en Playa Hermosa la

ocurrencia fue mayor en hembras que en machos. La condición corporal mostró

diferencias entre las playas San Francisco y Playa Hermosa, además de tendencias

distintas entre sexos. Finalmente, las hembras E. analoga epibióticas tuvieron una menor

inversión reproductiva que las no epibióticas, pero no se detectaron diferencias en el

número ni la masa de huevos. El estudio contribuye a entender las variaciones geográficas

en el porcentaje de epibiosis, los factores que influyen en la ocurrencia de epibiosis y en

las posibles consecuencias en el desempeño biológico de E. analoga.

Palabras clave: Epibiosis, Emerita analoga, playas de arena, inversión reproductiva,

crustáceo

ABSTRACT

Epibiosis is a non-symbiotic facultative interaction predominately found in aquatic

ecosystems, where one organism (epibiont) uses another as a substrate (basibiont).

Decapod crustaceans, due their hard exoskeleton, are common basibionts. Emerita

analoga (known as "mole crab” or “sand crab"), is a decapod that has a central position

in the trophic food web of the Peruvian sandy intertidal ecosystem. Although there is

abundant research on epibiosis in decapods, studies on E. analoga are scarce, mainly

descriptive and focused on a single locality, consequently studies of epibiosis at an inter-

population level are required. In this research project, we characterized the epibiosis by

algae on E. analoga in 11 sandy beaches on the central coast of Peru (Lima-Ica).

Specifically, the percentage of epibiosis by algae present in each locality, identity of the

algae and the association between the occurrence of epibiosis and morphological

characteristics of E. analoga (sex and size) were evaluated. Finally, we also evaluated the

association between epibiosis, body condition and reproductive performance

(reproductive inversion, number and mass of eggs) of E. analoga. We found algal

epibiosis in 3 of the 11 beaches studied (Hermosa-Ica 13%, San Francisco-Lima 80% and

Paraíso-Lima 100%). Four species of epibiont algae (Ulva intestinalis U. lactuca,

Ectocarpus spp and Polisiphonia spp) were registered, being U. intestinalis the most

dominant species. The occurrence of epibiosis was positively associated with the body

size of E. analoga; and only in Playa Hermosa, this occurrence was higher in females

than in males. La condición corporal mostró diferencias entre las playas San Francisco y

Playa Hermosa, además de tendencias distintas entre sexos. Body condition showed

differences between the San Francisco and Playa Hermosa beaches, in addition of

different tendencies between sexes. Finally, the epibiotic females of E. analoga had a

lower reproductive inversion than non-epibiotic ones, but neither the number nor the egg

mass was affected by epibiosis. The study contributes to understand the geographical

variations in the percentage of epibiosis by algae, the main influencing factors for the

occurrence of epibiosis and the possible consequences on the biological performance of

E. analoga.

Keywords: epibiosis, Emerita analoga, sandy beaches, reproductive inversion,

crustacean

1

I. INTRODUCCIÓN

Un componente importante de las comunidades biológicas, tanto en ecosistemas terrestres

como acuáticos, es el establecimiento de interacciones entre las especies (por ejemplo:

competencia, depredación, parasitismo entre otros; Begon et al., 2006). En los

ecosistemas acuáticos, el agua cumple un rol importante sobre factores claves para los

organismos (por ejemplo: disponibilidad de sustrato), favoreciendo el establecimiento de

ciertas interacciones interespecíficas. Una de estas interacciones que ocurren con mayor

frecuencia en ambientes acuáticos es la epibiosis (Wahl, 1989; Harder, 2008; Dhuru et

al., 2015).

Se entiende como epibiosis a la asociación espacial facultativa, no simbiótica entre 2

organismos: el epibionte (el organismo colonizador), y el basibionte (el organismo

utilizado como sustrato) (Wahl, 1989; Wahl & Mark, 1999). Esta interacción es

principalmente un mecanismo de colonización de especies sésiles, debido que en la zona

nerítica existe una limitada disponibilidad de sustrato duro para el desarrollo (Abelló et

al., 1990; Metri et al, 2002). En la mayoría de los casos, la epibiosis no es específica

entre especies (Wahl, 2008); además, es frecuente que una misma especie pueda actuar

como basibiontes frente a determinadas especies o epibiontes frente a otras (Wahl, 1989;

Davis et al., 1989; Fernandez-Leborans, 2010).

Las consecuencias sobre cada una de las especies interactuantes pueden ser variadas. En

general, el epibionte es el organismo que se encuentra más beneficiado ya que es el

organismo que necesita un sustrato donde desarrollarse; mientras que para los basibiontes

se ha reportado que la presencia del epibionte puede afectarlo de manera negativa (ej.

aumento de fricción, peso, disminución de flexibilidad), o positiva (ej. mejora de

camuflaje, protección contra desecación, aumento de defensa) (Abelló et al., 1990; Wahl

& Mark, 1999).

Esta interacción tiene implicancias en diversos aspectos ecológicos y también

económicos. Estudios realizados demuestran que las comunidades epibióticas aumentan

la diversidad y riqueza de especies, generando microhábitats y aumentando la

heterogeneidad del ecosistema marino de fondo blando (Romero et al., 2017). Por otro

lado, también se ha reportado que la epibiosis puede alterar (reduciendo o aumentado) el

2

impacto del estrés, generado por el calentamiento global y la creciente eutroficación de

los ecosistemas marinos, sobre los basibiontes (Wahl, 2008; Romero et al., 2017).

Se ha documentado la epibiosis en diversos organismos acuáticos, como ascidias (Wahl

et al., 1994), zooplancton (Barea-Arco et al., 2001), moluscos (O’Connor et al., 2006),

crustáceos anfípodos (Dunn & Dick, 1998) y crustáceos decápodos (Abelló et al., 1990,

Becker, 1996; Albano & Favero, 2011). Este último grupo en particular, es una fuente de

sustrato importante para el desarrollo de especies sésiles en zonas arenosas, debido a que

su exoesqueleto calcificado se convierte en un sustrato duro disponible (Gili et al., 1993;

Fernandez-Leborans, 2010; Bhaduri et al., 2017).

Frecuentemente las investigaciones se enfocan en describir la epibiosis, analizando

parámetros como ocurrencia (Becker, 1996; McGraw, 2006), densidad, cobertura y taxa

de los organismos epibiontes (Carman & Dobbs, 1997; Schejter & Spivak, 2005;

McGraw, 2006). Pocos trabajos indagan las posibles consecuencias de la epibiosis sobre

los parámetros de desempeño biológico de las especies interactuantes, particularmente

sobre la supervivencia, biomasa y reclutamiento de individuos basibiontes (Barea-Arco

et al., 2001; O’Connor et al., 2006; Lima et al., 2017), los cambios morfológicos (Schejter

& Spivak, 2005), o la preferencia por el sexo de los individuos basibiontes (Abelló et al.,

1990; Hanamura, 2000).

Emerita analoga Stimpson, 1857 (Decapoda, Hippidae) es una de las especies de

macrofauna más comunes de las zonas medio e infralitoral superior de las playas de arena

(Sánchez Rivas & Alamo, 1974; Fusaro, 1980; Lépez et al., 2001). Comúnmente

denominado “muy muy”, este decápodo se distribuye geográficamente desde Alaska

hasta el extremo sur de la costa de Chile, exceptuando la zona tropical (Contreras et al.,

1999; Jaramillo, 2000). Se ha determinado que E. analoga muestra un mejor desempeño

en playas con baja pendiente y arenas finas (Contreras et al., 1999; Jaramillo et al., 2000;

Brazeiro, 2005). Por otro lado, dentro del macrozoobentos del litoral arenoso, E. analoga

presenta una posición central en la red trófica, siendo presa de diversos animales (aves,

peces, crustáceos), así como fuente alimenticia para pobladores (Alvitres et al. 1999;

Oliver et al., 2003; Alvitres et al, 2005; Oliva et al., 2008; Apín et al., 2010). E. analoga

es una especie dominante de la macrofauna intermareal, constituyendo hasta una 90% de

3

la biomasa total y llegando a tener densidades de hasta 84,000 individuos.m-2 en

California (Dugan et al., 2000; Lafferty et al, 2013).

A pesar de que esta especie es de gran importancia para el ecosistema intermareal arenoso

y existen abundantes investigaciones de epibiosis en diversas especies de decápodos, la

información de epibiosis en E. analoga disponible es limitada. A la fecha, se ha reportado

epibiosis sobre E. analoga por los bivalvos Semimytilus algosus (Villegas et al., 2005) y

Mytilus californianus (Bhaduri et al., 2017); y por algas del género Enteromorpha

(Firstater et al., 2009; Hidalgo et al., 2010). Mientras que en los estudios de epibiosis

sobre E. analoga por bivalvos solo se reportan aspectos descriptivos de la interacción

(prevalencia, tamaños y zonas de inserción; Villegas et al., 2005; Bhaduri et al., 2017),

en los estudios de epibiosis por algas se investigaron posibles impactos sobre el

desempeño de E. analoga, como el efecto de epibiosis en la condición corporal, el tiempo

de enterramiento, o la preferencia de los depredadores sobre individuos con epibiosis

(Firstater et al., 2009; Hidalgo et al, 2010). Además, estos estudios fueron realizados en

playas focalizadas: Boca del Río - Frontera Perú-Chile (Villegas et al., 2005), Del Monte

-California, E.E.U.U. (Bhaduri et al., 2017) y playa Huaquillo -Ancón, Lima-Perú

(Firstater et al., 2009; Hidalgo et al., 2010). Diversos estudios han demostrado la

relevancia de estudiar interacciones interespecíficas a una escala geográfica mayor, ya

que permiten hacer predicciones en la respuesta de la comunidad a lo largo de una

gradiente ambiental de mayor escala (Birkerland, 1988; Travis, 1996; Broitman et al.,

2001, Sutherland et al.,2013). Estudios descriptivos a una escala geográfica amplia son

claves para entender la generalidad de los ecosistemas, evitando la limitación a un espacio

y tiempo determinado (Pennings et al., 2003; Sutherland et al.,2013). A la fecha, no hay

estudios que comparen los patrones de epibiosis en E. analoga a nivel interpoblacional.

Esto permitiría evidenciar si hay características comunes en la interacción epibiótica

registrada en diferentes playas.

El objetivo de la investigación fue caracterizar la epibiosis por algas sobre E. analoga en

11 playas arenosas de la costa peruana, determinar los patrones de ocurrencia de epibiosis

por algas e indagar su posible relación con parámetros del desempeño biológico de E.

analoga (tamaño corporal, condición corporal y desempeño reproductivo).

4

II. PREGUNTA DE INVESTIGACIÓN

¿Cómo varían los patrones de epibiosis por algas sobre Emerita analoga y cómo se

relaciona con los parámetros del desempeño biológico entre las playas arenosas

estudiadas (tamaño corporal, condición corporal y desempeño reproductivo)?

III. OBJETIVOS

Objetivo general

1. Comparar patrones de epibiosis por algas a nivel interpoblacional e indagar su

relación con parámetros morfológicos y desempeño biológico en Emerita

analoga.

Objetivos específicos:

1. Describir las poblaciones de E. analoga en 11 playas de la costa central del Perú

en relación a la proporción de sexos, variables morfológicas y la condición

corporal.

2. Determinar las principales especies de algas epibiontes sobre E. analoga en la

costa central del Perú.

3. Identificar los principales factores asociados a la ocurrencia de epibiosis por

algas en E.analoga.

4. Comparar las variables morfológicas, condición corporal y parámetros de

desempeño reproductivo de E. analoga con y sin epibiosis por algas.

5

IV. MATERIALES Y METODOS

IV.1. Área y diseño de muestreo

Este trabajo se llevó a cabo a lo largo del borde costero de Lima e Ica en 3 muestreos

realizados en el mes de junio del 2017. Se muestrearon 11 playas arenosas, en las cuales

se ha reportado presencia de E. analoga. Las estaciones de muestreo se ubicaron a lo largo

de 530 km de franja costera, llegando desde la Playa Paraíso, Huacho, Lima

(11°12'52.6"S, 77°36'26.3"W) hasta la Playa Hermosa, Marcona, Ica (15°21'21.2"S,

75°10'10.7"W) (Figura 1).

Durante el mes de muestreo (junio-2017), dentro de las 50mn, la temperatura superficial

del mar (TSM) promedio entre el Callao y Talara fue de 19°C, mientras que en la zona

de San Juan (Marcona), esta TSM mostró un promedio de 17°C (IMARPE, 2017). La

anomalía de la temperatura superficial del mar (ATSM) fue 0.7°C entre el Callao y San

Juan, presentando una disminución en comparación a los meses previos (ENFEN, 2017).

Por otro lado, los vientos superficiales frente a la costa peruana presentaron velocidades

moderadas y fluctuantes entre 2.0 a 8.5 m/s y la dirección del viento presentó un patrón

normal (IMARPE, 2017). Por último, el índice LABCOS, el cual refleja amplitud de la

variabilidad térmica superficial en el litoral peruano, fue de 0.56°C durante el mes de

muestreo, indicando la presencia de un evento El Niño débil (IMARPE, 2017).

Debido a que E. analoga presenta una distribución agregada, en cada una de las playas se

identificó el parche de agregación de E. analoga y se recolectaron aproximadamente 200

muestras para estandarizar el muestreo en las 11 playas. Se utilizaron utilizando baldes

cilíndricos, los cuales fueron introducidos a la zona intermareal arenosa. El material

recolectado fue filtrado utilizando un tamiz de 3 mm y lavado hasta retirar toda la arena.

Los especímenes obtenidos fueron guardados en bolsas plásticas con cierre hermético con

alcohol al 70 % hasta su análisis en el laboratorio.

6

Figura 1. Mapa del área de estudio. Se muestra la ubicación de los 11 sitios

muestreados a lo largo del borde costero. Las playas se encuentran ordenadas de Norte a

Sur.

7

IV.2. Patrones poblacionales y epibiosis por algas

IV.2.1. Variables medidas de Emerita analoga

De cada individuo se registró: el sexo, el tamaño corporal, el peso húmedo y peso seco.

También se obtuvo la condición corporal, un parámetro que indica el estado de bienestar

fisiológico del individuo (Peig & Green, 2009). Adicionalmente, en las hembras se

registró el estado reproductivo (con o sin huevos), y se estimó variables relacionadas al

desempeño reproductivo (número de huevos, peso de huevos e inversión reproductiva)

(Anexo 2).

La estimación del tamaño corporal (mm) corresponde a la longitud del cefalotórax (CL).

Esta medición va desde la punta del rostrum hasta la muesca posterior del cefalotórax

(Anexo 3). Se registró utilizando un vernier digital Stanley 6 PLG (precisión 0.1mm).

Para la clasificación sexual de los individuos se siguió los criterios de Brazeiro (2005).

Las hembras presentan pleópodos mientras que los machos carecen de ellos y poseen un

hemipene. Las hembras ovígeras se determinan por la presencia de huevos adheridos a

los pleópodos. Adicionalmente, los juveniles no poseen caracteres sexuales y son más

pequeños (CL ≤ 4mm).

Después de registrar el peso húmedo (WM) de cada individuo apropiadamente codificado,

se procedió a la obtención del peso seco (DM). Se colocaron los especímenes en la estufa

(60°C por 72h) hasta obtener la medición constante del peso utilizando una balanza

analítica (Sartorius TE214S Talent Analytical, precisión de 0.0001g). En el caso de las

hembras ovígeras, antes de registrar el WM, la masa de huevos fue retirada con la ayuda

de pinzas bajo un estereoscopio (Zeiss Stemi DV4,10x-40x) para ser luego pesada

independientemente del resto del individuo.

Para determinar la condición corporal, se utilizó la función de poder (power function)

descrita por Huxley (1950):

𝑌 = 𝑎. 𝑋𝑏

siendo X = longitud del cefalotórax, Y = peso húmedo, b = constante alométrica, y a =

constante considerada como factor de condición (CF). Esta fórmula fue aplicada para

cada sexo de cada población, obteniendo los valores de la constante alométrica por cada

grupo a comparar. Se consideró como población a todos los individuos obtenidos de una

8

misma playa. El ajuste del modelo fue evaluado mediante el coeficiente de determinación

(R2) (Anexo 4). Para la condición corporal total, la constante a fue despejada y aplicada

para cada individuo. Debido que esta variable expresa la variación del peso según el ritmo

de crecimiento, la constante a fue utilizada como indicador cuantitativo del grado de

bienestar fisiológico en varios decápodos, incluyendo E. analoga (Sanchez Rivas 1988;

Araújo & Lira, 2012; Alvitres et al., 2014).

Para el procesamiento de las masas de huevos se utilizó la metodología de Hernaéz et al.

(2008). De cada masa extraída, se obtuvo 3 submuestras de 100 huevos cada una, las

cuales fueron procesadas simultáneamente con el resto de la masa de huevos bajo las

mismas condiciones de secado que el resto del tejido (60°C por 48h). A partir de las

siguientes formulas se obtuvo el número total de huevos (NE):

𝑁𝐸 =𝑂𝑀

𝐸 𝑠𝑖𝑒𝑛𝑑𝑜 𝐸 =

𝑆

100

donde: E = peso seco del huevo, S = peso promedio de las submuestras secas y OM =

peso de la masa total de huevos. Este procedimiento ha sido utilizado anteriormente en

otras especies del género Emerita (Edritanti et al., 2016)

Finalmente, se calculó la inversión reproductiva (RO) de las hembras ovígeras mediante

el cociente entre la masa seca del total de huevos y el peso seco del resto del individuo

(Clarke et al, 1991). Esta variable es utilizada como indicador de inversión energética en

las hembras (Havenhead & Todd, 1989; Clarke et al., 1991)

IV.2.2. Identificación de epibiontes

Con el propósito de caracterizar la epibiosis por algas sobre E. analoga, cada individuo

se inspeccionó bajo un estereoscopio. Se registró las regiones corporales y apéndices de

E. analoga donde se insertaban las algas utilizando una guía morfológica (Knox &

Boolootian, 1963). Las algas presentes fueron retiradas de los especímenes con la ayuda

de un bisturí y fueron preservadas en bolsas plásticas con cierre hermético enumeradas

según el individuo correspondiente.

Adicionalmente, se registró la especie y el número de especies de algas encontradas por

cada individuo de E. analoga procesado. La identificación taxonómica de las algas

epibiontes se llevó a cabo a través fotografías tomadas al microscopio, y comparadas con

9

guías taxonómicas y bases de datos disponibles en línea (Guiry & Guiry, 2019; Acleto &

Zuñiga, 1998). Finalmente, se registró la presencia de otros organismos epibiontes.

IV.3. Análisis de datos

Para la comparación de las variables morfológicas teniendo en cuenta el sexo y playa de

procedencia de los individuos de E. analoga, se utilizó un análisis de varianza de dos

factores (playa y sexo). Para evaluar si hubo asociación en el establecimiento de epibiosis

y el sexo de los individuos muestreados, se utilizó un análisis de chi-cuadrado. Para

evaluar si las variables morfológicas (tamaño corporal, peso húmedo, peso seco y

condición corporal) de E. analoga difieren entre individuos con y sin epibiosis, se

implementó un ANOVA de tres factores (playa, sexo y epibiosis). Para evaluar si la

probabilidad de ocurrencia de epibiosis puede ser explicada por la playa, el sexo y el

tamaño corporal de E. analoga, se implementó un modelo de regresión logística.

Finalmente, para establecer si hay asociación entre la epibiosis y el desempeño

reproductivo de las hembras ovígeras de E. analoga (inversión reproductiva, número y

peso de huevos), se implementó un ANOVA de dos factores (playa y epibiosis). Previo a

los ANOVAs implementados, se verificó el supuesto de normalidad a través del análisis

Shapiro-Wilk. En los ANOVAs que se detectó un efecto estadísticamente significativo (P

0.05), se realizó una prueba a posteriori Tukey HSD.

10

V. RESULTADOS

1. Patrones poblacionales de E. analoga

De las 11 playas estudiadas, en 9 de ellas el porcentaje de machos fue mayor al 50%

(rango de 54.5% a 98.5%), excepto en Punta Negra (26.0%) y Paraíso (32.8) (Fig. 2).

Solo en 7 poblaciones se registraron hembras ovígeras (promedio de 14.0%, rango de

0.5% a 43.0%).

Las variables morfológicas estudiadas (longitud corporal [CL], peso fresco [WM], y peso

seco [DM]) variaron significativamente debido al efecto de la población, sexo y la

interacción de ambos factores (Anexo 5). Estas mostraron el mismo patrón en todas las

poblaciones, siendo las hembras las que presentaron los mayores valores en comparación

con los machos (Fig. 3). En relación a la condición corporal (CF), los machos tuvieron

valores mayores que las hembras en casi todas las poblaciones (Fig. 4). En las poblaciones

de San Francisco y Playa Hermosa, la CF no mostró diferencias significativas entre sexos

y solo en la población de Maradentro, las hembras tuvieron mayores CF que los machos

(Fig. 4).

11

Figura 2. Composición poblacional de E. analoga en las 11 playas estudiadas (machos,

hembras y hembras ovígeras). Las poblaciones se encuentran ordenadas de norte a sur.

12

Figura 3. Comparación de la longitud corporal (A), peso fresco (B) y peso seco (C) entre

sexos de E. analoga en las en las 11 playas estudiadas. Se muestra las medias ± error


de Tukey P0.05).

C

A

B

13

Figura 4. Comparación de la condición corporal (CF, x10-4) entre sexos y playas. Se



14

2. Registro de epibiosis por algas y factores asociados a la ocurrencia

Se registró individuos de E. analoga con epibiosis por algas en tres de las once playas:

Paraíso (100% de epibiosis), San Francisco (83%) y Playa Hermosa (13%). En San

Francisco, la proporción de hembras de E. analoga con epibiosis no varió

significativamente del porcentaje poblacional; mientras que, en Playa Hermosa, el

porcentaje de hembras epibióticas fue significativamente mayor que el esperado en base

a su porcentaje poblacional (Tabla 1).

A partir del modelo logístico determinamos que la probabilidad de encontrar un individuo

de E. analoga con epibiosis por algas es afectada significativamente por los factores

playa, la interacción playa X sexo, y positivamente por la longitud corporal (Tabla 2, Fig.

5). Además, solo en Playa Hermosa, la probabilidad de encontrar una hembra con

epibiosis fue mayor que en los machos (Fig. 6).

La principal zona de inserción de algas epibiontes fue la parte anterior (antenas, rostrum,

muescas branquial y cervical del cefalotórax y en el ischiopodito del 3er maxilípedo)

(Anexo 6), la cual está expuesta a las corrientes marinas. En algunos casos, las algas

también se encontraron insertadas en el primer par de pereópodos. La mayoría de E.

analoga con epibiosis presentaron una cobertura de alga abundante y densa.

Se identificaron 4 especies de algas epibiontes: Ulva intestinalis, Ulva lactuca,

Ectocarpus spp y Polisiphonia spp (Anexo 7), siendo U. intestinalis el epibionte

predominante en las tres playas con una elevada incidencia (aprox.100%) (Fig. 7). Las

otras algas fueron encontradas en porcentajes de incidencia siempre menores que U.

intestinalis. Adicionalmente, se encontraron individuos que presentaban bivalvos

epibiontes. En relación a la diversidad de epibiontes, las playas Paraíso y San Francisco

registraron la mayor diversidad, incluyendo algunos casos de bivalvos no identificados

(Fig. 7; Anexo 9). En Playa Hermosa solo se registró como epibiontes a las dos especies

de Ulva (Fig. 7). En las tres playas se encontraron individuos de E. analoga con más de

un tipo epibionte (Fig. 8; Anexo 8). En la playa San Francisco se registró la gama más

amplia de combinaciones de epibiontes (hasta 5 tipos en un mismo individuo); mientras

que en la playa Paraíso los individuos de E. analoga usualmente se asociaron a U.

intestinalis (Fig. 8).

15

Tabla 1. Proporciones poblacionales, porcentaje de epibiosis y proporción de epibiosis

por sexos de E. analoga en las playas de Paraíso, San Francisco y Playa Hermosa. El

análisis de Chi2 representa diferencias entre las proporciones de M:H (total vs

epibiosis).

Tabla 2. Modelo logístico predictor de epibiosis por algas utilizado para individuos de

E. analoga. Se muestran los grados de libertad (df), estadístico de Wald y el p de

significancia.

Total Epibiosis Chi2 p

Paraíso 100.0 0.5 0.5

San Francisco 83.0 2.3 2.2 0.310 0.575

Playa Hermosa 13.5 5.7 0.6 56.320 < 0.0001

Playa % epibiosisProp M:H

Factores Df Wald Stat. p

CL1

1 6.45380 0.011072

Playa (P) 1 78.67035 0.000000

Sexo (S) 1 0.52409 0.469100

P x S 1 13.03558 0.000306

1 CL= Longitud corporal

16

Figura 5. Ocurrencia de epibiosis por algas dependiendo de la longitud corporal de E.

analoga separado por sexos para las playas de San Francisco y Playa Hermosa. La gráfica

muestra modelo logístico. Los puntos negros representan los valores dicotómicos.

Figura 6. Probabilidad de ocurrencia de epibiosis en las playas de San Francisco y

Playa Hermosa dependiendo del sexo.

17

Figura 7. Porcentaje de epibiontes (principalmente algas) registrados sobre individuos de

E. analoga.

Figura 8. Porcentaje de individuos de E. analoga asociados a diferente número de

especies de epibiontes (principalmente algas). Número de epibiontes varió desde 0 (sin

epibiontes) hasta 5= diferentes tipos de epibiontes.

18

3. Epibiosis por algas y asociación con atributos morfológicos y reproductivos

Para estos análisis se tomaron en cuenta solo las poblaciones de San Francisco y

Playa Hermosa, debido a que en estas dos poblaciones registraron individuos de ambas

condiciones (con y sin epibiosis).

En estas poblaciones, para las variables morfológicas referidas a tamaño corporal

(longitud, peso fresco y peso seco) detectamos diferencias significativas entre las playas,

el estado de epibiosis, el sexo del basibionte y la interacción de estos factores (Anexo 10).

Si bien en ambas playas las hembras tuvieron valores superiores que los machos en las 3

variables, únicamente en la población de Playa Hermosa, las hembras con epibiosis

fueron significativamente más grandes que las hembras sin epibiosis (Fig. 9).

En relación a la condición corporal, detectamos efectos significativos de los factores playa

y de la interacción Sexo x Epibiosis (Anexo 10). La condición corporal promedio en la

playa San Francisco fue significativamente mayor que en Hermosa (prueba de Tukey

HSD, p<0.0001, Fig. 10). Además, al comparar individuos con epibiosis de aquellos sin

epibiosis, la condición corporal aumentó significativamente en las hembras, pero

disminuyó en los machos (prueba de Tukey HSD, p<0.001 para cada contraste, Fig. 10).

Con respecto a las variables de desempeño reproductivo estudiadas, la inversión

reproductiva fue afectado significativamente por los factores playa y la epibiosis, pero no

por la interacción de ambos factores (Anexo 11). La inversión reproductiva promedio fue

significativamente mayor en la playa San Francisco que en Playa Hermosa (prueba de

Tukey HSD, p<0.05, Fig. 11). Asimismo, en ambas playas, las hembras sin epibiosis

tuvieron mayor RO que aquellas con epibiosis (prueba de Tukey HSD, p<0.05, Fig. 11).

Por otro lado, el número de huevos no fue afectado significativamente por ninguno de los

factores estudiados y en el peso de los huevos solo se evidenció un efecto de la playa,

siendo los huevos de las hembras de Playa Hermosa más pesados que en San Francisco

(Fig. 11).

19

Figura 9. Comparación de la longitud corporal (A), peso fresco (B) y peso seco (C) de

E. analoga en las 2 poblaciones donde se encontraron individuos con epibiosis por algas.

La gráfica muestra las medias ± error estándar. Medias que comparten una letra no son

diferentes significativamente (Prueba de Tukey P0.05).

A

B

C

20

Figura 10. Comparación de la condición corporal en las 2 poblaciones donde se

encontraron individuos con epibiosis por algas. La gráfica muestra las medias ± error


de Tukey P0.05).

Figura 11. Comparación de la inversión reproductiva (A), y número de huevos (B) y el

peso de huevo (C) en las 2 poblaciones donde se encontraron individuos con epibiosis

por algas. La gráfica muestra las medias ± error estándar. Medias que comparten una letra

no son diferentes significativamente (Prueba de Tukey P0.05).

A B C

21

VI. DISCUSIÓN

1. Patrones poblacionales de E. analoga

En la mayoría de las playas estudiadas durante el mes de junio, se observó una mayor

proporción de machos (Fig. 2). Estos resultados fueron concordantes con otros estudios

realizado en California y Chile, donde gran parte del año la proporción de machos supera

al de hembras (Jaramillo et al., 2000; Lépez et al., 2001; Contreras et al., 2000; Contreras

et al., 2003; Lastra et al., 2004; Brazeiro, 2005). En Perú, también se ha registrado

dominancia de machos (ratios de 16:1 machos/hembras) en la playa de Conchán durante

una temporada similar a la de nuestro estudio (Sánchez & Álamo, 1974; Sánchez Rivas,

1988). Sin embargo, esta dominancia de machos no es consistente en todas las

localidades, habiendo casos donde no hay diferencias entre las proporciones de sexos

(Contreras et al., 1999).

En relación a la proporción de hembras ovígeras, registramos una gran variación inter

poblacional, siendo esta frecuentemente baja (Fig. 2). Diversos estudios realizados en

Chile y Perú reportan proporciones bajas de hembras ovígeras durante todo el año, acorde

con nuestros resultados (Sanchez Rivas, 1988; Contreras et al., 1999; Lépez et al., 2001;

Contreras et al., 2003). Cabe mencionar que otros estudios han encontrado proporciones

de hembras ovígeras altos (mayores al 30%) en temporadas diferentes a la reproductiva,

y atribuyen el cambio de proporciones a las variaciones espaciales y temporales (e.j.

temperatura del agua, disponibilidad de alimento, pendiente y tamaño del grano de arena

de la playa) (Dugan & Hubbard, 1996; Contreras et al., 1999; Contreras et al., 2000). Sin

embargo, en este trabajo no se han medido variables ambientales ni temporales de cada

playa con las que podamos establecer alguna relación similar.

Emerita analoga presenta dimorfismo sexual, siendo las hembras de mayor longitud y

peso que los machos en todas las poblaciones (Fig. 3), lo cual es congruente con otros

estudios donde se han reportado que las hembras adultas pueden medir entre 15 mm y 30

mm, mientras que los machos pueden alcanzar medidas de hasta 22 mm (Knox &

Boolootina, 1963; Penchaszadeg, 1971; Sánchez & Álamo, 1974; Jaramillo et al., 2000).

Además de las diferencias entre sexos, se encontraron diferencias en el tamaño promedio

entre playas (Fig. 4). Estudios tanto en E. analoga como en otras especies del género

reportan individuos más grandes en playas con características morfodinámicas

22

favorables, como lo son la baja pendiente y el sedimento fino (Brazeiro, 2005; Celentano

& Defeo, 2006; Veas et al., 2014). Sin embargo, en nuestro trabajo esta información no

fue registrada. Futuros trabajos pueden considerar estas variables como explicativas de

las diferencias en los tamaños de los individuos entre playas.

En relación a la condición corporal (CF), en la mayoría de las poblaciones, los machos

presentaron valores mayores al de las hembras (Fig. 4). Este CF nos permitió evaluar el

estado de salud de cada individuo (LeCren, 1951; Rodríguez, 1985). En diversos

decápodos, este parámetro varía por factores propios del organismo y del ambiente

(localidad o temporada de muestreo) (Pinheiro & Fiscarelli, 2009; Araújo et al., 2012;

Araújo & Lira, 2012; Gopalakrishnan et al., 2014; Rocha et al., 2015; Taddei et al., 2017).

En este estudio, el mes de muestreo pudo haber sido el principal factor que influyó en los

reducidos valores de CF presente en los machos en comparación al de las hembras. Como

se mencionó anteriormente, a pesar de que se puede encontrar hembras ovígeras de E.

analoga durante todo el año, esta especie presenta un pico reproductivo durante los meses

de primavera-verano. Se ha reportado que la CF incrementa notoriamente durante la

época reproductiva, ya que las hembras designan energía a reproducción cesando el

crecimiento; una vez concluida esta temporada, el CF disminuye (Firstater et al., 2009;

Aráujo & Lira, 2012). El muestreo de este trabajo se llevó a cabo en el mes de junio,

cuando el cual el ciclo reproductivo está completo. El desfase de temporadas de este

estudio y la época reproductiva podría explicar los valores de CF. Sin embargo, se

necesita más información a una escala temporal mayor para confirmar estos supuestos.

2. Registro de epibiosis por algas y factores asociados a la ocurrencia

Se encontró epibiosis por algas en 3 de las 11 playas muestreadas. En las 3 playas con

ocurrencia de epibiosis, la zona corporal anterior presentó la mayor cantidad de epibiosis

tanto en machos como hembras (Anexo 6). Firstater et al, (2009) indicó una alta

incidencia de epibiosis en la misma zona anterior; sin embargo, en su estudio solo pudo

evaluar hembras, por lo que nuestros resultados sugieren que no hay diferencia las zonas

de inserción asociadas al sexo. Tras el enterramiento de este organismo para alimentarse,

la zona corporal anterior queda expuesta a la marea facilitando su colonización (Anexo

1).

23

Por otro lado, en Playa Hermosa, el mayor porcentaje de individuos con epibiosis fueron

las hembras a pesar de su reducido porcentaje poblacional (Tabla 1), patrón previamente

reportado (Firstater et al., 2009). Además, mediante el modelo logístico, se determinó que

la ocurrencia de epibiosis se ve asociada de manera positiva al tamaño corporal (Tabla 2;

Fig. 5), y si bien encontramos mayor ocurrencia en hembras, este patrón varió entre

playas, siendo las diferencias entre sexos más marcadas en Playa Hermosa (Fig. 6).

Por lo general, las hembras se encuentran distribuidas en zonas más profundas del

intermareal, presentando algunos cambios en la distribución con respecto a la marea y

morfodinámica de la playa (MaCGinitie, 1938; Jaramillo et al., 2000; Lépez et al., 2001).

Se ha propuesto que esta distribución en la playa es un factor importante para el

establecimiento de epibiosis (Firstater et al., 2009), pues facilita el encuentro con los

propágulos de las algas, explicando la alta incidencia de epibiosis en las hembras.

Sugerimos que el asentamiento de las algas se inicia en hembras, que son los individuos

de mayor tamaño y ubicados en zonas más cercanas a la marea, para luego colonizar

progresivamente los individuos de mayor tamaño disponibles (hembras más pequeñas y

los machos más grandes). Esto explicaría que en Playa Hermosa (donde el porcentaje de

epibiosis es bajo (13.5%) la asociación con hembras fue significativa pero que en playa

San Francisco (donde el porcentaje de epibiosis es aprox. 80%; Tabla 1) encontremos que

la epibiosis esta positivamente relacionado con el tamaño, pero ya no con el sexo de los

individuos.

Una diferencia importante encontrada entre las 3 playas con epibiosis fue el porcentaje

de ocurrencia (Tabla 1). Firstater et al (2009) reportó una ocurrencia de epibiosis en E.

analoga máxima de 2% durante el mes de febrero en una playa adyacente a San Francisco

(Huaquilla, Ancón), además de que no fueron encontrados individuos con epibiosis

durante el mes de junio. En este estudio, por el contrario, se encontraron prevalencias

superiores al 10% durante el mes de junio (Tabla 1). Diversas condiciones ambientales

pueden explicar estas diferencias sustanciales en la prevalencia de epibiosis, siendo una

de ellas la temperatura superficial del mar (TSM). Durante la temporada de muestreo de

Firstater et al., 2009 (diciembre 2005 - noviembre 2006), la TSM en las estaciones

costeras alcanzó valores de 14-15°C, predominando durante el primer semestre del año

las anomalías negativas, con un máximo de -3°C (Anexo 12; IMARPE, 2005-2006). Por

24

el contrario, durante el periodo de diciembre 2016 a mayo 2017 (período cercano a

nuestro muestreo), se presentó un evento calificado como “El Niño Costero” de magnitud

moderada (ENFEN, 2017). Durante este fenómeno, la temperatura superficial del mar

frente a las costas del litoral peruano llegó a alcanzar valores hasta de 3°C por encima de

lo normal (Callao; Anexo 12,13). A pesar de que la temperatura superficial del mar se

encontraba entre 17°-19°C, durante los meses anteriores a junio, esta TSM llegó a superar

los 20°C frente al Callao (Anexo, 13; IMARPE, 2017). Un punto importante a considerar

es que en Playa Hermosa (San Juan de Marcona), la TSM no varió más de 1.5°C sobre lo

normal, y podría explicar la menor incidencia de epibiosis en comparación a las otras dos

playas (Anexo 13).

Otros factores importantes a tomar en cuenta son el grado de protección de las playas y

el grado de contaminación proveniente de actividades antropogénicas. Las 3 playas en las

que se presentó epibiosis podrían ser consideradas como playas protegidas o sistemas

semicerrados (Anexo 14). En estos sistemas semicerrados, diversos factores modifican la

circulación de la corriente, resultando en un sistema complejo e inestable (Quispe, 2007).

En particular, el viento genera patrones de circulación superficial, llegando a formar giros

dentro de la bahía, generando apilamiento de agua, estratificación e inducción de

corrientes dentro del sistema (Fischer et al., 1979; Amador-Buenrostro et al., 1991; Valle

Levinson et al., 2001; Quispe, 2007). Además, en las 3 playas se ha reportado un grado

de contaminación proveniente actividades antropogénicas (eliminación de residuos

sólidos y materia orgánica) y fuentes de nitrógeno animal (Cruz, 2002; Cruz et al., 2007;

Arévalo et al., 2015; Sarmiento, 2017). Estos factores ambientales en conjunto pueden

ser factores claves para crear un ambiente propicio para los propágulos de algas.

Los géneros encontrados como epibiontes en estudio fueron Enteromorpha, Ectocarpus

y Polysiphonia, los cuales han sido reportados previamente como epibiontes comunes, ya

sea para E. analoga (Firstarter et al, 2009), y otros organismos, como copépodos,

moluscos e incluso caparazones de tortugas marinas (Wahl, 1996; Frick et al., 1998; Baez

et al. 2001; Seaborn, 2014; Jaramillo et al., 2016). El género más dominante fue Ulva spp

(Enteromorpha spp, per Hayden et al., 2003, Fig. 7), patrón encontrados en otros estudios

(López et al., 2000; McGaw, 2006; Dubois et al., 2006; Rohde et al., 2008). Este género

de alga es generalista, tolerante a un amplio rango de salinidad y calidad de agua y

25

produce una alta cantidad de propágulos con gran adherencia, propiedad que aumenta con

la temperatura (Callow et al., 1997; Tan et al., 1999).

Estas características de Ulva spp, en conjunto con las características ambientales

presentes durante el año de estudio pudo favorecer la producción de propágulos de algas,

lo cual conllevó a la alta ocurrencia de epibiosis en las playas (Lotze & Worm; 2002;

Mayer-Pinto & Junqueira, 2003). Sin embargo, en esta investigación no se realizaron

mediciones de los factores ambientales in situ, datos que podrían ser considerados para

futuras investigaciones.

3. Epibiosis por algas y asociación con atributos morfológicos y reproductivos

En Playa Hermosa, las hembras más grandes presentaron epibiosis (Fig. 9). Esta

asociación positiva con el tamaño del basibionte para la colonización de las algas ha sido

observada en estudios anteriores, ya sea para E. analoga (Firstater et al., 2009) u otros

decápodos, debido a que individuos de mayor tamaño presentan menos eventos de muda

y mayor área de colonización, facilitando el establecimiento de epibiontes (Siegel, 1984;

Gili et al, 1993; Abelló et al., 1999; Gunamalai, & Subramoniam, 2002; Hidalgo et al.,

2010). Esta característica, en conjunto al patrón de distribución de las hembras en la playa,

podría explicar la asociación encontrada con el sexo en Playa Hermosa.

La CF aumentó en las hembras con epibiosis, mientras que en los machos disminuyó

(Fig.10). Se ha sugerido que el incremento en la CF en las hembras puede explicarse por

la disminución de las actividades motoras y aumento de la alimentación tras migrar a

zonas más bajas y estables (Firstater et al., 2009). Se ha reportado anteriormente que la

presencia de epibiosis aumenta el tiempo de enterramiento y la tasa de depredación en E.

analoga, por lo que el traslado a zonas de menor depredación podría generar un beneficio

a las hembras (Hidalgo et al., 2010). Por el contrario, los machos se encuentran en zonas

más superficiales e inestables, por lo que es posible que la presencia de las algas, aparte

de aumentar el riesgo de depredación, aumenten la fuerza de arrastre del agua,

removiéndolos fácilmente de la arena, por lo que requieran gastar más energía en

actividades motoras (Williams, 1947; Wahl, 2008; Hidalgo et al., 2010). Sin embargo, no

hay estudios experimentales que permitan comprobar estos supuestos.

Por otro lado, la presencia de epibiosis mostró un efecto negativo en la inversión

reproductiva de E. analoga, mas no en el número ni peso de los huevos (Fig. 11, Anexo

26

11). Estudios realizados en bivalvos, copépodos y gasterópodos reportan una reducción

en otros componentes reproductivos (producción de huevos y en la madurez de las

gónadas) con la presencia de epibiontes (Buschbaum & Reise, 1999; Chan & Chan, 2005;

Eschweiler & Buschbaum, 2011). Estos resultados indican que la presencia epibiosis

puede disminuir la inversión reproductiva, sugiriendo que, más allá de las consecuencias

ecológicas negativas de esta interacción en el enterramiento y tasa de depredación,

existiría un costo en la asignación energética entre reproducción y otras funciones.

4. Modelo teórico de epibiosis por algas en Emerita analoga

Con estos antecedentes, podemos hipotetizar que la ocurrencia de la epibiosis por algas

en Emerita analoga es un evento altamente modulado por las condiciones ambientales de

las playas. A pesar de que este evento es predominante durante los meses de verano

(Firstater et al, 2009), la presencia de factores ambientales favorables (alta temperatura

superficial del mar, alto contenido de nutrientes) (Anexo 15, A), ocasionaría una rápida

y explosiva reproducción de las algas presentes en el intermareal (Anexo 15, B). El

proceso de colonización de las algas en E. analoga empezaría con las hembras de mayor

tamaño, las cuales presentan menos eventos de muda y se encuentran en zonas más

profundas del intermareal (Anexo 15, C). Progresivamente, la colonización seguiría en

individuos de tamaños más reducidos (hembras pequeñas y machos grandes), hasta

colonizar los machos más pequeños (Anexo 15, C). Por último, intuimos que la presencia

de epibiosis por algas en E. analoga es un evento desventajoso para la especie, pues, en

adición de aumentar el tiempo de enterramiento y brindarles mayor visibilidad a

depredadores (Firstater et al.,2009; Hidalgo et al., 2010), presenta implicancias en la

inversión reproductiva.

27

VII. CONCLUSIONES

1. En la mayoría de las 11 playas arenosas de la costa central de Lima, hubo una

dominancia de machos de E. analoga y además se puede observar claramente el

dimorfismo sexual de tamaño, representativo de la especie, con diferencias

interpoblacionales en el tamaño y peso promedio.

2. Se encontró epibiosis por algas en solo 3 de las 11 playas muestreadas (Paraíso,

San Francisco y Playa Hermosa). A pesar de que hubo algunas similitudes

interpoblacionales (especies epibiontes y dominancia de Ulva intestinalis), la

epibiosis mostró patrones contrastantes en las poblaciones (niveles distintos de

ocurrencia de epibiosis, diversidad y de co-ocurrencia de epibiontes)

3. El tamaño de los individuos de Emerita analoga es uno de los factores

determinantes en la ocurrencia de epibiosis, debido a esto, en casos de ocurrencia

baja, las hembras son las más colonizadas.

4. La asociación entre la epibiosis y variables morfológicas de E. analoga fue

dependiente de playa y sexo. Sin embargo, la presencia de una asociación negativa

con la inversión reproductiva en ambas playas con epibiosis nos lleva a concluir

que la presencia de esta interacción puede indicar una desventaja para la especie.

28

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39

ANEXOS

Anexo 1. Fotos del organismo de estudio Emerita analoga. Vista (A) dorsal (B) ventral

(C) sumergida. Fuentes: Dave Cowles (Walla Walla University); Monterrey Bay

Aquarium (MontereyAq, 2018)

Anexo 2. Tabla de variables medidas en Emerita analoga.

Clasificación Variable Abrev. Unidad

Variables morfológicas Longitud corporal CL mm

Peso Húmedo WM g

Peso Seco DM g

Condición corporal CF

Desempeño Reproductivo Inversión reproductiva RO

Carga de huevos NE

Peso de huevos E

A C B

40

Anexo 3. Gráfica de la medida de CL (Fuente: Edritanti et al., 2016)

Anexo 4. Fórmulas de función de poder (Huxley, 1951) para cada uno de los sexos y

playas.

Playa Sexo Ecuación

WM=aCLb N R2

Paraíso H y = 0.0002x3.1317 125 R² = 0.9181

M y = 0.0005x2.6875 61 R² = 0.7963

Chancay H y = 0.0002x3.0529 44 R² = 0.923

M y = 0.0009x2.4201 156 R² = 0.2552

Santa Rosa H y = 0.0002x3.1241 19 R² = 0.9805

M y = 0.0004x2.8025 181 R² = 0.9027

San Francisco H y = 0.0002x3.1156 61 R² = 0.7444

M y = 0.0002x3.0823 139 R² = 0.4202

La Chira H y = 0.0002x3.0255 91 R² = 0.6812

M y = 0.0005x2.6991 109 R² = 0.6553

Conchán H y = 0.0003x2.9396 55 R² = 0.735

M y = 0.0007x2.6215 145 R² = 0.6722

Punta Negra H y = 0.0004x2.8966 148 R² = 0.936

M y = 0.0008x2.5684 52 R² = 0.7982

Santa María H y = 9E-05x3.3862 3 R² = 0.9636

M y = 0.0005x2.7335 197 R² = 0.8314

Maradentro H y = 0.0004x2.8939 86 R² = 0.9006

M y = 0.0003x2.9876 123 R² = 0.9418

Cerro Azul H y = 0.0006x2.7891 43 R² = 0.7986

M y = 0.0009x2.5811 157 R² = 0.6867

Playa Hermosa H y = 0.0001x3.2605 30 R² = 0.965

M y = 0.0001x3.2936 170 R² = 0.9421

CL

41

Anexo 5. Análisis de varianza de dos vías para características morfológicas (CL, WM,

DM, CF) en individuos de E. analoga. Los factores corresponden a las 11 playas y sexos

evaluados. Valores de P de los efectos significativos son mostrados en negrita.

GL MS F p

CL (mm)

Playa 10 582.3619 268.8347 <0.0001

Sexo 1 2303.44 1063.332 <0.0001

Playa×Sexo 10 44.62 20.59812 <0.0001

Error 2173 2.166245

R2= 0.734

WM (mm)

Playa 10 18.53993 233.1819 <0.0001

Sexo 1 70.60 887.9023 <0.0001

Playa×Sexo 10 3.20 40.27353 <0.0001

Error 2173 0.079508

R2= 0.655

DM (mm)

Playa 10 1.260967 203.9995 <0.0001

Sexo 1 3.55 573.9995 <0.0001

Playa×Sexo 10 0.19 31.28854 <0.0001

Error 2173 0.006181

R2= 0.604

CF (mm)

Playa 10 469.9771 241.6832 <0.0001

Sexo 1 1467.99 754.9051 <0.0001

Playa×Sexo 10 212.92 109.4936 <0.0001

Error 2173 1.9446

R2= 0.780

42

Anexo 6. Individuos con algas. Principalmente se encuentran en la sección anterior del

individuo. Las flechas indican zona de inserción de algas: (A) Muescas branquial y

cervical en el cefalotórax, junto con el rostrum (B) 3er par de maxilípedos (C) 1er par de

pereópodos (D) Antena secundaria

(A)

(B)

(C)

(D)

43

Anexo 7. Algas epibiontes identificadas en Emerita analoga. (A) Enteromorpha

intestinalis (B) Ulva lactuca (C) Ectocarpus spp. (D) Polisiphonia spp

Anexo 8. Diversas combinaciones de algas epibiontes encontradas en Emerita analoga.

Las flechas indican las diferentes algas presentes.

A B C D

44

Anexo 9. Bivalvos epibiontes encontrados.

Anexo 10. Análisis de varianza de tres vías para características morfológicas (CL, WM,

DM, CF) en individuos de E. analoga. Los factores corresponden a las playas de San

Francisco y Playa Hermosa, ambos sexos y ambas condiciones de epibiosis evaluadas.

Efectos significativos son mostrados en negrita.

GL MS F P

CL (mm)

Playa 1 4.751345 3.25 0.0721

Sexo 1 723.48 495.26 <0.0001

Epibiosis 1 17.00 11.64 0.0007

Playa x Sexo 1 0.99 0.68 0.4101

Playa x Epibiosis 1 54.25 37.14 <0.0001

Sexo x Epibiosis 1 0.11 0.07 0.7867

Playa x Sexo x Epibiosis 1 22.97 15.72 0.0001

Error 392 1.461

R2= 0.701

WM (mm)

Playa 1 1.07 42.34 <0.0001

Sexo 1 11.94 472.37 <0.0001

Epibiosis 1 0.62 24.59 <0.0001

Playa x Sexo 1 0.44 17.23 <0.0001

Playa x Epibiosis 1 1.06 42.01 <0.0001

Sexo x Epibiosis 1 0.32 12.50 0.0005

Playa x Sexo x Epibiosis 1 0.59 23.40 <0.0001

Error 392 0.025

R2= 0.699

DM (mm)

Playa 1 0.025372 6.71 0.0100

Sexo 1 0.53 140.90 <0.0001

Epibiosis 1 0.05 12.93 0.0004

45

Playa x Sexo 1 0.01 1.90 0.1687

Playa x Epibiosis 1 0.05 13.88 0.0002



Error 392 0.003783

R2= 0.422

CF (mm)

Playa 1 8.368763 92.15 <0.0001

Sexo 1 0.00 0.00 0.9475

Epibiosis 1 0.02 0.26 0.6096

Playa x Sexo 1 0.25 2.73 0.0996

Playa x Epibiosis 1 0.01 0.16 0.6860



Error 392 0.090818

R2= 0.401

Anexo 11. Análisis de varianza de dos vías para características reproductivas (RO,

Huevos, E) en individuos de E. analoga. Los factores corresponden a las playas de San

Francisco y Playa Hermosa y ambas condiciones de epibiosis evaluadas. Efectos

significativos son mostrados en negrita

GL MS F p

RO

Playa 1 0.004787 5.48 0.0259

Epibiosis 1 0.00 4.66 0.0388

Playa×Epibiosis 1 0.00 0.16 0.6909

Error 31 0.000874

R2=0.271

Huevos

Playa 1 60376.92 0.40 0.5317

Epibiosis 1 76257.30 0.51 0.4827

Playa×Epibiosis 1 9494.47 0.06 0.8034

Error 21 149324.2

R2=0.050

E

Playa 1 0 29.64 <0.0001

Epibiosis 1 0.00 0.05 0.8295

Playa×Epibiosis 1 0.00 3.18 0.0897

Error 20 0

R2=0.628

46

Anexo 12. Comparación entre 2005-2006 y 2016-2017 de (A) Temperatura superficial

del mar (°C) (B) Anomalías mensuales de la temperatura superficial del mar (°C). Datos

obtenidos de IMARPE.

Anexo 13. Anomalías mensuales de la temperatura superficial del mar (°C) en el

semestre de enero-junio 2017 en el Callao y San Juan. Datos obtenidos de ENFEN,

2017.

B A

47

A

B

C

D

E

F

G

H

Anexo 14. Mapa de las playas de muestreo. (A) Paraíso (B) Chancay y Santa Rosa (C) San Francisco (D) La Chira (E) Conchán (F) Punta

Negra y Santa María del mar (G) Mar Adentro y Cerro Azul (H) Playa Hermosa

48

Anexo 15. Modelo teórico predictivo de epibiosis por algas en Emerita analoga. (A)

Factores abióticos (B) Propagación de algas (C) Epibiosis en Emerita analoga

C

A

B

EPIBIOSIS POR ALGAS SOBRE EMERITA ANALOGA (STIMPSON …

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